Article de méthode

Ovulation massive chez les mammifères : techniques pour analyser la polyovulation spontanée naturelle et la polyovulation induite chez Lagostomus maximus

DOI :

10.3791/69653

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6 février 2026

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1Centro de Estudios Biomédicos Básicos, Aplicados y Desarrollo (CEBBAD), Universidad Maimónides, 2Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET)

Dans cet article

Résumé

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Ce protocole décrit des méthodes pour analyser l’ovulation naturelle et induite chez Lagostomus maximus, y compris la récupération des ovocytes après une ovulation spontanée, induite par les hormones ou par le plasma séminal. Il fournit un cadre complet pour étudier la réactivité ovarienne et la physiologie reproductive dans un modèle mammifère hautement polyovulatoire.

Résumé

$$\rightleftharpoonup{xx}$$ $$\longleftharp{xx}$$, $$\longrightharp{xx}$$,

Le vizcacha des plaines sud-américaines, Lagostomus maximus, est reconnu comme l’espèce mammifère ayant le taux d’ovulation le plus élevé, pouvant atteindre jusqu’à 300 ovules. Ce remarquable phénomène de polyovulation peut être examiné à travers plusieurs approches méthodologiques reflétant sa physiologie reproductive distinctive. L’ovulation naturelle est évaluée par la libération d’ovocytes pendant la saison de reproduction, ce qui permet d’éclairer les mécanismes ovulateurs spontanés de l’espèce, les ovocytes étant récupérés par le rinçage de l’oviduct et des cornes utérines. De plus, l’induction expérimentale de l’ovulation à l’aide d’hormones exogènes, telles que les gonadotrophines, permet une évaluation contrôlée de la réactivité ovarienne et offre un modèle précieux pour comprendre la régulation endocrinienne chez les rongeurs hystricognathes. Une troisième approche consiste à utiliser le plasma séminal autologue comme déclencheur physiologique de l’ovulation, mettant en lumière la coexistence des mécanismes induits et spontanés chez cette espèce. Ensemble, ces techniques éclairent non seulement la dynamique du recrutement folliculaire et de la libération des ovocytes, mais établissent également L. maximus comme un modèle comparatif de biologie de la reproduction, avec des implications translationnelles potentielles pour comprendre le contrôle de l’ovulation chez les mammifères.

Introduction

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Le vizcacha des plaines sud-américaines (Lagostomus maximus) est un rongeur hystricognath distingué par sa physiologie reproductive exceptionnelle, caractérisée par un taux d’ovulation extraordinaire pouvant dépasser 300 ovocytes par cycle 1,2. Cette caractéristique distinctive a positionné L. maximus comme un modèle naturel pour étudier la fonction ovarienne et le contrôle ovulatoire chezles mammifères 3,4,5,6,7,8,9,10,11.

Contrairement aux ovulateurs spontanés typiques, L. maximus présente à la fois des mécanismes ovulateurs spontanés etinduits 2. Cette dualité, combinée à une croissance folliculaire massive et à une ovulation asynchrone, remet en question les approches conventionnelles basées uniquement sur les critères endocriniens ou histologiques 4,12,13,14. Par conséquent, l’utilisation de techniques directes et quantitatives est essentielle pour déterminer avec précision le moment et l’ampleur de la libération des ovocytes.

Les femelles adultes de vizcachas ont été obtenues auprès d’une population résidente naturelle maintenue à la Estación de Cría de Animales Silvestres (ECAS), Parque Pereyra Iraola, Berazategui, province de Buenos Aires, Argentine (34°49′57 » S, 58°06′12 » O). Nous reconnaissons que les droits souverains sur les ressources naturelles sont la propriété exclusive de la province de Buenos Aires. Le nombre d’animaux capturés a été autorisé par le ministère de l’Agriculture de la province de Buenos Aires. Les femelles ont été capturées à l’aide de pièges vivants placés aux entrées des terriers à différents moments de l’année.

Les périodes de capture ont été sélectionnées selon le cycle reproductif naturel de l’espèce établi par Llanos &Crespo 15, et affinées sur la base de notre expérience de terrain 7,8,10,14. L’espèce présente une saison principale de reproduction qui s’étend de la fin de l’été (mars) jusqu’au début du printempsfin septembre 16, 17, 18, et une période de reproduction secondaire qui a lieu en octobre, en particulier chez les femelles ayant perdu leurdescendance 15. En conséquence, les groupes de travail suivants ont été déterminés : a) Groupe I (N = 27) : fin février-début avril (non enceinte, début de la principale saison de reproduction) ; b) Groupe II (N = 26) : mi-septembre-fin octobre (œstrus non enceinte, après la lactation) ; Groupe III (N= 35) : décembre-janvier (ovulation non enceinte, induite par les hormones) ; Groupe IV (N = 7) : décembre-janvier (ovulation non enceinte, induite par plasma séminal).

Cette étude présente et valide plusieurs approches méthodologiques pour analyser l’ovulation chez L. maximus : (1) évaluation de l’ovulation naturelle par récupération directe des ovocytes ; (2) induction de l’ovulation par gonadotrophines exogènes ; et (3) induction de l’ovulation avec plasma séminal autologue. Chaque technique fournit des informations complémentaires sur la dynamique folliculaire, la maturation des ovocytes et les mécanismes régulateurs régissant l’ovulation.

Le rinçage des oviducs et des cornes utérines permet une récupération directe des ovocytes et une quantification précise de l’ovulation, permettant une corrélation avec le développement folliculaire et la morphologie desovocytes 19,20,21. La stimulation hormonale avec des gonadotrophines exogènes, adaptée des protocoles utilisés chez les rongeursde laboratoire 22, permet une évaluation contrôlée de la réactivité ovarienne et du moment de la libération des ovocytes. Par contre, l’utilisation du plasma séminal autologue comme déclencheur physiologique de l’ovulation – précédemment décrit chez les ovulateurs induits tels que les lapins et leschamelides 23,24,25 – offre un moyen innovant d’explorer les facteurs endocriniens et paracrins impliqués dans l’ovulation.

En intégrant ces méthodologies complémentaires, le présent travail fournit un cadre reproductible pour étudier les mécanismes ovulatoires chez L. maximus. La combinaison de modèles naturels et induits permet de différencier le recrutement folliculaire spontané, l’efficacité ovulatoire et les réponses médiées par le plasma séminal. De plus, ces approches révèlent des phénomènes tels que l’activation spontanée des ovulaires parthénogénétiques et la coexistence d’ovocytes « défectueux » et « euovulatoires », contribuant à la compréhension de la sélection folliculaire et de la compétenceoocytaire 2.

Au-delà de ses implications spécifiques à chaque espèce, le modèle de vizcacha offre une pertinence plus large pour la biologie reproductive comparée. Sa stratégie ovulatoire mixte fait le lien entre les caractéristiques des ovulateurs induits et spontanés, offrant des parallèles précieux avec les processus reproductifs chez d’autres mammifères, y compris les espèces domestiques et leshumains 7,14,26,27.

Les protocoles méthodologiques détaillés ici sont conçus pour garantir la reproductibilité et faciliter leur adaptation à divers contextes expérimentaux impliquant la dynamique folliculaire, la régulation ovulatoire et la manipulation hormonale.

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Protocole

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Les protocoles expérimentaux décrits ici ont été examinés et approuvés par le Comité institutionnel pour l’utilisation et le soin des animaux expérimentaux (CICUAE, Universidad Maimónides, numéro de protocole #6184). Le piégeage, la manipulation et l’euthanasie étaient réalisés par un personnel technique formé, conformément à toutes les réglementations locales, étatiques et fédérales régissant les soins et l’utilisation des animaux de laboratoire. L’élevage a suivi les lignes directrices des National Institutes of Health (NIH) pour les soins et l’utilisation des animaux de laboratoire28 et les directives de l’American Society of Mammalogists (ASM) pour l’utilisation des mammifères sauvagesdans la recherche 29. Toutes les expériences respectaient les directives ARRIVE 2.030. Tous les efforts ont été faits pour minimiser le nombre d’animaux utilisés. La plaine sud-américaine vizcacha (Lagostomus maximus) n’est pas considérée comme une espèce envoie de disparition 31.

1. Induction hormonale de l’ovulation

REMARQUE : Cette section présente l’induction hormonale de l’ovulation chez les femelles non enceintes de vizcachas capturées. Trois options de protocole différentes sont discutées.

  1. Protocole A :
    1. Administrez 200 UI de gonadotrophine chorionique équine (eCG) par voie intramusculaire à 0 h et 24 h, suivies de 500 UI de gonadotrophine chorionique humaine (hCG) à 48 h.
    2. Reposez les femelles jusqu’à l’euthanasie.
    3. Euthanasiez les femmes 60 à 132 heures après administration de l’hCG (voir section 3).
  2. Protocole B :
    1. Administrez 200 UI d’eCG intramusculaire à 0 h et 24h, suivies de 1 000 UI d’hCG à 72 h.
    2. Reposez les femelles jusqu’à l’euthanasie.
    3. Euthanasiez les femmes 60 à 132 heures après administration de l’hCG (voir section 3).
  3. Protocole C :
    1. Administrez 250 UI d’eCG par voie intramusculaire à 0h, 24h et 48h, suivis de 2 mg d’hormone lutéinisante porcine (pLH) à 72h.
    2. Reposez les femelles jusqu’à l’euthanasie.
    3. Euthanasiez les femmes 60 à 132 heures après administration de la pLH (voir section 3 et tableau 1).
      REMARQUE : Les animaux de chaque groupe ont été euthanasiés à différents moments (allant de 60 h à 132 h après administration de l’hCG). Cette distribution temporelle était essentielle pour confirmer la prolongation de la période d’ovulation chez cette espèce. Plus précisément, pour les expériences visant à la collecte exclusive d’ovocytes matures, l’euthanasie a été réalisée de manière systématique à 120 heures après l’hCG.

2. Induction de l’ovulation par plasma séminal

REMARQUE : Tester la capacité du plasma séminal à induire l’ovulation par administration intramusculaire chez les femmes hormonalement préparées.

  1. Collecte et préparation du sperme
    1. Collecter le sperme de mâles actifs en reproduction par électroéjaculation, comme décrit par Giacchino32.
    2. Centrifugez le sperme à 200 × g pendant 10 minutes à température ambiante pour pelleter les spermatozoïdes et les débris cellulaires.
    3. Compléter les surnadants (plasma séminal) avec de la pénicilline et de la streptomycine et conserver à -20 °C jusqu’à utilisation.
  2. Induction de l’ovulation chez les femmes non enceintes par plasma séminal
    1. Administrez 200 UI d’eCG intramusculaire à 0 h et 24 h pour chaque femelle.
    2. Injectez un plasma séminal intramusculaire 48 heures après la dose finale d’eCG.
    3. Reposez les femelles jusqu’à l’euthanasie.
    4. Euthanasiez les animaux 72 heures après l’injection plasmatique séminale (voir section 3).
      REMARQUE : Inclure les femelles témoins injectées avec une solution saline au lieu du plasma séminal.

3. Anesthésie, euthanasie et collecte des appareils reproducteurs

REMARQUE : Utilisez des méthodes d’anesthésie et d’euthanasie humaine pour obtenir des voies reproductrices intactes pour les analyses oocytaires et histologiques.

  1. Induire l’euthanasie par une injection intramusculaire unique calculée de 13,5 mg/kg de chlorhydrate de kétamine et 0,6 mg/kg de chlorhydrate de xylazine administrés selon les recommandations du fabricant et les protocoles institutionnels établis.
  2. Confirmez l’anesthésie profonde par l’absence de réponse à la douleur (réflexes pédaliers).
  3. Placez l’animal en position couchée et stérilisez l’abdomen.
  4. Ouvrez chirurgicalement la cavité abdominale pour exposer complètement tous les organes abdominaux.
  5. Effectuer une inspection générale pour déterminer l’état général de l’animal et confirmer une ovulation naturelle ou induite par des hormones en présence de stigmates ovulateurs.
  6. Prélever un échantillon sanguin par ponction directe de la veine cave supérieure pour un test sérologique.
  7. Pratiquez l’euthanasie de l’animal en administrant intracardiquement 0,5 mL/kg de pentobarbital sodique.
  8. Disséquez soigneusement et retirez les ovaires, les oviducs et les cornes utérines, en veillant à ne pas endommager leurs structures.
  9. Conservez les tissus dans une solution sérum-sérumeur phosphate (PBS) bien froide jusqu’au traitement (≤15 min).

4. Récupération des ovocytes

REMARQUE : Récupérer les ovocytes des oviducs et des cornes utérines par un léger flushing afin d’assurer la collecte complète des gamètes libérés tout en minimisant les dommages tissulaires.

  1. Préparez l’appareil de rinçage en fixant une aiguille émoussée de 26 G sur une seringue de 1 mL remplie de NaCl à 0,9 % complétée par 4 mg/mL de BSA, 100 μg/mL de pénicilline G et 100 UI/mL de streptomycine.
  2. Insérez doucement l’aiguille dans l’infundibulum de chaque oviduc et injectez lentement la solution de rinçage.
  3. Collectez l’effluent de l’oviduc distal et de la corne utérine dans des boîtes de Petri stériles.
  4. Répétez le rinçage jusqu’à ce que le liquide récupéré soit clair et exempt d’ovocytes ou de débris cellulaires visibles.
  5. Transférez les ovocytes à 100 μL de gouttelettes de milieu M2 contenant 4 mg/mL de BSA et des antibiotiques sous huile minérale.
  6. Confirmer la récupération réussie en inspectant les gouttelettes au stéréomicroscope ; Attendez-vous à observer des ovocytes libres dépourvus de cellules cumulus dispersés dans le liquide.
  7. Continuez le rinçage jusqu’à ce que l’effluent soit clair et qu’aucun ovocyte supplémentaire ne soit observé au stéréomicroscope (généralement 3 à 5 rinçages par oviduc).
    REMARQUE : Les ovocytes récupérés doivent apparaître sphériques et translucides à faible grossissement.
  8. Classez les ovocytes selon l’intégrité morphologique décrite à la section 6.

5. Évaluation morphologique des ovocytes

REMARQUE : Évaluer la qualité des ovocytes récupérés en fonction de l’apparence cytoplasmique, de l’uniformité de la zone pellucide et du stade de maturation nucléaire.

  1. Identifier les ovocytes comme normaux s’ils présentent une forme sphérique, une zone pellucide uniforme, un cytoplasme translucide homogène et une vésicule germinale visible ou un corps polaire premier.
  2. Identifier les ovocytes comme anormaux si le cytoplasme apparaît sombre, granuleux ou fragmenté, ou si la zone parlucide est irrégulière.
  3. Notez le stade de maturation nucléaire sous forme de vésicule germinale (VG), de dégradation germinale (DBG) ou de métaphase II (MII).

6. Évaluation de la maturation nucléaire des ovocytes et de l’intégrité du fuseau méiotique

REMARQUE : Évaluer la maturation nucléaire et la morphologie du fuseau par coloration immunofluorescence de la α-tubuline et la contre-coloration de la chromatine.

  1. Fixez les ovocytes dans du paraformoldéhyde (PFA) à 2 % pendant 20 minutes.
  2. Perméabiliser dans 0,2 % de Triton X-100 en PBS pendant 40 minutes.
  3. Après fixer en 2 % de PFA pendant 20 minutes et laver trois fois en PBS (30 min chacun).
  4. Bloc avec 2 % de sérum de chèvre, 2 % de BSA, 2 % de lait en poudre, 0,1 M glycine et 0,01 % de Triton X-100 dans PBS pendant ≥ 1 heure.
  5. Incubez les ovocytes toute la nuit à 4 °C avec un anticorps anti-α-tubuline de souris (1:200).
  6. Laver dans du PBS pendant 30 minutes et incuber pendant 1 heure dans l’obscurité avec de l’IgG anti-souris conjugué à la fluorescéine isothiocyanate (FITC) (1/1000).
  7. Contre-teinture avec 10 μg/mL Hoechst 33324 pendant 10 minutes et laver dans du PBS contenant 2 % de BSA.
  8. Montez les ovocytes dans un milieu antifade et une image à l’aide d’un microscope confocal.
  9. Capture et traitement d’images à l’aide du logiciel EZ-C1 (EZ-C1 version 3.90) ; Ajustez le contraste et la luminosité dans les logiciels de traitement d’image selon les besoins.
    REMARQUE : La coloration réussie est indiquée par un motif de fluorescence vert clair du fuseau méiotique (FITC) et une contre-coloration nucléaire bleue avec Hoechst 33324.

7. Analyse statistique

REMARQUE : Analysez les données quantitatives pour comparer les réponses ovulatoires et la qualité des ovocytes entre les groupes expérimentaux.

  1. Exprimez les données en moyenne ± SD.
  2. Utilisez le test t de Student pour des comparaisons entre deux groupes.
  3. Appliquer une ANOVA unidirectionnelle suivie du test post hoc de Bonferroni pour des comparaisons multiples.
  4. Considérons p < 0,05 statistiquement significatif.

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Résultats

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Ovulation naturelle

Douze femelles sur 27 (groupe I) capturées de fin février à mi-avril, coïncidant avec la saison primaire de reproduction, ont été observées ovulant, tandis que pendant la saison secondaire (septembre/octobre) (groupe II), 10 femelles capturées sur 26 ont manifesté une ovulation. Un taux de réussite comparable d’environ 40 % des femelles ovulantes a été observé lors des deux périodes de capture. Aucun gonflement de la région ampullaire de l’oviduc n’a été ob...

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Discussion

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Le protocole présenté ici pour étudier l’ovulation dans les plaines vizcacha fournit un cadre reproductible pour évaluer à la fois les événements ovulatoires naturels et induits expérimentalement. Un avantage majeur de ce protocole réside dans sa capacité à quantifier et caractériser directement le nombre extraordinairement élevé d’ovocytes libérés par le vizcatha des plaines, une caractéristique inégalée dans d’autres modèles de mammifères. Contrairement aux méthodes indirectes basées s...

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Déclarations de divulgation

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Les auteurs affirment qu’il n’existe aucun conflit d’intérêts qui pourrait être perçu comme portant préjudice à l’impartialité de la recherche rapportée.

Remerciements

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Ce travail a été soutenu par l’aide financière intramurale de l’Universidad Maimónides, Argentine, et de l’agence FONCYT-AMPCYT, Argentine (PICT-2018-04619, accordé à NPL). Les auteurs sont particulièrement reconnaissants au ministère de l’Agriculture du gouvernement de la province de Buenos Aires, en Argentine, pour avoir autorisé la capture d’animaux ; au personnel de la Estación de Cría de Animales Silvestres (ECAS, province de Buenos Aires, Argentine) pour leur aide précieuse dans la capture et la manipulation des animaux ; et au DVM Sergio Ferraris et au DVM Fernando Lange du CCV-Universidad Maimónides pour leur assistance lors de l’anesthésie et des interventions chirurgicales.

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Matériaux

Liste des matériaux utilisés dans cet article
NomEntrepriseNuméro de catalogueCommentaires
Adobe PhotoshopAdobe Systems Inc., États-UnisN/ATraitement d’image
Albumine sérique bovine (BSA)Sigma-Aldrich, États-UnisA9647Utilisé dans le milieu de rinçage et le tampon de blocage
Centrifugeuse (pour le traitement du sperme)Eppendorf, Allemagne5417RPréparation du plasma séminal
Confocal Microscope (C1 Eclipse E800)Nikon Ltd., JaponN/AImagerie des ovocytes
Électro-éjaculateurConçu en laboratoire ; Adapté de mammifères domestiques pour une utilisation chez les rongeurs caviomorphesN/ACollecte de sperme
Euthanyl (pentobarbital sodique, diphénylhydantoïne sodique)Brouwer S.A., ArgentineN/AEuthanasie
IgG anti-souris conjugué à FITC (AP124F)Chemicon, États-UnisAP124FAnticorps secondaire
Kit de coloration à l’hématoxyline-éosineSigma-Aldrich, États-UnisDiversHistologie
Hoechst 33324Thermo Fisher Scientific, États-UnisH3570Coloration nucléaire
Chlorhydrate de kétamineHolliday Scott S.A., ArgentineN/AAnesthésie
Hotte à écoulement laminaireThermo Scientific, États-UnisN/AManipulation aseptique
Microscope optiqueOlympus, JaponBX51Histologie
Lutropine-V (pLH)Bioniche Soins de santé animale, CanadaN/AInduction hormonale
M2 moyenSigma-Aldrich, États-UnisM7167Récupération des ovocytes
Huile minéraleSigma-Aldrich, États-UnisM8410Culture des ovocytes
Novormon 5000 (eCG)Syntex S.A., ArgentineN/AInduction hormonale
Ovusyn (hCG)Syntex S.A., ArgentineN/AInduction hormonale
Paraformaldéhyde (PFA, 2 % et 4 %)Sigma-Aldrich, États-Unis158127Fixation
Pénicilline GSigma-Aldrich, États-UnisP3032Antibiotiques pour les milieux
StéréomicroscopeLeica Microsystems, AllemagneM80Identification par ovocytes
StrepttomycineGibco, Thermo Fisher Scientific, États-Unis11860038Antibiotiques pour les milieux
Seringue avec aiguille à extrémité émoussée (1 mL)BD en biosciences, États-Unis305219Rinçage des oviductes/utérus
Triton X-100Sigma-Aldrich, États-UnisT8787Perméabilisation
Médium de montage VectaShieldLaboratoires Vector, États-UnisH-1000Montage pour fluorescence
Chlorhydrate de xylazineLaboratoires de Richmond, ArgentineN/AAnesthésie
XylèneSigma-Aldrich, États-Unis534056Décirage des sections de paraffine
Anticorps monoclonal &alpha ;-tubuline (anti-&alpha ;-tubuline de souris, SC-5286 B7)Santa Cruz Biotechnology, États-UnisSC-5286 B7Pour l’immunocoloration du fuseau méiotique

Références

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