Adenozyna (ADO) jest nukleozydem purynowym, w którym cząsteczka adeniny jest połączona z fragmentem cząsteczki cukru rybozy poprzez wiązanie glikozydowe. Gdy występuje w środowisku zewnątrzkomórkowym, chroni ona komórki przed nadmiernymi uszkodzeniami wywołanymi przez układ odpornościowy. Rola ta została podkreślona w różnych modelach chorobowych, takich jak zapalenie jelita grubego1, cukrzyca2, astma3, sepsa4 oraz uszkodzenia niedokrwienne5. Jedną z głównych funkcji ADO jest hamowanie odpowiedzi immunologicznej w mikrośrodowisku guza, co przyczynia się do ucieczki immunologicznej nowotworu6. Z tego powodu mechanizmy zaangażowane w powstawanie i sygnalizację ADO budzą znaczne zainteresowanie terapeutyczne7.
Poziomy ADO w mikrośrodowisku tkankowym są stosunkowo niskie w normalnych warunkach fizjologicznych i z pewnością znajdują się poniżej progu wrażliwości komórek odpornościowych. Jednakże podczas hipoksji, niedokrwienia, stanu zapalnego, infekcji, stresu metabolicznego i transformacji nowotworowej gwałtownie wzrastają8. Podwyższone pozakomórkowe poziomy ADO w odpowiedzi na sygnały zaburzające strukturę tkanki pełnią podwójną funkcję: informują o uszkodzeniu tkanki w sposób autokrynny i parakrynny oraz generują odpowiedzi tkankowe, które można ogólnie uznać za cytoprotekcyjne.
Zewnątrzkomórkowa ADO może powstawać poprzez różne mechanizmy, do których należy uwalnianie z przedziałów wewnątrzkomórkowych za pośrednictwem transporterów nukleozydów9 lub gromadzenie się w wyniku upośledzonej degradacji katalizowanej przezt przezt adenozynodeaminazę. Główna ścieżka prowadząca do zwiększenia zewnątrzkomórkowego poziomu ADO obejmuje działanie kaskady ektonukleotydaz, które są związanymi z błoną ektoenzymami generującymi ADO poprzez fosfohydrolizę nukleotydów uwalnianych z martwych lub obumierających komórek. Ścieżka ta przebiega poprzez sekwencyjne działanie CD39 (ektonukleozydotrifosforanodifosfohydrolazy-1), która przekształca zewnątrzkomórkowy adenozynotrifosforan (ATP) lub adenozynodifosforan (ADP) w adenozynomonofosforan (AMP), oraz CD73 (5'-nukleotydazy), która przekształca AMP w ADO10.
Zewnątrzkomórkowa ADO wywołuje odpowiedzi fizjologiczne poprzez wiązanie się z czterema receptorami ADO zlokalizowanymi w błonie komórkowej, mianowicie A1, A2A, A2B i A3. Każdy z receptorów wykazuje inne powinowactwo do ADO oraz specyficzną dystrybucję tkankową. Wszystkie receptory posiadają siedem domen transbłonowych i są sprzężone z wewnątrzkomórkowymi białkami wiążącymi GTP (białkami G), które mogą indukować (białko Gs) lub hamować (białko Gi) aktywność cyklazy adenylanowej, a w konsekwencji produkcję wewnątrzkomórkowego cAMP. W związku z tym zmiany poziomu cAMP w cytoplazmie wpływają na aktywność wewnątrzkomórkowych kinaz białkowych podczas odpowiedzi fizjologicznych.11W warunkach fizjologicznych stężenie zewnątrzkomórkowej ADO wynosi poniżej 1 µM, który może niespecyficznie aktywować receptory A1, A2A i A3. Jednakże aktywacja podtypu A2B wymaga znacznie wyższych stężeń nukleozydu, takich, jakie powstają w warunkach patofizjologicznych. Alternatywnie, zewnątrzkomórkowa ADO może być degradowana do anozyny (INO) przez adenozynodeaminazę (ADA) oraz CD26, białko kompleksujące ADA, które lokalizuje tę enzym na powierzchni komórki. Inną możliwością jest internalizacja ADO do wnętrza komórki poprzez równowagowe transportery nukleozydów (ENT) i fosforylacja do AMP przez białko kinazy ADO12,13.
Celem niniejszego protokołu jest opis analitycznej metody odwrotnej fazowej wysokosprawnej chromatografii cieczowej (RP-HPLC) w celu ilościowego oznaczenia w jednym przebiegu substratu AMP oraz produktów ADO i INO, generowanych przez ludzkie limfocyty. Nasze doświadczenie zdobyto początkowo z wykorzystaniem komórek od pacjentów z przewlekłą białaczką limfocytową (CLL), która charakteryzuje się ekspansją dojrzałej populacji limfocytów B CD19+/CD5+ konstytutywnie wykazujących ekspresję CD3914,15. Wykazaliśmy, że około 30% pacjentów z CLL wykazuje ekspresję ektoenzymu CD73 i że fenotyp ten koreluje ze złym rokowaniem16. Ta subpopulacja komórek białaczkowych koekspresujących CD39 i CD73 może aktywnie produkować zewnątrzkomórkowe ADO z ADP i/lub AMP. Preinkubacja komórek CLL CD73+ z α,β-metylenowo-ADP (APCP), znanym inhibitorem aktywności enzymatycznej CD73, całkowicie blokuje syntezę zewnątrzkomórkowego ADO, co potwierdza, że CD73 jest enzymem ograniczającym szybkość tej kaskady16.
Komórki CLL wykazują również ekspresję ADA oraz białka kompleksującego ADA, CD26, które odpowiadają za konwersję ADO do INO. Dzięki zastosowaniu specyficznych inhibitorów ADA, takich jak chlorowodorek erythro-9-(2-hydroksy-3-nonyl)adeniny (EHNA) i ksylokortyna (dCF), możliwe jest zablokowanie zewnątrzkomórkowej degradacji ADO do INO. Ponadto wstępna inkubacja z inhibitorem ADA w połączeniu z dipirydamolem, który blokuje transportery nukleozydów, zwiększa akumulację ADO w nadsączach komórkowych.
Następnie rozszerzyliśmy ten protokół na komórki pochodzące z innych linii, w tym na limfocyty T i komórki mieloidalne, potwierdzając zależną od CD73 produkcję ADO. Wyniki te sugerują, że niniejszy protokół HPLC jest niezwykle wszechstronny i może być stosowany w odniesieniu do różnych linii komórkowych oraz różnych warunków hodowli (Rycina 1).

Rycina 1. Schematyczny opis mechanizmu enzymatycznego odpowiedzialnego za pozakomórkową produkcję ADO. Adenozynotrifosforan (ATP) i/lub adenozynodifosforan (ADP) mogą być degradowane przez CD39 do adenozynomonofosforanu (AMP), który z kolei jest przekształcany przez CD73 w nukleozyd adenozynę (ADO). Po wytworzeniu ADO w przestrzeni pozakomórkowej może ona ponownie wniknąć do komórki poprzez transportery nukleozydów (ENT), zostać przekształcona w anozynę (INO) lub związać się z różnymi typami receptorów P1 dla ADO. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tej ryciny.