Coxiella burnetii to unikalny wewnątrzkomórkowy patogen, który powoduje odzwierzęcą infekcję człowieka gorączką Q. Choroba ta wiąże się z szerokim spektrum objawów klinicznych, począwszy od bezobjawowej serokonwersji do zagrażającej życiu przewlekłej infekcji, która często objawia się zapaleniem wsierdzia wiele lat po ekspozycji1. Do zakażenia człowieka dochodzi głównie poprzez wdychanie skażonych aerozoli z przeżuwaczami, które są głównym rezerwuarem infekcji, w szczególności krów mlecznych, owiec i kóz. Chociaż zakażenie Coxiella u tych zwierząt jest zazwyczaj subkliniczne, zakażenie może wywołać poronienie, a znaczne obciążenie bakteryjne w płynie porodowym i łożysku może zanieczyścić lokalne środowisko1. Przykładem ogromnego obciążenia, jakie takie zanieczyszczenie może stanowić zarówno dla zdrowia publicznego, jak i dla przemysłu rolnego, była niedawna epidemia gorączki Q, która miała miejsce w Holandii2. W latach 2007-2010 zdiagnozowano ponad 4000 przypadków gorączki Q u ludzi, a wybuch epidemii był związany ze znacznym zanieczyszczeniem ferm kóz3. Ponadto Coxiella jest potencjalną bronią biologiczną, zgodnie z klasyfikacją amerykańskich Centrów Kontroli i Prewencji Chorób, ze względu na stabilność środowiskową bakterii i niską dawkę zakaźną niezbędną do spowodowania ciężkiej zachorowalności i śmiertelności4.
Coxiella istnieje w dwóch fazach: organizmy fazy I, wyizolowane z naturalnych źródeł, są niezwykle zjadliwe, a organizmy fazy II są bardzo osłabione in vivo. Na przykład, po kilku pasażach in vitro organizmów Coxiella burnetii Nine Mile Phase I, wyprodukowano bakterie fazy II, które zawierają nieodwracalną delecję chromosomalną skutkującą skróceniem lipopolisacharydu (LPS)5. Szczep ten, C. burnetii NMII, jest fenotypowo podobny do fazy I w modelach hodowli tkankowych i stanowi bezpieczniejszy model dla naukowców do badania patogenezy Coxiella w laboratoriach5. W ostatnich latach kilka przełomowych odkryć przyczyniło się do szybkiego postępu w dziedzinie genetyki Coxiella. Przede wszystkim rozwój pożywki aksenowej (zakwaszonej pożywki cysteinowej cytrynianowej - ACCM-2) umożliwił bezkomórkowy wzrost Coxiella zarówno w cieczy, jak i na pożywkach stałych6,7. Zaowocowało to bezpośrednim ulepszeniem narzędzi genetycznych dostępnych dla Coxiella, w tym indukowalnego systemu ekspresji genów, wektorów wahadłowych i losowych systemów transpozonów8-11. Ostatnio opracowano również dwie metody celowanej inaktywacji genów, torując drogę do badania określonych kandydatów na geny wirulencji12.
Po internalizacji przez makrofagi pęcherzykowe, Coxiella replikuje się do dużej liczby w obrębie błony komórkowej komory zwanej wakuolą zawierającą Coxiellę (CCV). CCV wymaga transportu endocytarnego gospodarza przez wczesne i późne endosomy, aż dojrzeje do organelli pochodzącej z lizosomów13. W trakcie tego procesu CCV nabywa czynniki gospodarza, które albo pojawiają się przejściowo, albo pozostają związane z wakuolą, w tym między innymi Rab5, Rab7, CD63 i LAMP-113-15. Replikacja Coxiella w komórkach gospodarza jest całkowicie zależna od w pełni funkcjonalnego systemu wydzielania IVB typu Dot / Icm (T4SS)8,16,17. Ten system wydzielania jest strukturą wielobiałkową, spokrewnioną przodkowo z systemami koniugacyjnymi i obejmuje zarówno błony bakteryjne, jak i wakuolarne, aby dostarczyć białka bakteryjne, zwane efektorami, do cytoplazmy gospodarza18. Coxiella T4SS jest funkcjonalnie bardzo podobna do dobrze scharakteryzowanego systemu wydzielania typu IVB Dot/Icm Legionella pneumophila19,20. Co ciekawe, aktywacja T4SS i późniejsza translokacja efektorowa nie zachodzi, dopóki Coxiella nie dotrze do organelli pochodzących z kwaśnych lizosomów, około 8 godzin po zakażeniu17,21. Do tej pory zidentyfikowano ponad 130 efektorów Dot/Icm9,17,22-24. Wiele z tych efektorów prawdopodobnie odgrywa ważną rolę podczas replikacji Coxiella w komórkach gospodarza; Jednak tylko kilka efektorów zostało funkcjonalnie scharakteryzowanych25-29.
W tym badaniu wykorzystujemy test translokacji oparty na fluorescencji, który opiera się na rozszczepieniu substratu CCF2-AM FRET (zwanego dalej substratem BlaM) poprzez aktywność β-laktamazy w cytoplazmie komórki gospodarza (Rysunek 1). Interesujący gen jest połączony z TEM-1 β-laktamazą (BlaM) na plazmidzie reporterowym, który zapewnia konstytutywną ekspresję. Substrat BlaM składa się z dwóch fluoroforów (kumaryny i fluoresceiny), które tworzą parę FRET. Wzbudzenie kumaryny powoduje FRET emisji fluoresceiny i zielonej fluorescencji przy braku translokacji efektorowej; jednakże, jeśli białko fuzyjne efektora BlaM jest translokowane do cytoplazmy gospodarza, wynikowa aktywność β-laktamazy rozszczepia pierścień β-laktamowy substratu BlaM, oddzielając parę FRET, wytwarzając emisję niebieskiej fluorescencji po wzbudzeniu. Ten test translokacji został dobrze sprawdzony jako podejście do identyfikacji białek efektorowych z szeregu różnych bakterii wewnątrzkomórkowych i zewnątrzkomórkowych, w tym C. burnetii, L. pneumophila, L. longbeachae, Chlamydia trachomatis, enteropatogennej E. coli, Salmonelli i Brucella17,30-35.
Aby określić rolę określonych czynników gospodarza w translokacji efektorowej Coxiella, używamy dobrze znanej metody wyciszania genów znanej jako interferencja RNA, w szczególności małego interferującego RNA (siRNA). Pierwotnie zidentyfikowana u Caenorhabditis elegans, interferencja RNA jest konserwatywnym endogennym procesem komórkowym wykorzystywanym do wrodzonej obrony przed wirusami, a także do regulacji genów36,37. Po związaniu specyficznego dla sekwencji siRNA, degradacja mRNA zachodzi przez RISC (kompleks wyciszający indukowany RNA), co skutkuje specyficznym wyciszeniem genu lub knockdownem38. W tym badaniu siRNA wykorzystano do celowania w dwa białka gospodarza, Rab5A i Rab7A, które są ważnymi regulatorami szlaku endocytarnego. Wpływ wyciszenia Rab5A i Rab7A na translokację efektorową ustalono za pomocą C. burnetii pBlaM-CBU0077. CBU0077 został wybrany, ponieważ wcześniej wykazano, że jest translokowany przez system wydzielania Dot/Icm Coxiella17.
Wykorzystując zarówno wyciszanie genów siRNA, jak i opisany tutaj test translokacji oparty na fluorescencji, zaczynamy ustalać rolę czynników gospodarza w translokacji białek efektorowych przez Coxiella. Podejście to można zastosować do szerokiej gamy bakterii zarówno wewnątrzkomórkowych, jak i zewnątrzkomórkowych, które posiadają podobne systemy wydzielania odpowiedzialne za translokację białek efektorowych.