Morfologia iPSCs traktowanych DMSO
Ludzkie iPSCs pochodzące od osób z grupy kontrolnej hodowano albo w adherentniej monowarstwie 2D, albo w formie trójwymiarowych sfer komórkowych w zawiesinie. Około 24 h po początkowym wysiewaniu komórki traktowano 1% lub 2% DMSO przez 24 h w pożywce podtrzymującej. Reprezentatywne obrazy w jasnym polu po traktowaniu DMSO przedstawiono na Rysunku 1. Zgodnie z wcześniejszymi doniesieniami dotyczącymi iPSCs utrzymywanych w monowarstwie3, wstępne traktowanie DMSO spowodowało przejściowy, zależny od dawki spadek tempa wzrostu w porównaniu z komórkami nietraktowanymi DMSO (Rysunek 1A). Zmniejszona proliferacja wiąże się ze zwiększeniem kontaktu międzykomórkowego, co jest szczególnie wyraźne w komórkach traktowanych 2% DMSO, wykazujących zwiększoną tendencję do tworzenia bardziej zagęszczonych kolonii komórkowych. W innych typach komórek wykazano, że indukowane przez DMSO zatrzymanie cyklu w fazie G1 wiąże się ze zwiększoną ekspresją białek zaangażowanych w interakcje międzykomórkowe, które wspomagają zatrzymanie wzrostu indukowane inhibicją kontaktową36. W przypadku iPSCs utrzymywanych jako sfery komórkowe 3D, traktowanie DMSO w podobny sposób zwiększyło liczbę sfer komórkowych (Rysunek 1B). Ponadto traktowanie DMSO doprowadziło do mniejszej zmienności rozmiarów sfer 3D, co wcześniej wykazano jako wskaźnik poprawy zdolności różnicowania komórek37. Co istotne, ani 1%, ani 2% DMSO nie spowodowało toksyczności komórkowej, co zmierzono za pomocą oceny żywotności (n = 3; hodowla 2D % żywych = kontrola: 80 ± 1,3; 1% DMSO: 82 ± 3,7, 2%: 81 ± 2,7; hodowla 3D % żywych = kontrola: 81 ± 4,3; 1% DMSO: 82 ± 6,7, 2%: 82 ± 2,7). Ogólnie wyniki te są zgodne z tezą, że traktowanie DMSO zmienia cykl komórkowy i wzorce wzrostu w hodowlach komórek macierzystych. Efekty te w zakresie hamowania wzrostu są odwracalne po usunięciu DMSO z pożywki, co wykazano wcześniej3.
Opracowanie traktowania DMSO poprawia różnicowanie hESC w pierwotne listki zarodkowe
Komórki hESC linii HUES6 wysiano na pokryte płytki na 24 h, a następnie poddano działaniu 2% DMSO przez 24 h w pożywce podtrzymującej. Następnie komórki różnicowano w trzy pierwotne listki zarodkowe zgodnie z modelami traktowania przedstawionymi na Rysunku 2A30,31,32. Zróżnicowane komórki utrwalono i poddano barwieniu immunologicznemu na prototypowe markery każdego z listków zarodkowych (SOX17 dla endodermy, brachyury dla mezodermy i SOX1 dla ektodermy). Jak pokazano na Rysunku 2B, 24-godzinne wstępne traktowanie 2% DMSO zwiększyło proporcję komórek wykazujących ekspresję każdego z odpowiednich markerów listków zarodkowych. Jest to zgodne z wcześniejszymi raportami z naszego laboratorium, które wykazały zwiększoną immunoreaktywność, ekspresję genów, a także bezwzględną liczbę komórek zróżnicowanych w kierunku wszystkich listków zarodkowych w komórkach macierzystych traktowanych DMSO3,5. HUES6 jest linią hESC o bardzo niskiej skłonności do różnicowania we wszystkich liniach1, jednak traktowanie DMSO znacząco poprawia jej zdolność do różnicowania we wszystkie listki zarodkowe.
Obróbka DMSO poprawia różnicowanie w typy komórek progenitorowych
Aby zbadać wpływ DMSO na różnicowanie w typy komórek progenitorowych OUN, ludzkie iPSC różnicowano w komórki progenitorowe neuronów (NPC) lub komórki progenitorowe oligodendrocytów (OPC). W celu generowania NPC komórki poddano wstępnej obróbce 2% DMSO przez 24 h w medium podtrzymującym, a następnie 12-dniowemu ukierunkowanemu różnicowaniu33 (Rysunek 3A). Jak pokazano na Rysunku 3B, wstępna obróbka 2% DMSO zwiększyła ekspresję markera NPC PAX6 w porównaniu z kontrolą. Stosując inny, wcześniej zwalidowany protokół34 (Rysunek 3C), iPSC różnicowano przez 12 dni w OPC. Podobnie jak w przypadku NPC, OPC pochodzące z iPSC poddanych wstępnej obróbce 2% DMSO przez 24 h wykazały zwiększoną proporcję komórek wykazujących ekspresję markerów OPC OLIG2 (Rysunek 3D).
Wstępna obróbka DMSO utrzymuje się, zwiększając różnicowanie w dojrzałe typy komórek
Aby zbadać wpływ DMSO na późniejsze etapy protokołu różnicowania, hESC HUES8 poddano wstępnej obróbce 2% DMSO przez 24 h przed różnicowaniem w komórki β zgodnie z 20-dniowym protokołem różnicowania kierowanego opisanym na Rysunku 4a35. Wykorzystano linię HUES8, ponieważ wcześniej wykazano, że wykazuje ona większą skłonność do linii endodermalnej1,38. Na etapie endodermy definitywnej zróżnicowane komórki wykazują ekspresję SOX17 i FOXA2, specyficznych markerów endodermy definitywnej (DE). Wraz z dalszym różnicowaniem do etapu progenitorów trzustkowych (PP1), zróżnicowane komórki wykazują ekspresję PDX1 i FOXA2, markerów charakterystycznych dla komórek progenitorowych trzustki. Na tych etapach różnicowania komórek trzustki wydajność indukcji do DE, a następnie do PP1, była wysoka zarówno dla kontrolnych, jak i poddanych działaniu DMSO hESC zróżnicowanych do każdego z tych etapów (Rysunek 4B, etapy 1 i 3). Pomimo że odnotowano zwiększoną skłonność linii komórkowej HUES8 do różnicowania w kierunku linii endodermalnej, w miarę dalszej indukcji różnicowania w bardziej wyspecjalizowane typy komórek na etapach końcowych, hESC poddane działaniu DMSO znacznie częściej wytwarzają dojrzałe komórki endokrynne trzustki. Wydajność generowania komórek progenitorowych trzustki PDX1/NKX6.1+, komórek endokrynnych Neurogenin 3+ oraz komórek SC-β NKX6.1/C-peptide+ była znacznie wyższa w hESC poddanych działaniu DMSO (Rysunek 4B, etapy 4 i 5). Wyniki te są zgodne z różnicowaniem NPC i OPC, wykazując, że DMSO zwiększa potencjał różnicowania w typy komórek progenitorowych, a także dowodzą, że efekt DMSO utrzymuje się podczas generowania bardziej wyspecjalizowanych typów komórek. Jest to spójne z wcześniejszymi badaniami, w których wykazaliśmy, że wstępna 24-godzinna obróbka DMSO zwiększa różnicowanie w końcowe typy komórek we wszystkich blaszkach zarodkowych, w tym w komórki neuronalne oraz bijące kardiomiocyty31,39 w liniach komórkowych o wysokiej lub niskiej skłonności do różnicowania3.
Wstępna obróbka DMSO poprawia funkcję komórek pochodzących z hESC po transplantacji in vivo
Wcześniej wykazaliśmy skuteczność obróbki DMSO w zwiększaniu wydajności różnicowania hESC w funkcjonalne komórki progenitorowe trzustki, które następnie wykazują wyraźną poprawę wydzielania insuliny in vivo3. Stosując wcześniej opublikowane protokoły3,30,40, komórki hESC linii HUES8 poddano działaniu 1% DMSO przez 24 h, zróżnicowano w komórki progenitorowe trzustki i przeszczepiono immunodeficyjnym myszom SCID-Beige w celu oceny funkcjonalności (np. wydzielania insuliny w odpowiedzi na obciążenie glukozą lub stymulację KCl) (Rycina 5A). Choć wydajność różnicowania w progenitorowe komórki trzustki FOXA2+ (~90%) i PDX1+ (~75%) była porównywalna między hESC kontrolnymi a hESC traktowanymi DMSO (Rycina 5B) dla linii hESC HUES8, komórki zróżnicowane z hESC po 24-godzinnej obróbce 1% DMSO wykazały poprawioną reaktywność na stymulację glukozą i KCl po transplantacji in vivo. Poprawa funkcjonalności była widoczna w ciągu 2 tygodni po transplantacji (Rycina 5C) i utrzymywała się co najmniej do 16 tygodnia po transplantacji (Rycina 5D). Podsumowując, wyniki te sugerują, że wstępna obróbka DMSO nie tylko zwiększa wydajność różnicowania w warstwy zarodkowe, komórki progenitorowe i bardziej dojrzałe typy komórek, ale także trwale poprawia funkcjonalność zróżnicowanych komórek in vivo.
| Zróżnicowany typ komórek | Wyjściowy typ komórek | % DMSO | Czas trwania inkubacji z DMSO | Źródło |
| Komórki wątroby | ESC
Linia komórkowa hepatoma
ESC
ESC
Mezenchymalne komórki macierzyste
iPSC
ESC
ESC
Linia komórkowa hepatoma
ESC | 1,0
1,0
1,0
0,5
0,1-2,0
1,0
1,0
0,5
1,0
0,6 | 8 dni
Kilka dni
7 dni
10-14 dni
7-21 dni
7 dni
4 dni
5 dni
2-21 dni
Przez cały okres | Basma et al., 2008
Kanebratt and Andersson, 2008
Hay et al., 2009
Duan et al., 2010
Alizadeh et al., 2014
Kondo et al., 2014
Szkolnicka et al., 2014
Czysz et al., 2015
Nikolaou et al., 2016
Vanhove et al., 2016 |
| Pierwotne listki zarodkowe | ESC i iPSC
hESC
hESC | 0,1-2,0
0,5
0,1-2,0 | 24 godziny
24 godziny
24 godziny | Chetty et al., 2013
Chetty et al., 2015
Li et al., 2018 |
| Komórki serca | ESC i iPSC
Komórki P19
ESC i iPSC
Fetalne mezenchymalne komórki macierzyste | 0,1-2,0
1,0
1,0-2,0
0,8-1,0 | 24 godziny
4 dni
24-30 godzin
24 godziny | Chetty et al., 2013
Choi et al., 2014
van den Berg et al., 2016
Deng et al., 2017 |
| Komórki trzustki | ESC i iPSC
hESC | 0,1-2,0
0,5 | 24 godziny
24 godziny | Chetty et al., 2013
Chetty et al., 2015 |
| Komórki mięśni gładkich | Komórki P19 | 1,0 | 4 dni | Choi et al., 2014 |
| Komórki śródbłonka | Komórki P19 | 1,0 | 4 dni | Choi et al., 2014 |
| Enterocyty | iPSC | 0-1,6 | 4 dni | Ogaki et al., 2015 |
| Nabłonek jelita | iPSC | 0-1,6 | 4 dni | Ogaki et al., 2015 |
| Komórki neuronalne | iPSC z tamaryny | 0,05-2,0 | 24 godziny | Qiu et al., 2015 |
| Neutrofile | Linia komórkowa białaczki | 1,25 | 6-8 dni | Teimourian and Moghanloo, 2016 |
| Miotubule szkieletowe | iPSC | 1,5 | 24 godziny | Swartz et al., 2016 |
| Organoid korowy | hiPSC | 1,0 | 24 godziny | Yoon et al., 2018 |
Tabela 1: Podsumowanie wcześniej opublikowanych prac wykazujących korzystny wpływ traktowania DMSO na różnicowanie.
| S1 | S2 | S3 | S5 |
| MCDB131 (L) | 1 | 1 | 1 | 1 |
| Glukoza (g) | 0.44 | 0.44 | 0.44 | 3.6 |
| NaHCO3 (g) | 2.46 | 1.23 | 1.23 | 1.754 |
| FAF-BSA (g) | 20 | 20 | 20 | 20 |
| ITS-X (ml) | 0.02 | 0.02 | 5 | 5 |
| Glutamax (ml) | 10 | 10 | 10 | 10 |
| Witamina C (mg) | 44 | 44 | 44 | 44 |
| Heparyna (mg) | 0 | 0 | 0 | 10 |
| P/S (ml) | 10 | 10 | 10 | 10 |
Tabela 2: Składniki podstawowych pożywek do różnicowania komórek progenitorowych endokrynnych.

Rycina 1: Traktowanie DMSO zmienia wzrost hPSC. (A) Reprezentatywne obrazy w polu jasnym hiPSC wysianych w monowarstwie, które nie były poddane działaniu żadnego czynnika (kontrola) lub były traktowane 1% lub 2% DMSO przez 24 h. DMSO indukuje przejściowe, zależne od dawki hamowanie wzrostu iPSCs. (B) Reprezentatywne obrazy w polu jasnym hiPSC wysianych na płytkach o niskiej adhezji w celu umożliwienia tworzenia sfer 3D, które nie były poddane działaniu żadnego czynnika (kontrola) lub były traktowane 1% lub 2% DMSO przez 24 h. Traktowanie DMSO skutkuje mniejszą zmiennością w tworzeniu sfer 3D w porównaniu z grupą kontrolną. Pasek skali = 500 µm. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tej ryciny.

Rysunek 2: Leczenie DMSO poprawia różnicowanie hPSC w pierwotne listki zarodkowe. (A) Schemat protokołów różnicowania stosowanych w celu uzyskania trzech pierwotnych listków zarodkowych. (B) Reprezentatywne obrazy zróżnicowanych hESC HUES6 oznakowanych immunochemicznie przeciwko SOX17 (endoderma), brachyury (mezoderma) i SOX1 (ektoderma). Wstępna inkubacja z 2% DMSO przez 24 h zwiększyła wydajność różnicowania we wszystkich trzech listkach zarodkowych. Procenty komórek różnicujących się w komórki endodermalne SOX17+, mezodermalne Brachyury (Brachy)+ lub ektodermalne SOX1+ po ukierunkowanym różnicowaniu w każdy listek zarodkowy dla hESC kontrolnych i traktowanych DMSO są podane wraz z SEM z trzech powtórzeń biologicznych. Nieparzysty test t: endoderma p = 0.0003; mezoderma p = 0.047; ektoderma p = 0.015. Pasek skali = 50 µm. Kliknij tutaj, aby wyświetlić większą wersję tego rysunku.

Rysunek 3: Leczenie DMSO poprawia różnicowanie w typy komórek progenitorowych neuronów. (A) Schemat protokołu różnicowania wykorzystanego do generowania komórek progenitorowych neuronów (NPCs). (B) Reprezentatywne obrazy ludzkich iPSCs różnicowanych w NPCs z immunoznakowaniem Pax6. 24 h wstępnego traktowania 2% DMSO zwiększyło liczbę komórek dodatnich dla PAX6. Procenty komórek różnicujących się w Pax6+ NPCs po ukierunkowanym różnicowaniu kontrolnych i traktowanych DMSO ludzkich iPSCs są podane wraz z SEM z trzech powtórzeń biologicznych. Nie sparowany test t: p = 0,0225. Pasek skali = 200 µm. (C) Schemat protokołu różnicowania wykorzystanego do generowania komórek progenitorowych oligodendrocytów (OPCs). (D) Reprezentatywne obrazy ludzkich iPSCs różnicowanych w OPCs z immunoznakowaniem markerów OPC Olig2. 24 h wstępnego traktowania 2% DMSO zwiększyło ekspresję obu markerów OPC w porównaniu z kontrolą. Procenty komórek różnicujących się w Olig2+ OPCs po ukierunkowanym różnicowaniu kontrolnych i traktowanych DMSO ludzkich iPSCs są podane wraz z SEM z czterech powtórzeń biologicznych. Nie sparowany test t: p = 0,0466. Pasek skali = 50 µm. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tego rysunku.

Rysunek 4: Leczenie DMSO zwiększa potencjał różnicowania terminalnego hPSC. (A) Schemat ok. 20-dniowego ukierunkowanego różnicowania hESC HUES8 w terminalnie zróżnicowane komórki endokrynne trzustki. (B) Immunobarwienie dla wskazanych markerów na każdym etapie różnicowania po ukierunkowanym różnicowaniu nieleczonych komórek kontrolnych oraz komórek poddanych wstępnej obróbce 2% DMSO przez 24 h. Wstępne leczenie DMSO utrzymuje się, aby zwiększyć różnicowanie w terminalne typy komórek endokrynnych w późniejszych etapach ukierunkowanego różnicowania. Procenty komórek różnicujących się w kierunku wskazanych markerów na każdym etapie różnicowania po ukierunkowanym różnicowaniu hESC kontrolnych i traktowanych DMSO są zaznaczone wraz z SEM z dwóch do czterech powtórzeń biologicznych. Pasek skali = 200 µm. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tego rysunku.

Rysunek 5: Wstępna obróbka hPSC przy użyciu DMSO zwiększa reaktywność na glukozę po transplantacji komórek progenitorowych trzustki in vivo. (A) Schemat ukierunkowanego różnicowania (~15 dni) hESC HUES8 w komórki progenitorowe trzustki (PP2) po braku obróbki (kontrola) lub 24-godzinnej obróbce 1% DMSO oraz następującej po niej transplantacji (5 milionów komórek) do immunodeficyjnych myszy SCID-Beige. (B) Procent komórek różnicujących się w PDX1+ i FOXA2+ komórki progenitorowe trzustki po ukierunkowanym różnicowaniu in vitro hESC z grupy kontrolnej i grupy traktowanej DMSO bezpośrednio przed transplantacją (n = 1). (C) Średnie pomiary ELISA ludzkiej insuliny w surowicy myszy po niskim (2.5 mM) lub wysokim (15 mM) obciążeniu glukozą lub stymulacji chlorkiem potasu (KCl) w (C) 2 tygodniu i (D) 16 tygodniu po transplantacji komórek progenitorowych trzustki zróżnicowanych z hESC z grupy kontrolnej i grupy traktowanej DMSO (słupki błędów = SEM; n = 3 w 2. i 16. tygodniu dla kontroli; n = 2 w 2. i 16. tygodniu dla DMSO). Dwukierunkowa ANOVA: p = 0.0051 dla kontroli vs. DMSO w 2. tygodniu; p = 0.0116 dla kontroli vs. DMSO w 16. tygodniu. Myszy badane w różnych punktach czasowych były różne. Wyniki zostały zaadaptowane z Chetty et al.3. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tego rysunku.