Ten artykuł opisuje metodę mitochondrialnego obrazowania poklatkowego kultur astrocytów wyposażonych w biosensor MitoTimer i wynikową wieloparametryczną analizę dynamiki mitochondriów, mobilności, morfologii, biogenezy, stanu redoks i obrotu.
Artykuł metodologiczny
Ten artykuł opisuje metodę mitochondrialnego obrazowania poklatkowego kultur astrocytów wyposażonych w biosensor MitoTimer i wynikową wieloparametryczną analizę dynamiki mitochondriów, mobilności, morfologii, biogenezy, stanu redoks i obrotu.
Chociaż wiele uwagi poświęcono zmianom mitochondrialnym na poziomie neuronalnym, ostatnie dowody pokazują, że dynamika i funkcja mitochondriów w astrocytach jest związana z poznaniem. W artykule opisano metodę obrazowania poklatkowego kultur astrocytów wyposażonych w biosensor mitochondrialny: MitoTimer. MitoTimer to potężne i unikalne narzędzie do oceny dynamiki, ruchliwości, morfologii, biogenezy i stanu redoks mitochondriów. W tym miejscu przedstawiono różne procedury hodowli, pozyskiwania obrazów i późniejszej analizy mitochondrialnej.
Astrocyty odgrywają kluczową rolę w utrzymaniu homeostazy mózgu. Prawdopodobnie najbardziej znane są z tego, że odgrywają znaczącą rolę strukturalną w mózgu, jako część bariery krew-mózg1 oraz poprzez wspieranie neuronów i synaps w całym mózgu2. Wsparcie neuronów przez astrocyty jest zarówno strukturalne3, jak i metabolic4,5, przy czym astrocyty promują neurogenezę i synaptogenezę, a jednocześnie dostarczają kluczowe metabolity, takie jak mleczan, do aktywnych neuronów4,6,7. Poza rolą wsparcia strukturalnego, astrocyty są aktywnymi komórkami, które biorą udział w sygnalizacji i buforowaniu Ca2+ (w tym spontanicznych napływach mitochondrialnych Ca2+)8,9, K+ buffering10 i mogą dostosowywać się i reagować na potrzeby mózgu w czasie urazu11,12. Będąc tak dynamicznymi komórkami, astrocyty mają duże zapotrzebowanie na energię, co wymaga wydajnej sieci mitochondrialnej. Te mitochondria odgrywają również kluczową rolę w buforowaniu nadmiaru reaktywnych form tlenu (ROS)13. Oprócz ich indywidualnych lub lokalnych ról związanych z wytwarzaniem energii i buforowaniem ROS, mitochondria funkcjonują jako sieć14. W tym sensie utrzymują równowagę między mitochondriami rozszczepialnymi i fuzyjnymi, reprezentując odpowiednio nowe/zredukowane mitochondria i starsze/utlenione mitochondria15. Ogólny stan redoks komórki można zmierzyć za pomocą stanu redoks sieci mitochondrialnej. W patologii jest to kluczowa informacja, która może rzucić światło na to, które komórki mogą nie funkcjonować optymalnie.
W ostatnich latach opracowano wiele czujników do badania dynamiki i funkcji mitochondriów w komórkach. Na przykład czujniki mierzące wymianę energii (ATP), stan redoks (NADH/NAD+, ROS) i funkcjonalność enzymatyczną (cAMP, Ca2+, Zn2+) są obecnie wykorzystywane w badaniu funkcji mitochondriów16. Wśród nich MitoTimer pozwala śledzić zmiany w morfologii mitochondriów (wielkość, kształt, powierzchnia), ruchliwości (prędkość, przemieszczenie) i dynamice (zdarzenia fuzji i rozszczepienia), a także ogólnego tempa obrotu mitochondriów i stanu redoks. MitoTimer to zmutowane białko czerwonej fluorescencji, drFP58317, z sygnałem mitochondrialnym z podjednostki VIII ludzkiej oksydazy cytochromu c18,19 do wizualizacji nowo zsyntetyzowanych mitochondriów na zielono (488 nm) i utlenionych mitochondriów na czerwono (555 nm). Wykorzystanie współczynnika fluorescencji zielonej (488 nm) i czerwonej (555 nm) pozwala na jednoczesną ocenę poszczególnych mitochondriów, ich analizę morfologiczną, zdarzenia fuzji/rozszczepienia oraz historię stanu redoks20,21. Ta unikalna właściwość może być wykorzystana do zbadania wielu pytań naukowych dotyczących fizjologicznych i patologicznych ról mitochondriów, a zatem jest bardzo obiecująca dla ujawnienia podstawowych mechanizmów dynamiki mitochondriów w wielu różnych typach komórek.
Niedawno opracowaliśmy nowy wektor lentiwirusowy (LV-G1-MitoTimer-MiR124T, zwany dalej LV-G1-MitoTimer) do badania dynamiki i funkcji mitochondriów w astrocytach in vitro i in vivo22. LV-G1-MitoTimer wykorzystuje skróconą wersję promotora fibrylarnego białka kwasowego gleju (GFAP) gfaABC1D, ze wzmacniaczem B3 (gfaABC1D(B3), zwanym dalej G1) w połączeniu z wcześniej opisanym systemem detargetowania neuronów miR124T23. Pozwala na wyłączną ekspresję biosensora mitochondrialnego w astrocytach in vitro i in vivo22. Przedstawiono tutaj różne kroki do przeprowadzenia hodowli astrocytów hipokampa szczura i wyposażenia ich w bioczujnik LV-G1-MitoTimer, a także różne kroki mikroskopowe w celu śledzenia zachowania mitochondriów astrocytów przez kilka kolejnych godzin / dni.
Niniejszy protokół został przeprowadzony za zgodą komisji etycznej (porozumienie VD3602, Lozanna, Szwajcaria) i jest zgodny z europejskimi wytycznymi dotyczącymi wykorzystywania zwierząt.
1. Pierwotna kultura astrocytów hipokampa szczura
2. Długoterminowe monitorowanie systemu mitochondrialnego.
3. Analiza indywidualnej morfologii mitochondriów i stosunku LV-G1-MitoTimer
UWAGA: NIS General Analysis 3 (GA3) firmy Nikon został użyty do automatyzacji analizy morfometrycznej w tym badaniu.
4. Analiza ruchliwości mitochondriów
UWAGA: Ze względu na dużą złożoność ruchów mitochondrialnych, preferowana jest ręczna analiza ruchliwości. W tym przypadku system NIS Element firmy Nikon został wykorzystany do ręcznego śledzenia mitochondriów.
5. Transformacja, normalizacja i analiza statystyczna danych
UWAGA: Głównie ze względu na wysoką heterogeniczność mitochondriów, generowane dane często mają nienormalny rozkład.
Pierwotna hodowla astrocytów zainfekowanych LV-G1-MitoTimer wykazała typowe sieci mitochondrialne. Przed zabiegiem astrocyty wykazujące ekspresję LV-G1-MitoTimer charakteryzowały się niejednorodnym rozmiarem mitochondriów oraz zróżnicowaną intensywnością fluorescencji zielonej i czerwonej (Rycina 3, Rycina 4 oraz Wideo 1). Układ mitochondrialny hodowli astrocytów wykazujących ekspresję LV-G1-MitoTimer monitorowano przed i po inkubacji z H2O2 (10 µM). Opisane powyżej różnice w cechach mitochondriów obliczano w ciągu 12 h (co 3 h) i normalizowano (komórka po komórce) do stanu początkowego. Na poziomie morfologicznym (Rycina 3B), efekty H2O2 stają się widoczne po około 6 h. Rzeczywiście, mitochondria uległy fragmentacji (zmniejszenie długości, powierzchni i współczynnika elongacji). Fragmentacja ta jest jeszcze bardziej wyraźna 12 h po zabiegu. Należy zauważyć, że średnice, szerokości i sferyczność nie uległy zmniejszeniu. W odniesieniu do stanu redoks i obrotu mitochondrialnego (Rycina 3C), 3 h po traktowaniu H2O2 w astrocytach zwiększyła się proporcja mitochondriów zielonych (wynik szybkiego wzrostu biogenezy mitochondriów). Po 6 h stosunek zielonych do czerwonych powrócił do poziomu bazowego, ale liczba mitochondriów czysto czerwonych znacznie wzrosła w stosunku do poziomów bazowych. Po 12 h widoczne były skutki traktowania utleniającego H2O2, które doprowadziły do znacznego wzrostu stosunku i liczby czerwonych punktów (puncta). W odniesieniu do dynamiki i mobilności (Rycina 3D), 3 h po zabiegu wszystkie kryteria uległy przejściowemu zwiększeniu. W dłuższym terminie (12 h) mitochondria poruszały się wolniej i na krótsze dystanse.

Rycina 1: Kultura astrocytów wykazująca ekspresję biosensora LV-G1-MitoTimer. (A) Zdjęcia konfokalne astrocytów wykazujących ekspresję LV-G1-MitoTimer. (B) Wybrane zdjęcia konfokalne mitochondriów zredukowanych (zielone), zrównoważonych (pomarańczowe) i utlenionych (czerwone) o różnym stopniu fragmentacji. (C) Schemat podsumowujący różne kryteria dostępne do analizy w astrocycie wykazującym ekspresję LV-G1-MitoTimer. Pasek skali: (A) panel górny: 50 µm, panel dolny: 10 µm, (B) 1 µm. Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tej ryciny.

Rycina 2: Analiza morfologii i stosunku mitochondrialnego. (A) Przegląd skryptu GA3 do analizy indywidualnej morfologii i stosunku mitochondriów. (B) Początkowe fotografie astrocytu wykazującego ekspresję LV-G1-MitoTimer, analizowane za pomocą skryptu GA3. (C) Przykład masek binarnych wygenerowanych dla systemu mitochondrialnego astrocytów. Pasek skali: 10 µm (B-C). Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tej ryciny.

Rycina 3: Wpływ H2O2 na układ mitochondrialny astrocytów. (A) Zdjęcia astrocytów wykazujących ekspresję LV-G1-MitoTimer 1 h przed oraz 6 h i 24 h po traktowaniu PBS (CTRL) oraz 10 µM H2O2. (B) Wykresy radarowe morfologii mitochondriów, (C) stanu redoks i obrotu oraz (D) kryteriów mobilności ocenianych w astrocytach w punkcie wyjściowym oraz 3 h, 6 h i 12 h po traktowaniu H2O2. SA: pole powierzchni; D: średnica; L: długość; W: szerokość; R: okrągłość; S: sferyczność; EF: współczynnik wydłużenia (=L/W); G/R: indywidualny stosunek czerwieni do zieleni; Gpuncta: procent zielonych mitochondriów punktowych; Rpuncta: procent czerwonych mitochondriów punktowych; Dis: przemieszczenie; Tr: długość ścieżki; Sp i SpV: prędkość i wariancja prędkości; Str: prostoliniowość. Pasek skali: 20 µm (A) i 2,5 µm (wstawka). Kliknij tutaj, aby wyświetlić powiększoną wersję tej ryciny.

Rycina 4: Zdjęcia astrocytów wykazujących ekspresję LV-G1-MitoTimer, prezentujące jednorodną i zrównoważoną sieć mitochondrialną w stanie podstawowym.Pasek skali: 20 µm Kliknij tutaj, aby wyświetlić większą wersję tej ryciny.
Wideo 1: Wpływ działania H2O2 na system mitochondrialny hodowanych astrocytów. Mitochondria astrocytów przed traktowaniem H2O2 (poziom bazowy), a także 6 h i 24 h po traktowaniu H2O2 w porównaniu z niepoddanymi działaniu kontrolnymi komórkami. Kliknij tutaj, aby pobrać ten plik.
| Kryteria morfologiczne | Zakres | Uwagi | ||
| Powierzchnia (SA) | 0.5–4 µm2 | Kryteria te dostarczają informacji o cechach fragmentacji i wydłużenia mitochondriów. Zazwyczaj ewoluują one w tym samym kierunku. Mitochondria pofragmentowane charakteryzują się zmniejszoną powierzchnią, średnicą, długością oraz współczynnikiem wydłużenia, podczas gdy zaokrąglenie, sferyczność i szerokość mogą pozostać bez zmian lub ulec zwiększeniu. | ||
| Średnica (D) | 0.5–1.5 µm | |||
| Długość (L) | 0.5–5 µm | |||
| Szerokość (W) | 0.5–2 µm | |||
| Okrągłość (R) | 0–1 | |||
| Sferyczność (S) | 0–1 | |||
| Współczynnik wydłużenia (EF = L/W) | 1–10 | |||
Tabela 1: Podsumowanie wybranych parametrów morfologii mitochondriów.
| Kryteria stanu redoks | Zakres | Uwagi | ||
| Indywidualny stosunek (G/R) | 0–10 | Współczynnik ten wskazuje na wynik stanu redoks. Dostarcza on informacji o ogólnym stanie i wieku mitochondriów w komórce. Należy wziąć pod uwagę, że współczynnik ten stanowi równowagę między biogenezą a degradacją mitochondriów oraz procesami podziału i łączenia mitochondriów utlenionych z zredukowanymi. W związku z tym ocena liczby zielonych i czerwonych punktów (puncta) może być bardzo pomocna w interpretacji wyników. Mitochondria tworzące zielone punkty są identyfikowane, gdy intensywność koloru zielonego jest 10-krotnie większa od czerwonego. Mitochondria tworzące czerwone punkty są identyfikowane, gdy intensywność koloru czerwonego jest 10-krotnie większa od zielonego. Stan redoks astrocytu stanowi średnią ze wszystkich współczynników mitochondriów w tej komórce. | ||
| Procent mitochondriów z zielonymi punktami (Gpunkta) | 0%–100% | |||
| Procent czerwonych punktowych mitochondriów (Rpunkta) | 0%–100% | |||
Tabela 2: Podsumowanie wybranych parametrów stanu redoks mitochondriów.
| Kryteria mobilności | Zakres | Uwagi | ||
| Przemieszczenie (Dis) | 0–10 µm | Wszystkie te cechy wspólnie określają ogólną dynamikę ruchliwości sieci. Mitochondria stacjonarne wykazują niewielkie przemieszczenia & długość ścieżki przy niskiej prędkości. Z drugiej strony cząstki oscylujące można odróżnić na podstawie różnicy między długością ścieżki a przemieszczeniem (co skutkuje niską prostoliniowością) oraz zwiększonej prędkości w porównaniu z cząstkami statycznymi. | ||
| Długość ścieżki (Tr) | 0–10 µm | |||
| Prędkość i wariancja prędkości (Sp i SpV) | 0–1.5 µm/s ± 0.2 µm/s | |||
| Prostoliniowość | 0–1 | |||
| (Str = przemieszczenie/długość ścieżki) | ||||
Tabela 3: Podsumowanie wybranych parametrów mobilności mitochondriów.
Plik kodowania uzupełniający 1: Plik skryptu GA3 do analizy morfologii poszczególnych mitochondriów. Kliknij tutaj, aby pobrać ten plik.
W tym miejscu zaproponowano nowatorską metodę podłużnego śledzenia dynamiki i obrotu układu mitochondrialnego w hodowanym astrocycie. W przeciwieństwie do podejścia poklatkowego na ustalonej grupie komórek lub jednej pojedynczej komórce na raz (najczęściej stosowanego w literaturze)24,25, badacze mogą śledzić ewolucję układu mitochondrialnego przez kilka dni na tych samych pojedynczych komórkach. W przeciwieństwie do obrazowania na żywo z pojedynczą studnią, gdzie wymagany jest wysoki poziom ekspozycji na światło, a wybór wielu pojedynczych komórek jest mniej wykonalny, proponowana metoda wykorzystuje zdolność tego mikroskopu do obrazowania kilku różnych komórek w różnych obszarach studni i powrotu do tych samych komórek w różnych punktach czasowych w celu ich ponownego zobrazowania. Dzięki normalizacji do linii bazowej przeprowadzonej dla każdego mierzonego kryterium na każdej komórce będącej przedmiotem zainteresowania, bierze pod uwagę złożoność systemu mitochondrialnego i bada wpływ leczenia na każdą komórkę w stosunku do jej własnego obrazu wyjściowego. Zdolność mikroskopu do autonomicznego przeprowadzania tego typu obrazowania na maksymalnie 16 dołkach jednocześnie (obrazowanie 5 komórek na studzienkę) pozwala na prawidłowe uwzględnienie niejednorodności systemu mitochondrialnego podczas analizy bez zmienności eksperymentalnej, która towarzyszy obrazowaniu różnych warunków w różnych dniach.
Jakość hodowli, poziom infekcji wirusowych wykazujących ekspresję biosensora LV-G1-MitoTimer, rodzaj mikroskopu i obiektywów oraz wybór odpowiednich komórek to kluczowe zmienne, które muszą pozostać jak najbardziej spójne w tym protokole. Gęstość komórek, rodzaj wektora i miana wirusa można dostosować do pytania. Chociaż poprzednie prace pokazują, że ekspresja LV-G1-MitoTimer nie ma szkodliwych konsekwencji dla funkcji i dynamiki mitochondriów 21,22,26,27, konieczne jest sprawdzenie, czy stężenie nie jest toksyczne dla komórek (na przykład sprawdzenie całkowitej liczby komórek w dobrze kontrolnej). Ponieważ używana jest pojedyncza płaszczyzna ogniskowa, astrocyty powinny być: (1) jak najbardziej płaskie, (2) odizolowane od innych znakowanych komórek (aby uprościć analizę w przypadku przemieszczenia w naczyniu) oraz (3) posiadać wysoki poziom fluorescencji. Ponieważ komórki w hodowli mogą być bardzo zmienne pod względem morfologii, system mitochondrialny może być wysoce niejednorodny. W tym kontekście analiza ROI (a nie całej komórki) kompensuje niektóre problematyczne regiony, takie jak regiony okołojądrowe, i zmniejsza zmienność. Konieczne jest wykonanie linii bazowej na stosunkowo podobnych komórkach i pobranie próbki z jak największej liczby komórek. W związku z tym idealnie nadają się mikroskopy do pozyskiwania i analizy dużej ilości treści. Podczas tego monitorowania podłużnego ważne jest również, aby nie wystawiać komórek nadmiernie na działanie światła, aby uniknąć bielenia biosensorów.
Ta metoda obrazowania nie jest pozbawiona złożoności, a w całym protokole znajduje się kilka notatek, które uwzględniają rozwiązywanie problemów wykonanych podczas poprzednich testów z mikroskopem. Na przykład wybór zastosowanej powłoki płytki zależy od zamierzonego testu, ale uwzględniono zalecenia dotyczące najbardziej odpowiednich wyborów dla pierwotnych kultur astrocytów. Dodatkowo akwizycja obrazu powinna być wykonywana na co najmniej 5 komórkach na stan ze względu na zmienność międzykomórkową. Mówiąc dokładniej, niektóre komórki wybrane w obrazowaniu wyjściowym umrą, niektóre wyjdą poza ramę przypisanego obszaru akwizycji obrazu, a niektóre zmienią swoją morfologię, co sprawi, że mitochondria będą bardzo trudne do zindywidualizowania w analizie. Obrazowanie wielu komórek od początku zwiększa prawdopodobieństwo, że próbka komórek będzie wystarczająco duża, aby można ją było przeanalizować pod koniec eksperymentu. Oprócz bardziej złożonych aspektów tej techniki obrazowania, istnieją pewne wyraźne ograniczenia co do tego, kto może skorzystać z tego typu obrazowania i analizy. Aby w pełni wykorzystać możliwości automatyzacji pozyskiwania obrazów, używany mikroskop musi być wyposażony w system autofokusa, który poradzi sobie z szybkością odstępów czasowych między obrazami (tj. co 3 s w tym protokole) i może konsekwentnie ustawiać ostrość na danej komórce przed wykonaniem każdego obrazu. Dodatkowo, bez oprogramowania JOBS, które automatyzuje cały proces pozyskiwania obrazu, metoda ta staje się żmudna i potencjalnie niemożliwa w zależności od liczby obrazowanych komórek, ponieważ wymagałaby ręcznego znalezienia i ponownego zobrazowania każdej komórki w odpowiednim punkcie czasowym. Wreszcie, ta metoda obrazowania nie jest odporna na problem fotowybielania. Z tego powodu, podobnie jak w przypadku każdej długoterminowej metody pozyskiwania, ważne jest, aby wybierać markery fluorescencyjne, które są mniej podatne na fotowybielanie i dostosować akwizycję obrazu tak, aby w jak największym stopniu uniknąć tego problemu.
Technika ta różni się od innych stosowanych obecnie w istotny sposób. W przeciwieństwie do innych badań poklatkowych, technika ta nie wymaga obrazowania w tej samej pozycji w studni przez cały czas, ani nie wymaga ręcznego przesuwania płytki w celu zobrazowania innych obszarów. Pozwala to naukowcom na obrazowanie wielu komórek w różnych warunkach w ciągu 24 godzin. W związku z tym możliwość przeprowadzenia tego obrazowania i analizy na wielu komórkach w każdym dołku daje te same informacje o populacji, które można uzyskać z szerokiego badania dużej grupy komórek, jednocześnie zapewniając konkretne pomiary z każdej zobrazowanej komórki. Chociaż niektóre specyfiki tej metody mogą nie mieć zastosowania do innych metod pozyskiwania obrazu (opisanych powyżej), korzyści przeważają nad komplikacjami związanymi z rodzajem analizy możliwej po akwizycji. Technika ta pozwala naukowcom zobaczyć dokładne konsekwencje różnych zabiegów na układ mitochondrialny, a co za tym idzie, na hodowane astrocyty.
Ponadto metoda ta jest wysoce konfigurowalna do wielu różnych pytań naukowych dotyczących zachowania i ról mitochondriów w określonych kontekstach. Tutaj przedstawiony protokół dotyczy w szczególności hodowanych astrocytów. Można jednak stosować wiele innych typów komórek, a terapie, które można testować, są ograniczone jedynie przez badane pytania. Ten rodzaj obrazowania ma potencjał, aby poszerzyć zbiorową wiedzę i zrozumienie zachowania mitochondriów, podstawowych mechanizmów, które prowadzą do dysfunkcji mitochondriów oraz wpływu wielu patologii na wrodzoną dynamikę obecną w różnych typach komórek.
Autorzy deklarują brak sprzecznych interesów.
To badanie było wspierane przez stypendium Fundacji Synapsis przyznane K.R. i Szpitalowi Uniwersyteckiemu w Lozannie (CHUV). Autorzy dziękują firmie Nikon za pomoc, a w szczególności J. Gannevatowi.
| Nazwa | Firma | Numer katalogowy | Komentarze |
|---|---|---|---|
| µ-Slide 8 Well | IBIDI | 80807 | |
| 19 G igła | Plexus SANTE | PL001213 | |
| 21 G igła | Plexus SANTE | PL000142 | |
| 25 G igła | Plexus SANTE | PL000133 | |
| Bovin Serum Albumina | LIFE TECH | 15260037 | |
| Kamera | HAMAMATSU | ORCA-flash4.0 V3 - C13440-20CU | |
| DMEM, wysoka zawartość glukozy, GlutaMAX(TM) | THERMOFISHER | 61965059 | |
| Suplement Glutamax | THERMOFISHER | 35050061 | |
| Serum dla koni | SIGMA | 16050122 | |
| Soczewka | Nikon Instrumenty | CFI Plan Fluor 100x Silniki olejowe | |
| LUMENCOR | SPECTRA X | ||
| Liniowo kodowana zmotoryzowana platyna | Nikon Instruments | N/A | |
| Mikroskop | Nikon Instruments | ECLIPSE Ti2-E MICROSCOPE INVERSE | |
| Microscope Inkubator stopniowy z 3-kanałowym ręcznym mieszalnikiem gazów i modułem bełkotki / wilgotności | gazu OKOLAB | H201-NIKON-TI-S-ER | |
| PBS 1x płyn | THERMOFISHER | 20012068 | |
| Penicylina-Streptomycyna | SIGMA | 15140122 | |
| szalki Petriego 100 mm | SIGMA | P5731 | |
| Petriego 35 mm | SIGMA | CLS430165 | |
| ciężarne szczury | CHARLES RIVERS | 3 | |
| Oprogramowanie Nikon NIS-HC | Nikon Instrumenty | NIS-Elements HC | |
| Prism | GraphPad | V8.02 | |
| Stericup 500 ml | MERCK MILLIPORE | 10412701 |