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Modelo murino de periodontite avançada induzida por ligadura de náilon no segundo molar superior

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DOI:

10.3791/67848

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30 de maio de 2025

 ,  , 
1Undergraduate Program of Dental Surgeon, Facultad de Estudios Superiores Iztacala (FES-Iztacala), Universidad Nacional Autónoma de Mexico (UNAM), 2Innate Immunity Laboratory, Biomedicine Research Unit (UBIMED), FES-Iztacala, UNAM, 3Doctoral Program in Biological Sciences, UNAM

Neste artigo

Resumo

Este estudo descreve um método de ligadura de nylon 6-0 modificado para indução de periodontite em camundongos, que é altamente reprodutível e representa uma alternativa para os pesquisadores estudarem a doença periodontal desde seu desenvolvimento até suas consequências patológicas.

Resumo

A doença periodontal (DP) é um distúrbio inflamatório que afeta os tecidos de suporte dos dentes e é uma das doenças mais prevalentes em todo o mundo. Sua forma grave, a periodontite, leva à destruição de tecidos moles, dentes e ossos. Modelos animais de periodontite foram desenvolvidos usando primatas, cães, porcos em miniatura e camundongos. Entre eles, o modelo de camundongo induzido por ligadura oferece vantagens como rápida progressão da doença, reprodutibilidade, previsibilidade e baixo custo, ao mesmo tempo em que replica efetivamente os principais aspectos da periodontite humana. Modelos de camundongos usando ligaduras forneceram informações valiosas sobre os microambientes microbiológicos e imunológicos do tecido periodontal, destacando o papel crítico dos biofilmes nas respostas imunes e sua associação com doenças sistêmicas. Este estudo apresenta um método de ligadura de nylon modificado para indução de periodontite em camundongos. A modificação envolve o uso de uma sutura de náilon em vez de uma sutura de seda e colocá-la abaixo da área de contato interproximal em vez de passá-la pelo ponto de contato. Essa abordagem simplifica a técnica enquanto induz efetivamente a periodontite. A metodologia detalhada para a colocação da sutura é ilustrada graficamente, e a progressão da periodontite é demonstrada por meio de análises histológicas e histométricas.

Introdução

A doença periodontal (DP) é um distúrbio inflamatório dos tecidos de sustentação dos dentes e está entre as doenças mais prevalentes no mundo1; a incidência de DP tem sido relatada como variando de 20% a 50% em todo o mundo2. A DP tem diferentes graus de progressão; sua forma leve, chamada gengivite, afeta apenas tecidos moles, e sua forma grave, chamada periodontite (TP), afeta tecidos duros como o osso3. Como o TP é uma doença inflamatória, deve ser considerado uma resposta imune complexa que pode ser modificada por vários fatores de risco que podem alterar o processo da doença4, como diabetes mellitus5, doenças cardiovasculares6, interações hormonais como desfechos adversos da gravidez7 ou pré-eclâmpsia8, doenças inflamatórias9 e até alterações oculares10 ou demência11.

Portanto, para entender a etiologia associada ao desenvolvimento ou prevalência de TP, testar estratégias terapêuticas novas ou mais eficazes ou identificar qualquer correlação entre doenças sistêmicas e TP ou a microbiota periodontal, são necessários modelos animais12.

A escolha de um método de pesquisa eficaz é crucial para entender o desenvolvimento do TP e responder adequadamente às questões de pesquisa13. Ao longo dos anos, diferentes modelos animais foram desenvolvidos para o estudo do TP; no entanto, modelos como primatas, cães, coelhos e porcos em miniatura são caros e complexos de usar 14,15,16. Modelos murinos de TP, particularmente o modelo de TP induzido por ligadura, apresentam inúmeras vantagens, incluindo rápido desenvolvimento, reprodutibilidade, previsibilidade e baixo custo 17,18,19.

Embora vários métodos sejam utilizados para induzir o TP, como inoculação bacteriana oral, injeção de lipopolissacarídeo e indução de ligadura10,20, cada um com vantagens e desvantagens17, o modelo murino de TP induzido por ligadura de náilon se assemelhava ao mecanismo humano para seu desenvolvimento 20,21,22,23. O TP ocorre através da retenção da microbiota residente, causando inflamação e levando à perda de tecido. Além disso, camundongos podem ser geneticamente modificados para estudar diferentes populações de células ou moléculas de interesse para o estudo do TP.

A ligadura dentária pode ser realizada com diferentes materiais, como fios ortodônticos, suturas de seda24,25 ou suturas de náilon26. O material mais comum para induzir TP por ligadura em camundongos é a seda; essa metodologia tem sido explicada por diferentes autores, como Marchesan et al.18, Abe et al.27 e Chadwick et al.22, cada um com suas próprias modificações, e todos esses métodos têm sido utilizados com sucesso por váriospesquisadores28. No entanto, colocar uma sutura de seda ao redor dos molares superiores em camundongos pode ser complexo. Marchesan et al. sugeriram o uso de um "suporte de ligadura"; Abe et al. e Chadwick et al. colocaram a sutura através do ponto de contato, embora Chadwick et al. a tenham colocado ao redor dos molares M1 e M2.

Suturas de nylon de diferentes espessuras têm sido utilizadas para o desenvolvimento de TP em diferentes modelos animais 29,30,31. Lima et al.31 utilizaram pontos de náilon 5-0; Em estudos anteriores, utilizamos pontos de náilon 6-0 com resultados semelhantes28.

Em comparação com as suturas multifilamentares, as suturas de náilon são sintéticas monofilamentares não reabsorvíveis e exibem uma menor resposta inflamatória tecidual32; além disso, as suturas de náilon também permitem acúmulo microbiano33,34, e há evidências da adesão de Fusobacterium nucleatum e Porphyromona intermedia35,36, juntamente com bactérias anaeróbias facultativas em suturas de náilon 12,14,17,19,24,27,35,37 (Tabela 1).

Essas características podem permitir que a resposta inflamatória se concentre principalmente no acúmulo bacteriano, e não no acúmulo de material. Além disso, o náilon tem melhores propriedades mecânicas, como resistência à tração, do que a seda38.

Portanto, no presente estudo, a sutura de náilon 6-0 colocada ao redor de M2 sob a área de contato interproximal induziu o desenvolvimento de periodontite em estágio avançado no camundongo. Essa abordagem permite a colocação de ligaduras com pinças comuns e os resultados são consistentes. Após 30 dias, o desenvolvimento de TP pode ser confirmado por análise histométrica e histológica.

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Protocolo

Todos os procedimentos envolvendo animais experimentais foram conduzidos em estrita conformidade com o 'Marco Ético para Pesquisa Biomédica em Animais de Laboratório', seguindo a norma oficial mexicana NOM-062-ZOO-1999. Este estudo foi aprovado pelo comitê de ética da Facultad de Estudios Superiores Iztacala (FES-Iztacala) sob o protocolo CE/FESI/072024/1765. Os camundongos foram alojados em câmaras de animais com livre acesso a comida e água em um ambiente livre de patógenos no biotério FES-Iztacala. Esse protocolo é uma modificação do método descrito anteriormente por Abe et al.27. Camundongos BALB/c fêmeas de seis a oito semanas de idade (pesando 16 g) foram divididos em grupos controle (CTL) e periodontite (PT). A periodontite foi induzida pela colocação de uma sutura de náilon 6-0 no Dia 0 para promover a adesão bacteriana sustentada e desencadear a progressão grave e crônica da doença. Após 30 dias, todos os camundongos foram eutanasiados (seguindo protocolos aprovados institucionalmente) para avaliar o dano tecidual e a perda de inserção (AL) por meio de análise histométrica (Figura 1). Os detalhes dos reagentes e equipamentos usados estão listados na Tabela de Materiais.

1. Preparação da anestesia

  1. Prepare uma diluição de xilazina e cetamina (1:10) com água injetável (estoque). Conservar a 4 °C e utilizar no prazo de 4 semanas.
  2. Identifique e pese cada rato. Prepare uma dose baseada no peso de xilazina (1 mg / kg) e cetamina (2 mg / kg) para aplicação intramuscular usando uma seringa de insulina.
  3. Injete 50% da dose total da solução anestésica no quarto traseiro. Repita o procedimento no lado oposto.
  4. Coloque os ratos em uma caixa funda (10 cm³) e deixe-os adormecer, o que leva aproximadamente 3-5 min.
  5. Evite o ressecamento dos olhos e danos à córnea devido à anestesia aplicando uma gota de hipromelose em cada olho a cada 15 minutos até que os camundongos estejam totalmente acordados e possam piscar normalmente.
    NOTA: Os camundongos devem ser mantidos em observação por 45 min, a duração aproximada da anestesia. Se um mouse acordar antes que o procedimento seja concluído, o procedimento deve ser suspenso e o mouse deve ser substituído.

2. Posicionamento do animal

  1. Quando o mouse estiver dormindo, coloque-o em uma mesa de trabalho voltada para cima com a cabeça voltada para o operador. Puxe suavemente cada perna sem tensão e prenda-as com fita micropore para evitar movimentos involuntários bruscos. Cubra o mouse com um cobertor ou gaze para manter o calor do corpo.
  2. Para manter o focinho aberto, coloque uma extremidade de um elástico ortodôntico ao redor dos incisivos superiores e prenda a outra extremidade a um suporte superior sem tensão. Coloque um segundo elástico ortodôntico ao redor dos incisivos inferiores e prenda-o a um suporte inferior com um elástico.
  3. Coloque os separadores de bochecha e mova cuidadosamente a língua para um lado para melhor visibilidade.
  4. Posicione o microscópio para permitir a visualização adequada dos molares superiores, começando com a objetiva de menor ampliação. Uma vez localizado, ajuste a ampliação para garantir conforto e foco ideais para o operador.

3. Colocação da ligadura

  1. Quando a imagem estiver clara, identifique os três molares superiores: o molar maior e proximal (M1), o próximo molar (M2) e o molar menor e distal (M3). Coloque uma sutura de náilon 6-0, pois seu diâmetro facilita a colocação da ligadura e causa menos danos mecânicos aos tecidos do que suturas mais largas.
    1. Localize o lado distal de M2, segure a ponta da sutura de náilon 6-0 com uma pinça e coloque a ponta na base da papila do palatino. Aplique uma leve pressão através da base do espaço palatal interproximal em direção à superfície vestibular (Figura 2A).
    2. Uma vez que a sutura de náilon 6-0 cruze, puxe-a através do espaço interproximal em direção ao lado vestibular (Figura 2B).
  2. Coloque a ponta da sutura de náilon 6-0 na base da área interproximal na superfície mesial de M2 do lado vestibular. Empurre suavemente a ponta da sutura para cruzá-la sob o espaço interproximal e passe-a pelo espaço vestibular de volta ao palatino (Figura 2C).
  3. Puxe a sutura de náilon 6-0 suavemente, segure a ponta com uma pinça, ajuste-a em torno de M2 e prenda a sutura com três nós simples.
  4. Corte a sutura de náilon 6-0 com tesoura fina (Figura 2D).

4. Recuperação de animais

  1. Para soltar o mouse, remova os separadores de bochecha, a fita micropore das pernas e os elásticos ortodônticos. Primeiro, remova o elástico ao redor dos incisivos inferiores e, em seguida, remova o elástico ao redor dos incisivos superiores.
    1. Remova o mouse da mesa de trabalho, embrulhe-o em gaze ou pano e coloque-o voltado para cima. Mantenha a língua para o lado para manter as vias aéreas abertas e evitar bloqueios.
  2. Mantenha o animal aquecido, coberto com pano ou gaze e sob observação até que esteja completamente acordado. Em seguida, coloque-os em suas gaiolas regulares.
  3. Aplique uma gota de hipromelose em cada olho até que o mouse possa piscar normalmente.
  4. Mantenha o animal em condições padrão.

5. Verificação de ligadura

  1. Verifique a permanência da ligadura de náilon todas as semanas (Figura 3A,B).
  2. Pegue o mouse, segure a cabeça e o corpo com firmeza e use uma pinça para abrir o focinho. Observe a sutura de náilon 6-0 ao redor de M2 sob a luz de uma lâmpada.
  3. Estabelecer o desenvolvimento da doença periodontal com base no acúmulo de biofilme e irritação mecânica. Verifique isso por meio de análise histológica.

6. Histologia

  1. Após 30 dias, eutanasiar os camundongos em uma câmara de CO2 (seguindo protocolos aprovados institucionalmente). Colha as maxilas conforme relatado anteriormente39. Lave os tecidos colhidos em uma solução de NaCl a 0,9% e coloque-os em novos tubos de microcentrífuga rotulados.
  2. Fixe as amostras em uma solução de paraformaldeído a 4% por 2 h com agitação.
  3. Lavar as amostras com água da torneira durante 2 h.
  4. Para remover minerais do osso e preparar seções de parafina de alta qualidade, descalcificar as amostras em vinte volumes de uma solução de EDTA a 4% (pH 7,3) por 20 dias em tubos de microcentrífuga, trocar o EDTA a cada 4 dias40.
  5. Incorpore as amostras em parafina. Corte seções de 5 μm da área M2 e core-as com hematoxilina e eosina (H & E) 41 .

7. Análise dos dados

  1. Observe os cortes histológicos corados em microscópio óptico para realizar uma análise descritiva das alterações na configuração do epitélio do sulco, fibras gengivais, fibras periodontais, altura e integridade da crista alveolar.
  2. Determine a perda de inserção (AL) medindo a distância entre a junção cementocementária (CEJ) e o ponto mais alto da crista óssea. Desenhe uma linha entre esses dois pontos usando um programa de edição digital. Realizar análise histométrica nas superfícies vestibular e palatina de acordo com a metodologia descrita por Semenoff et al.42 (Figura 4).

8. Análise estatística

  1. Analisar os dados obtidos dos grupos CTL e TP por meio do teste U de Mann-Whitney. Considere p < 0,05 como estatisticamente significativo. Use estatísticas e software gráfico para análise.

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Resultados

Essa metodologia permite que camundongos induzidos desenvolvam periodontite (TP) a partir da segunda semana. Os camundongos foram monitorados semanalmente para verificar a presença da ligadura. A eutanásia foi realizada no dia 30. As características clínicas de todos os grupos foram avaliadas. O grupo controle manteve características normais, como cor e estrutura da gengiva marginal, ao longo do tempo. Em comparação com os do grupo CTL, os tecidos do grupo TP mostraram inflamação, sangramento e formação de bolsa periodon...

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Discussão

Vários modelos animais de periodontite têm sido utilizados para avaliar diferentes aspectos, como respostas microbiológicas e imunes, e apresentam algumas semelhanças com doenças humanas43. Esses achados fornecem evidências do quadro da doença periodontal, como o papel dos biofilmes, a resposta imune e as interações com condições sistêmicas44,45.

Os modelos animais de periodonti...

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Divulgações

Os autores declaram não haver conflitos de interesse em relação à publicação deste artigo.

Agradecimentos

Este trabalho foi financiado em parte pelo Conselho de Ciência e Tecnologia do Estado do México (COMECYT) número de concessão [FICDTEM-2021-072] e pelo Programa de Apoio a Projetos de Pesquisa e Inovação Tecnológica (PAPIIT)-UNAM, número de concessão [IN-217021]. Agradecemos ao programa de especialização em Endoperiodontologia, FES Iztacala, UNAM pelas instalações fornecidas para fazer este vídeo e Rosalba Yañez Ortiz, DDS, por seu apoio na realização deste vídeo. Algumas figuras foram criadas com o programa Biorender (Acordo número ME282NWCI1).

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Materiais

Lista de materiais utilizados neste artigo
NomeEmpresaNúmero de catálogoComentários
Solução de NaCl a 0,9%PiSAEnxágue as maxilas
sutura de nylon 6-0Atramat, Internacional Farmacé uticaPE1946-NLigadura colocação
Amscope 3.7 programa para câmera digitalAmscope x64, 4.11.21973.20230107de coleta de dados
 Sigma– AldrichE5134Descalcificação 
Tesoura finagenéricaPara cortar a sutura de nylon 6-0
Fórceps de tecido finosutura de nylon genérica6-0
Almofada de gazegenéricaPara manter a temperatura corporal 
Prisma GraphPad Prisma GraphPad Versão 8.3.0Análise de dados 
Hipromelosegenérica Lubrificante ocular
Água injetávelPisaDiluição da solução anestésica
KetamineAnesket, PisaAnesthetic
Micro tubos de centrífuga Cellpro801501Para conter tecidos durante a descalcificação 
Micropore3M 1533Para consertar mouse
Microscópio câmera digitalAmscope MU1603Histologia 
MicrotubosAxygenMCT-150-CArmazene a diluição do anestésico
Microscópio óptico Histologia UNICOSerie G380
Elásticos ortodônticosTP Orthodintics, Inc azulPara manter o focinho aberto 
Solução de paraformaldeídoSigma– Aldrich158127Fixação de Tecidos 
Paraplast Leica39601006Histologia 
Microscópio cirúrgico Carl Zeiss GmbH Berlin6-0 sutura de nylon
Seringas Ultra Finas de Insulina 6mm U-100, 0.3 mLBD326385Para injetar a solução anestésica 
Elásticos universais genéricoPara manter o focinho aberto 
Mesa de trabalhogenérica Base de madeira para suportar ratos 
XylazinePorcin, PisaPré-anestésico
Solução EDTA

Referências

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