本文将介绍一种啮齿类动物行为学检测方法，该方法可检测前肢近端和远端功能的恢复情况，包括在自然发生的行为过程中对指头运动的评估，且该行为无需进行大量训练或通过剥夺手段来增强动物的动机。
方法文章
一种评估大鼠前肢近端和远端功能的新方法：欧文-比蒂斯-布雷斯纳汉（Irvine, Beatties and Bresnahan, IBB）前肢功能评分
本文内容
摘要
摘要
近年来，已开发出多种颈段脊髓损伤（SCI）的实验模型，用于评估脊髓这一节段受损后的后果（Pearse 等., 2005；Gensel 等., 2006；Anderson 等., 2009），因为大多数人类SCI发生在此区域（Young, 2010；www.sci-info-pages.com）。行为功能缺陷包括由于白质受损导致的前肢功能丧失，白质损伤影响下行运动系统和上行感觉系统，同时灰质中包含处理前肢感觉输入和运动输出的节段性神经环路。此外，恢复手部/手臂功能是颈段SCI患者临床康复的重要目标（Anderson, 2004）。因此，需要能够评估前肢近端和远端功能的结局指标。尽管已有多种行为检测方法可敏感地反映颈段SCI实验模型中前肢功能恢复的不同方面（Girgis 等., 2007；Gensel 等., 2006；Ballerman 等., 2001；Metz 和 Whishaw, 2000；Bertelli 和 Mira, 1993；Montoya 等., 1991；Whishaw 和 Pellis, 1990），但很少有技术能够提供关于精细运动控制和手指运动恢复的详细信息。
目前的测量技术——Irvine、Beatties 和 Bresnahan 前肢评分法（IBB）能够检测前肢近端和远端功能的恢复情况，包括在一种自然发生的行为中出现的指部运动，且该行为无需大量训练或剥夺以增强动机。IBB 是通过观察单侧 C6 脊髓损伤（SCI）后的恢复过程而建立的，其方法包括记录动物进食两种形状不同（球形和环形）、大小一致的谷物时的视频。这些视频随后被用于评估前肢使用特征，如关节位置、物体支撑、指部运动及抓握技术。
IBB与其他前肢行为学任务类似，表现出对损伤程度敏感的稳定恢复模式。此外，IBB量表也可用于评估其他影响前肢正常功能的损伤后的恢复情况。
方案
A. 啮齿类动物的训练：
- 动物到达动物房后应立即接触麦片的气味和味道，以便使其适应食用这种食物。
- 动物还应适应测试环境，即一个丙烯酸或有机玻璃圆筒（图1）。应在圆筒底部放置几片麦片。过度理毛、排尿、排便和跳跃均为动物处于应激状态的迹象，此时需要延长适应时间。
- 下一步是对动物进食麦片的过程进行录像。建议由实验人员手持摄像机进行拍摄，因为动物在进食过程中可能会改变位置。
- 应分别记录每只动物完整食用一颗球形和一颗环形麦片的过程，因为不同形状所需的运动方式略有差异，最佳评估需观察两种进食序列。
- 每种形状麦片对应的数据应在评分表上分别记录，然后将这些分数合并，以得出该大鼠在受伤后当天的总体评分。
图1. IBB行为测试推荐的房间布局：（a）在透明塑料/有机玻璃圆筒内拍摄动物；（b）在动物的家养笼具内拍摄动物。
B. 视频评估：
应在动物开始食用谷物时立即开始评估其前肢功能，并在谷物被吃完后立即停止评估。
仅应使用大小和形状一致的球形和环形谷物，在开始进食前进行评估。动物在食用测试前已破碎的谷物时，不应进行评分。
在评估时，强烈建议将视频播放速度至少减慢至原始速度的一半，因为即使在受伤状态下，大鼠进食速度也可能很快，关键行为的发生可能因此被遗漏。此操作可通过 QuickTime 或 Windows 媒体播放器等程序实现。近期受伤（即伤后1-14天）的大鼠进食谷物所需时间明显长于恢复后期的大鼠。因此，实验人员无需担心在评估大鼠恢复早期与后期阶段时所用视频时长的差异。
观察动物时，使用IBB评分表（图2）记录以下行为特征的出现情况。前肢功能的恢复在IBB评分表上从左到右依次进行。
图 2. 伴随Irvine、Beatties和Bresnahan前肢功能评分量表的评分表，包含各项具体评估类别。表格的前半部分代表前肢近端功能的恢复情况，后半部分则侧重于前爪功能的恢复。
肘关节主要位置：
在进食阶段，评估大鼠肘部采取的最常见姿势（超过50%的时间处于该姿势）（图3）。
评分标准：
- 伸展状态 - 肘关节伸直，角度大于160°。
- 部分屈曲状态 - 肘关节屈曲，角度小于160°但大于90°。
- 完全屈曲状态 - 肘关节屈曲，角度小于90°。
图3. 肘部主要位置。 观察大鼠在进食过程中肘部最常保持的位置（持续时间超过50%）。伸展指肘部伸直，角度大于160°。部分屈曲——肘部弯曲，角度小于160°但大于90°。完全屈曲——肘部弯曲，角度小于90°。
前肢近端运动：
评估大鼠受损前肢的肩部和/或肘部运动，这些运动可能导致或不导致前肢与谷物接触（图4）。[根据大鼠在进食谷物过程中表现出的最大恢复程度进行评分。如果动物在进食时同时表现出轻微和广泛的前肢近端运动，则按广泛的运动评分。]
评分标准：
- 无 - 患侧前肢无肩部和/或肘部运动。
- 轻微 - 定义为肩关节和/或肘关节活动范围小于三分之一的运动。抽动和耸动属于此类。
- 显著 - 定义为肩关节和/或肘关节活动范围超过三分之一的运动。在早期恢复阶段，此类运动可能频繁且不规则。
图4. 前肢近端运动。 评估大鼠受损前肢的肩部和/或肘部所产生的运动，这些运动可能接触或未接触谷物。前肢近端运动定义如下：无——受损前肢无肩部和/或肘部运动。轻微——指肩部和/或肘部关节活动范围小于一半的运动，抽动和耸动属于此类。广泛——指肩部和/或肘部关节活动范围超过一半的运动，在恢复早期，此类运动可能频繁且不规则。
非掌跖部位接触支持：
通过观察大鼠是否能够利用受损前肢的非掌侧表面来固定谷物块，并在此过程中将其维持在利于进食的位置，以评估其功能。前肢可能作为支撑的部位包括腕部以上的前臂、腕关节或脚趾背面（图5）。
* 注意：掌侧（volar）一词源自拉丁语“vola”，古罗马人用该词指代“手的掌心和足的跖面”。
评分标准：
- 无 - 在进食阶段，前肢无非掌面支撑行为。（少于5%的时间）
- 部分 - 在进食阶段会出现非掌面支撑物体的行为，但并非始终出现（少于95%的时间）。
- 几乎始终 - 在进食阶段几乎总是或始终出现非掌面支撑物体的行为（95-100%的时间）。
图5. 非掌面接触支撑。 评估大鼠是否能够利用受损前肢的非掌面区域来稳定谷物颗粒，从而在进食过程中将其维持在有利于取食的位置。可能作为支撑部位的前肢区域包括腕部以上的前臂、腕部或脚趾背面。非掌面接触支撑可分为以下几种情况：无——前肢在进食期间未使用非掌面支撑（<5%的时间）；部分——在进食过程中有时出现非掌面支撑，但并非持续存在；几乎始终——在进食过程中几乎总是或始终存在非掌面支撑（>95%的时间）。非掌面支撑所涉及的区域包括（i）腕部以上、（ii）腕部或（iii）脚趾背面。
前爪主要位置：
在进食过程中（图6），评估大鼠脚趾从屈曲到伸展的最常见姿势（持续时间超过50%）。
评分标准：
- CLUBBED、固定且屈曲——手指屈曲并紧握成拳状，关节角度约为~ 90°.
- 伸展非适应性——各指头以一定角度伸展 > 160° 且不贴合所持物体的形状。
- 部分屈曲可调式——手指呈部分屈曲状态，并贴合物体的形状。
图6. 前爪主要位置。 大鼠的足趾最常见姿势（超过50%的时间所呈现的姿势）被用于评估。评分标准如下：(i) 杵状、屈曲且固定——足趾屈曲并紧握成拳状，关节角度约为~90°. （ii）伸展型，不可调节——手指呈伸展状态，角度为 > 160° 且不贴合所握物体的形状。（iii）部分屈曲、可适应型——手指部分伸展，并贴合物体的形状。方框内的示意图从上方观察受损前爪，显示第一和第三指（*）。
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通过观察大鼠是否能够利用受损前爪的掌侧面来固定谷物块，并保持其处于有利于进食的位置，从而评估其功能（图7）。
评分标准：
- 无 - 进食时前爪掌面无支撑（少于5%的时间）。
- 部分 - 进食时前爪掌面有时会支撑物体，但并非始终如此（少于95%的时间）。
- 几乎始终 - 进食时前爪掌面几乎总是或始终支撑物体（95-100%的时间）。
图 7. 接触性掌侧支撑。 评估大鼠是否能够利用受损前肢的掌侧面来稳定谷物颗粒，从而将其维持在有利于进食的位置。接触性掌侧支撑可定义为以下几种情况：无——进食过程中前肢未提供掌侧支撑（<5% 的时间）；部分——进食过程中偶尔出现对物体的掌侧支撑，但并非始终存在；几乎始终——进食过程中几乎总是或始终存在对物体的掌侧支撑（>95% 的时间）。上方展示了随时间推移掌侧支撑功能恢复的示例：(i) 损伤后 14 天，(ii) 损伤后 28 天，(iii) 损伤后 42 天。
操作过程中的手腕运动：
在大鼠建立掌侧支撑后，通过进食过程评估其受损前爪是否存在腕部运动。若受损前爪未与谷物发生接触时出现的腕部运动，则不予评分。这些运动可朝任意方向发生，例如：从背侧（朝向头部）到腹侧（向下朝向腹部）方向，或从内侧（朝向身体中线）到外侧（远离身体中线）方向（图8）。
评分标准：
- 是或否。
图8. 腕部运动。 在大鼠进食过程中，评估其受损前爪在已建立掌侧支撑后是否存在腕部运动。若腕部运动发生时受损前爪未与谷物接触，则不予评分。此类运动可朝任意方向发生，例如：（i）从背侧（朝向头部）到腹侧（向下朝向腹部）的方向，或（ii）从内侧（朝向身体中线）到外侧（远离身体中线）的方向。
谷物调整（对照）：
通过观察大鼠受损前肢在时间上与未受损前肢成功抓握动作同步的运动情况，评估其对谷物进行正常操作的贡献（图9）。[如果动物在进食过程中同时表现出明显的和细微的前肢近端运动，则记分为明显的运动，因为细微运动会随着进一步恢复而消失。]
评分标准：
- 无 - 患侧前肢未对谷物进行任何调整。
- 夸张 - 患侧前肢的肩部和/或肘部和/或腕部出现动作，导致前爪与谷物完全失去接触。此类情况持续时间短暂，通常发生在患侧前爪掌面成功进行谷物操作动作之前。
- 细微 - 定义为在进食过程中，患侧前肢的肩部和/或肘部和/或腕部发生动作，但前爪与谷物之间始终保持接触。
图9. 谷物调节行为（对照）。 通过观察受损前肢所做出的动作是否与未受损前肢成功的操作性动作在时间上同步，并是否有助于对谷物进行适当操控，来评估大鼠的表现。这些谷物调节行为可分为以下几类：无调节——受损前肢未做出任何谷物调节动作；夸张型——受损前肢的肩部和/或肘部和/或腕部动作导致前爪与谷物之间完全失去接触；细微型——定义为在进食过程中，受损前肢的肩部和/或肘部和/或腕部发生动作，但前爪与谷物之间未失去接触。[若动物在进食时同时表现出夸张型和细微型的近端前肢动作，则记为夸张型，因为随着恢复进展，夸张型动作会逐渐消失。]
手指运动的存在
在进食过程中评估大鼠各个脚趾是否存在运动（图10）。这些运动可以是以下两种之一：
- 非接触式 - 手指发生动作，但这些动作不会导致掌面与谷物接触。
- 接触式操作 - 手指发生动作，导致手指掌面与物体接触，并在此过程中促进对谷物的操作。
评分标准：
- 是或否。
图10. 趾部运动的存在情况。 在进食阶段评估大鼠是否存在由各个趾部产生的运动。这些运动可分为以下两类：非接触型——趾部发生运动，但这些运动不会导致掌面与麦片发生接触；接触性操作型——趾部发生运动，并且导致趾部掌面与物体接触，从而参与对麦片的操作。（iii）为示意图，显示大鼠前足掌面，标明趾部从1到5的排列方式；（iv）为前足趾部处于部分屈曲的适应性位置，抓握一个球形物体的状态。
握持方法：
在进食阶段，评估大鼠使用最常见抓握技术（超过50%的时间）的情况。存在多种抓握方式，但最常见的包括“钳形”、“钩形”和“全握”抓握（图11）。大鼠所采用的抓握技术具有典型性，具体取决于麦片颗粒的大小和形状。下图展示了未受损大鼠在摄取环形麦片（图12）和球形麦片（图13）时所采用的抓握技术序列。
评分标准：
- 异常 - 在进食阶段，持续使用与受伤前不同的抓握方式来支撑和控制麦片块。
- 有时正常 - 在进食阶段，间歇性使用受伤前的抓握方式来支撑和控制麦片块。
- 几乎始终正常 - 在进食阶段，持续使用受伤前的抓握方式来支撑和控制麦片块。
图11. 抓握方法。 评估大鼠在进食阶段最常采用（超过50%的时间）的抓握技术，并判断该主要抓握方式是否与损伤前使用的抓握方式一致。存在多种抓握方法，但最常见的包括：(i) “精细抓握”、(ii) “钩状抓握”和(iii) “全握”。大鼠所采用的抓握技术具有典型性，具体取决于麦片颗粒的大小和形状（见图12和图13）。可将大鼠使用的抓握方法定义如下：异常——在进食阶段持续使用与损伤前不同的抓握方式来支撑和控制麦片颗粒；有时正常——在进食阶段对损伤前抓握方式的使用不一致；几乎始终正常——在进食阶段持续使用损伤前的抓握方式来支撑和控制麦片颗粒。
图12. 一只未受损大鼠在摄取环形麦片时所使用的典型抓握技术序列。
图13. 一只未受损大鼠在摄取球形谷物时所采用的典型抓握技术序列。
C. 分配 IBB 评分
- 主要肘关节位置为伸展状态，同侧前肢无或仅有轻微近端运动和/或同侧前肢无掌侧支撑。
- 主要肘关节位置为部分屈曲，伴有轻微或广泛的近端肢体运动，并有一定程度的同侧前肢非掌侧支撑。前爪主要位置呈握拳状、固定且屈曲。
- 主要肘关节位置为部分屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并几乎始终存在同侧前肢非掌侧支撑。前爪主要位置呈握拳状、固定且屈曲。
- 主要肘关节位置为完全屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并有一定程度的同侧前肢掌侧支撑。存在腕部运动和/或明显的躯干调节。前爪主要位置为伸展、不可调节状态。
- 主要肘关节位置为完全屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并有一定程度的同侧前肢掌侧支撑。存在腕部运动和/或细微的躯干调节，同时第2指出现非接触性运动。前爪主要位置为伸展、不可调节状态。
- 主要肘关节位置为完全屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并几乎始终存在同侧前肢掌侧支撑。存在腕部运动和细微的躯干调节，同时第2指出现接触性操作运动。前爪主要位置为伸展、不可调节状态。
- 主要肘关节位置为完全屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并几乎始终存在同侧前肢掌侧支撑。存在腕部运动和细微的躯干调节，同时第2指出现接触性操作运动，第3指出现非接触性运动。前爪主要位置为伸展、不可调节状态，抓握方式异常。
- 主要肘关节位置为完全屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并几乎始终存在同侧前肢掌侧支撑。存在腕部运动和细微的躯干调节，同时第2指和第3指出现接触性操作运动，第4指出现非接触性运动。前爪主要位置为部分屈曲且可调节，抓握方式有时正常。
- 主要肘关节位置为完全屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并几乎始终存在同侧前肢掌侧支撑。存在腕部运动和细微的躯干调节，同时第2、3和4指均出现接触性操作运动。前爪主要位置为部分屈曲且可调节，抓握方式有时正常。
- 主要肘关节位置为完全屈曲，伴有广泛的近端肢体运动，并几乎始终存在同侧前肢掌侧支撑。存在腕部运动和细微的躯干调节，同时第2、3和4指均出现接触性操作运动。前爪主要位置为部分屈曲且可调节，抓握方式几乎始终正常。
D. 故障排除
当动物不进食时：
与所有行为学实验任务一样，偶尔会有动物无法正确执行操作。为避免将动物排除在研究之外，应首先确认该动物在被摄像时是否能在其饲养笼内进食。如果可行，则尽管其他动物能在圆筒内进食，仍应对所有大鼠在各自的饲养笼内进行单独评估，以保持实验一致性。若该动物在被摄像时拒绝在饲养笼内进食，则应在摄像期间让其“笼伴”在场。因此，动物应成对饲养。若此措施仍无效，则该大鼠应从研究中剔除。
为什么我必须使用球形和环形的谷物进行测试，而不能使用其他形状和大小的谷物？
在IBB量表的开发过程中，研究人员还使用一块扁平的方形麦片对大鼠进行了测试。损伤后，大鼠仅用一只前爪抓握并进食麦片。相比之下，球形和环形麦片迫使大鼠在进食过程中以某种方式动用功能受损的前肢。此外，物体的尺寸部分决定了大鼠所有脚趾是否有机会接触到麦片。较小尺寸或破碎的麦片碎片在进食过程中无需所有脚趾（尤其是第4和第5脚趾）均接触麦片，从而导致观察者无法评估这些脚趾的功能。
为什么在测试中必须同时使用球形和环形谷物？
如前所述，大鼠取食球形和环形麦片时会动用受伤前爪的所有脚趾（图12和图13）。然而，对大鼠使用这两种不同形状麦片的正常进食模式进行详细分析后，发现两者之间既存在相似之处，也存在差异。例如，当大鼠进食这两种不同形状的麦片时，随着麦片碎片逐渐变小，脚趾之间的间距也随之逐渐减小。这种指间距离的缩小使得观察者更难判断各个脚趾的独立运动。与此相关的是，当大鼠初次抓握球形麦片时，其脚趾之间的距离大于抓握环形麦片时所产生的距离。因此，在进食初期，观察者更容易分辨出脚趾的独立运动。相比之下，与球形麦片相比，环形麦片在整个进食过程中需要脚趾更多的接触和运动，从而增加了观察脚趾活动的机会。
在进食阶段的哪个时间点进行评分？
应在动物开始进食时立即对其进行评估，以确定其IBB评分。评估时应仅使用正确尺寸和形状的物体。当动物食用物体的碎块时，不应进行评分。此外，在进食阶段的评分应包括受损前肢在整个谷物摄取过程中产生的任何动作，包括大鼠暂停咀嚼谷物时所做出的动作。
是什么决定了前肢近端运动为“大幅度”或“轻微”？
广泛的近端前肢运动是指移动距离超过关节活动范围三分之一的运动，在许多情况下，这类运动频繁且不规则。轻微的近端前肢运动由于患肢离开物体的距离较短，因此不如广泛运动明显。这些是前臂的运动，移动距离小于关节活动范围的三分之一。有关前臂关节活动范围的示意图，请参见图14。
图14. 肩关节、肘关节和腕关节的活动范围。
如果一种动物同时具有接触性非抓握支撑和抓握支撑，该如何处理？
如果动物使用前爪的非掌侧和掌侧区域共同支撑谷物，则应评分为具有部分非掌侧和掌侧接触支撑。
通常情况下，大鼠的 cerebellar 调整较为轻微，但存在一次调整过度的情况。我应该如何评定该动物？
当向表格右侧移动时，无论异常行为在进食阶段出现的频率多低，大鼠都会因此受到更严厉的扣分。这是为了确保大鼠获得的评分能够反映其最佳表现。正常动物不会表现出过度的谷物调整行为。在此情况下，应将该大鼠评分为其存在过度的谷物调整行为。
“伸展的、不可调节的足部位置”这一术语是什么意思？
前爪的脚趾张开角度为160度或更大，且不贴合谷物块的形状/大小。
如何判断腕关节是否在运动？
在确定动物腕部是否在进食阶段发生运动时，观察者应确认肘部和/或肩部的运动不会造成腕部运动的假象。
在掌侧支撑之前，腕部能否活动？
在对经历不同程度损伤的大鼠进行广泛分析后，通常在腕部与谷物发生掌面接触后即可观察到腕部运动。
如何判断大鼠是否采用了“正常”的抓握方法？
与所有行为学实验一样，必须采集基线数据，以确定动物在损伤前抓握物体的方式。这是因为动物在损伤后可能会根据物体的形状采用不同的抓握策略。通过对大鼠在颈段损伤前的大量分析，我们发现它们会根据物体的形状采用特定的抓握方式（如图12和图13所述）。例如，对于球形物体，大鼠通常首先使用“全握”方式，然后以“钳式握”完成抓取动作，因此任何偏离这些典型抓握模式的行为均被视为异常。
应如何分配 IBB 评分？
IBB 是一个10分制的恢复进程等级量表，评分范围为0到9分。大鼠必须完成描述每个评分点的所有行为，否则应评为最接近的缺陷分数。
讨论
Irvine、Beatties 和 Bresnahan 前肢评分（IBB）是一种用于评估前肢功能恢复进程的 10 分制等级量表。IBB 通过观察动物在摄取两种特定形状的完整谷物（分别为球形和环形谷物）时前肢的使用情况，分析其近端和远端前肢的多种行为特征。通过录制动物进食谷物的视频，评估其对两种形状谷物最常使用的前肢行为（包括关节位置、支撑物体的方式、手指运动及抓握技术），并根据能够最大程度反映前肢恢复程度的组合行为，确定相应的 IBB 评分。评估时必须使用大小和形状一致的谷物，因此动物在食用破碎谷物时不应进行评分。动物必须完全表现出量表中描述的每一项行为才能获得对应分数，否则应按最接近的缺陷等级进行评分。
IBB 被创建用于评估实验性诱导的颈段脊髓损伤（SCI）后前肢功能的恢复情况。我们实验室的初步研究发现，与其他行为学检测方法类似，使用 IBB 评分评估的恢复程度对损伤严重性具有敏感性。IBB 的应用可能不仅限于颈段 SCI，也可能适用于其他影响前肢正常功能的中枢和周围神经损伤。
披露
未声明任何利益冲突。
致谢
美国国立卫生研究院资助项目 NS038079（MSB 和 JCB）、美国国立卫生研究院资助项目 AG032518（MSB 和 JCB）、纽约州 CoRE 19772（MSB 和 JCB）、美国国立卫生研究院资助项目 NS069537（ARF）以及美国国立卫生研究院资助项目 NS053059（ARF）。
材料
| 姓名 | 公司 | 目录编号 | 评论 |
|---|---|---|---|
| 果圈（Froot Loops） | Kellogg’s | 环形早餐麦片，可在以下地区购买：印度、澳大利亚、加拿大、美国、德国、中东和南美洲。 直径：约 81 mm | |
| 里斯巧克力豆（Reese’s Pieces） | 好时公司（Herseys Co.） | 球形早餐麦片，可在以下地区购买：美国 直径：约 63 mm | |
| 有机玻璃圆筒（Perspex Cylinder） | Tapp Plastics | N/A | 直径：约 200 mm，高度：约 460 mm |
| 带DVD播放功能的数码相机 | 索尼公司（Sony Corporation） | DCR-DVD403 NTSC | 10倍光学变焦/120倍数字变焦，快门速度1/4–1/4000，全范围手动/自动对焦 |
| 2面大镜子 | 任意供应商（Any Supplier） | N/A | 宽度：约 750 mm，高度：约 500 mm |
参考文献
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