我们描述了两种基于GFP的比率型遗传编码生物传感器的使用方法,用于在活酵母细胞中以亚细胞分辨率监测线粒体氧化还原状态和ATP水平。
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我们描述了两种基于GFP的比率型遗传编码生物传感器的使用方法,用于在活酵母细胞中以亚细胞分辨率监测线粒体氧化还原状态和ATP水平。
线粒体参与多种细胞过程,从能量代谢和钙稳态到细胞寿命调控以及程序性细胞死亡。这些过程受到线粒体氧化还原状态和ATP生成的影响,同时也反过来影响这些指标。本文描述了两种基于比率检测的遗传编码生物传感器的使用方法,可在活酵母细胞中以亚细胞分辨率检测线粒体的氧化还原状态和ATP水平。线粒体氧化还原状态通过靶向定位于线粒体基质的氧化还原敏感型绿色荧光蛋白(roGFP)进行测量。Mito-roGFP在GFP的第147和204位含有半胱氨酸,可发生可逆且依赖环境的氧化与还原反应,从而改变该蛋白的激发光谱。MitGO-ATeam是一种基于荧光共振能量转移(FRET)的探针,其结构将FoF1-ATP合酶的ε亚基夹在FRET供体与受体荧光蛋白之间。当ATP结合到ε亚基时,会引起蛋白构象变化,使FRET供体与受体彼此靠近,从而实现从供体到受体的荧光共振能量转移。
线粒体是产生ATP、合成氨基酸、脂肪酸、血红素、铁硫簇和嘧啶所必需的细胞器。线粒体还在钙稳态以及细胞凋亡调控中发挥关键作用1。越来越多的证据表明,线粒体与衰老及年龄相关性疾病(包括帕金森病、阿尔茨海默病、肌萎缩侧索硬化症和亨廷顿病)密切相关2。尽管个体一生中均携带与神经退行性疾病相关的线粒体蛋白突变,但疾病症状仅在生命后期才出现。这表明,随着年龄增长,线粒体发生了某些变化,从而导致疾病病理的显现。事实上,线粒体功能状态与酵母和哺乳动物细胞的整体细胞健康及寿命密切相关3,4。本文中,我们介绍如何利用基因编码的比率型荧光生物传感器,在活体酵母细胞中评估线粒体的两个关键特征:氧化还原状态和ATP水平。
线粒体在有氧能量动员中的功能已得到充分证实。线粒体的氧化还原状态是细胞器内还原性和氧化性物质共同作用的结果,包括NAD+/NADH、FAD/FADH2、NADP+/NADPH、谷胱甘肽/氧化型谷胱甘肽(GSH/GSSG)以及活性氧(ROS)。线粒体解偶联或缺氧会影响线粒体的呼吸活性,并改变细胞器内NAD+与NADH的比例。活性氧(ROS)主要来源于线粒体内膜上电子传递链各复合物之间电子传递效率低下,以及外膜上单胺氧化酶催化胺类脱氨反应5,ROS可损伤脂质、蛋白质和核酸,并与衰老及衰老相关的神经退行性疾病密切相关6,7,8。此外,ROS还通过氧化GSH参与线粒体内的信号转导过程。例如,NADH脱氢酶不仅参与ROS的生成,其活性还受到谷胱甘肽池的调控9,10。α-酮戊二酸脱氢酶和顺乌头酸酶是三羧酸(TCA)循环的组成部分,在氧化性环境中其活性会降低11,12。
事实上,依赖氧化还原的乌头酸酶活性调控从细菌到哺乳动物都具有保守性13,14。因此,监测线粒体的氧化还原状态和ATP水平对于理解其功能及其在疾病病理中的作用至关重要。
已采用生化方法来评估完整细胞或分离线粒体的氧化还原状态或ATP水平。广泛用于评估完整细胞或分离线粒体氧化还原状态的方法基于测定还原型与氧化型谷胱甘肽(GSH/GSSG)的水平15。荧光素-荧光素酶系统常用于测定通透化完整细胞或分离线粒体中的线粒体ATP水平16,17,18,19,20。在此检测中,荧光素酶与ATP结合,并催化荧光素的氧化反应并产生化学发光21。所发射光的强度与反应体系中ATP的含量成正比22。
这些方法揭示了有关线粒体功能的基本信息,包括发现阿尔茨海默病等神经退行性疾病患者的ATP水平异常偏低。23 然而,这些方法无法用于成像活体、完整的细胞。此外,基于全细胞分析的方法仅能提供细胞所有区室中氧化还原状态或ATP水平的平均值。对分离细胞器进行测量可能存在潜在问题,因为在线粒体亚细胞分级分离过程中,其氧化还原状态或ATP水平可能发生改变。最后,我们实验室及其它研究团队的最新研究表明,单个细胞内的线粒体在功能上具有异质性,这种异质性进而影响母细胞和子细胞的寿命。3 因此,亟需一种能够在活细胞中以亚细胞分辨率检测线粒体ATP水平和氧化还原状态的技术。
本文所述的线粒体功能生物传感器均基于绿色荧光蛋白(GFP)。氧化还原敏感型GFP(roGFP)24,25 是一种在分子表面引入了暴露性半胱氨酸残基的GFP变体。与野生型GFP类似,roGFP具有两个激发峰(分别位于约400 nm和480 nm)以及一个位于约510 nm的发射峰。当roGFP中的半胱氨酸残基被氧化时,其在约400 nm处的激发光吸收增强;而当这些半胱氨酸被还原时,则更有利于在约480 nm处的激发。因此,通过测定roGFP在480 nm和400 nm激发下于510 nm处发射光的强度比值,可反映roGFP氧化态与还原态的相对比例,从而指示荧光探针所处微环境的氧化还原状态。
广泛使用的roGFP有两种版本:roGFP1和roGFP2。两者均含有相同的半胱氨酸插入序列。roGFP1基于野生型GFP,而roGFP2基于S65T GFP,后者在480 nm处的激发效率更高,在400 nm处的激发效率则较野生型GFP更低。24roGFP1 的 pH 敏感性低于 roGFP2,其动态范围在还原端更广。因此,roGFP1 可能更适用于监测还原性较强的区室(如线粒体或细胞质),以及 pH 可变的区室(如内体)。roGFP2 具有更强的信号强度,在某些研究中其动态范围也大于 roGFP124,26. 研究进展在 拟南芥 表明两种传感器对氧化还原状态变化的响应时间相似(t½ 用于氧化,65 和 95 秒,以及 t½ 还原条件下,roGFP1 和 roGFP2 的时间分别为 272 秒和 206 秒。26
MitGO-ATeam2 是一种微创且可靠的传感器,可用于测量芽殖酵母 Saccharomyces cerevisiae 中的线粒体 ATP。GO-ATeam 是一种基于荧光共振能量转移(FRET)的探针,由 FoF1-ATP 合酶的 ε 亚基构成,该亚基位于 FRET 供体与受体荧光蛋白(分别为绿色荧光蛋白 GFP 和橙色荧光蛋白 OFP)之间。27 ATP 与 ε 亚基结合后会引起蛋白质构象变化,使 FRET 供体与受体彼此靠近,从而实现能量从供体向受体的转移。GO-ATeam 有两种变体:GO-ATeam1 和 GO-ATeam2。GO-ATeam2 对 MgATP 的亲和力高于 GO-ATeam1,因此更适合用于测量线粒体中通常低于细胞质的 [ATP] 水平。27
为了检测线粒体的氧化还原状态,我们构建了一种融合蛋白(mito-roGFP1),该蛋白由roGFP1与ATP9引导序列融合而成,并通过基于着丝粒的(低拷贝数)酵母表达质粒在强效的甘油醛-3-磷酸脱氢酶(GPD)启动子(p416GPD,Addgene)控制下表达。我们利用roGFP1检测模式真菌Saccharomyces cerevisiae在衰老过程中线粒体的氧化还原状态。研究发现,roGFP1能够检测到衰老过程及营养可利用性变化期间线粒体氧化还原状态的改变,但对酵母细胞无明显不利影响。我们还观察到单个活酵母细胞内线粒体氧化还原状态存在差异,这一发现凸显了具有亚细胞空间分辨率的生物传感器的重要性。
MitGO-ATeam2 是 GO-ATeam2 的一种变体,其在 GO-ATeam2 的氨基末端插入了细胞色素 c 氧化酶亚基 VIIIA 的线粒体信号序列27。我们对 mitGO-ATeam2 探针(由日本大阪大学产业科学研究所 H. Noji 实验室惠赠)进行了改造,通过 Xba1 和 HindIII 位点将其亚克隆至酵母表达载体 pAG415GPD-ccdB(Addgene,美国马萨诸塞州剑桥市)中,该载体是一种含有强组成型 GPD 启动子的低拷贝质粒。我们在芽殖酵母中表达了 mitGO-ATeam2,并通过 DNA 结合染料 DAPI 复染发现,该探针特异性定位于线粒体,在其中可作为有效探针用于检测线粒体 ATP 水平的生理变化。
roGFP 和 GO-ATeam 均为基因编码的探针。因此,它们可被导入完整细胞并在其中稳定表达,从而提供单个活细胞内氧化还原状态或 ATP 水平的信息。此外,这两种生物传感器均可监测在生理条件下发生的氧化还原状态或 ATP 水平的变化28。两种探针均为比率型传感器,因此使用这些探针进行的测量不受生物传感器浓度、样品照明强度或样品厚度变化的影响。最后,这两种生物传感器均具有亚细胞空间分辨率。事实上,roGFP 已被靶向定位至线粒体、内质网、内体和过氧化物酶体24,并能够检测这些细胞器各自氧化还原状态的变化,且在很大程度上不受 pH 值的影响。
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1. 用生物传感器转化酵母细胞
2. 细胞培养与成像前准备
细胞功能及其对药物处理的反应在很大程度上依赖于细胞密度和代谢活性。当细胞处于活跃分裂期(对数中期,约 0.5 - 1 × 107 个细胞/毫升)时,可获得最佳实验结果。获得密度一致的对数中期培养物最可靠的方法是从处于静止期的预培养物中接种。
Mito-roGFP1 可感知细胞器内因代谢变化引起的波动。例如,在本实验中,当酵母在可发酵碳源上生长时,线粒体的氧化还原状态会发生改变(例如 葡萄糖(如SC培养基中的成分)与非发酵性碳源例如 甘油(如 SGlyc 培养基中的成分)以及同一种培养基的不同批次之间均可能存在差异。因此,所有实验应使用同一批次的培养基。
3. 成像设置
4. 图像采集
5. 分析
通过测量mitGO-ATeam2在560 nm和510 nm处发射光的比值来确定线粒体ATP水平。27 细胞器的氧化还原状态通过 mito-roGFP 的还原态与氧化态(R/O)比值来测定; 即 在470 nm激发下于510 nm处的发射强度除以在365 nm激发下于510 nm处的发射强度。在计算比值之前,需扣除背景信号,并确定属于荧光标记线粒体的像素的阈值。
可使用公共领域(例如 ImageJ30)或商业软件(例如 Volocity、Perkin-Elmer)对 mito-roGFP1 或 mitGO-ATeam2 数据进行分析。根据所使用的图像采集和分析软件,可能需要先将图像转换为其他格式(如 TIFF),然后才能在分析软件中打开。如果进行了图像格式转换,则必须验证转换过程中像素值未发生改变。下文将分别描述使用这两种程序分析 mito-roGFP1 数据的方法。各程序中的菜单及菜单内选项以粗斜体标出。
5.1 ImageJ 分析
5.2 速度分析
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使用 mito-roGFP 测量线粒体氧化还原状态
本文结果显示,mito-roGFP1 具有足够的动态范围,可在活酵母细胞中检测线粒体氧化还原状态从完全氧化到完全还原的变化,且不会影响酵母细胞的生长或线粒体形态。首先,我们发现表达线粒体靶向 GFP 和 roGFP1 的细胞生长速率正常(图 1A)。通过指数生长期生长曲线的最大斜率以及达到最大生长速率所需时间测定,表达 mito-GFP 与 mito-roGFP1 的细胞其最大生长速率相似。此外,表达 mito-roGFP1 的酵母细胞中线粒体呈现野生型形态(图 1B)。具体而言,这些线粒体呈管状结构,沿母细胞-芽体轴排列,并在母细胞和子细胞的末端富集。由于线粒体功能障碍常导致其发生碎片化,而此处观察到的正常形态表明 mito-roGFP1 不会干扰线粒体的正常功能。
为了评估 mito-roGFP1 的动态范围,我们分别用过氧化氢(H2O2)和二硫苏糖醇(DTT)处理处...
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本文介绍了利用 mito-roGFP1 和 mitGO-ATeam2 作为生物传感器,在活体酵母细胞中评估线粒体氧化还原状态和 ATP 水平的方法。我们发现,由质粒表达的 mito-roGFP1 或 mitGO-ATeam 能够定量地靶向定位至线粒体,且对线粒体的形态、分布以及细胞生长速率均无明显影响3。mito-roGFP1 能够检测线粒体氧化还原状态从高度氧化到高度还原的变化。同样,mitGO-ATeam 可以测量酵母在呼吸驱动生长过程中以及经呼吸抑制剂处理后线粒体 ATP 水平的变化。此外,由于这两种生物传感器均具有亚细胞分辨率,因此能够检测单个细胞内线粒体之间在氧化还原状态或 ATP 水平上的异质性。最后,由于这两种生物传感器均为比率型探针,其信号不受探针浓度变化、样品厚度差异或照明不均的影响。这些探针为在活细胞中以亚细胞分辨率研究线粒体功能提供了一种微创且可靠的方法。
要成功应用此方法,应以尽可能高的信噪比采集图像。重要的第一步是在显微镜下观察10至20个转化子菌落的细胞,并选择那些具有强荧光、正常线粒体形态和正常生长速率的细胞。接下来,应优化成像条...
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本工作获得了以下资助:HHMI(56006760)授予JDV的奖项,美国国家卫生研究院(NIH)(2 TL1 RR 24158-6)授予DMAW的奖项,以及艾利森医学基金会(AG-SS-2465)和美国国家卫生研究院(NIH)(GM45735、GM45735S1 和 GM096445)授予LP的资助。GM45735S1 是根据《2009年美国复苏与再投资法案》由美国国家卫生研究院(NIH)颁发的。本研究使用的显微镜部分由美国国家卫生研究院/国家癌症研究所(NIH ⁄ NCI)资助(5 P30 CA13696)。
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| 姓名 | 公司 | 目录编号 | 评论 |
|---|---|---|---|
| 试剂 | |||
| 抗霉素A | Sigma-Aldrich(美国密苏里州圣路易斯) | 1397-94-0 | 溶于乙醇,配制成 2 mg/ml 的储存液。 |
| SGlyc(合成甘油酵母培养基)*若使用SGlyc-Ura则省略 **SGlyc-Leu省略** | 溶于 H2O. 用 NaHCO₃ 调节 pH 至 5.53高压灭菌。 成分: 0.67% 无氨基酸酵母氮源基础培养基 3% 甘油 0.05% 葡萄糖 2 mg/ml 腺嘌呤 2 mg/ml 尿嘧啶* 1 mg/ml L-精氨酸 1 mg/ml L-组氨酸 1 mg/ml L-亮氨酸** 3 mg/ml L-赖氨酸 2 mg/ml L-甲硫氨酸 4 mg/ml L-苯丙氨酸 2 mg/ml L-色氨酸 3 mg/ml L-酪氨酸 | ||
| SC(合成完全,基于葡萄糖)酵母生长培养基 *在SGlyc-Ura中省略 **SGlyc-Leu省略** | 溶于 H2O. 用 NaHCO₃ 将 pH 调至 5.53高压灭菌。 成分: 0.67% 无氨基酸酵母氮源基础培养基 3% 葡萄糖 2 mg/ml 腺嘌呤 2 mg/ml 尿嘧啶* 1 mg/ml L-精氨酸 1 mg/ml L-组氨酸 1 mg/ml L-亮氨酸** 3 mg/ml L-赖氨酸 2 mg/ml L-甲硫氨酸 4 mg/ml L-苯丙氨酸 2 mg/ml L-色氨酸 3 mg/ml L-酪氨酸 | ||
| 瓦拉普 | 以1:1:1(w:w:w)的比例混合各成分,通过浸入70℃水浴中熔化。 °C H2O浴。分装至玻璃培养皿中。室温保存。 成分: 凡士林石油脂、石蜡、羊毛脂 | ||
| 设备与软件 | |||
| 经预清洁的 Gold Seal Rite-on 显微载玻片 | Thomas Scientific(美国新泽西州斯韦兹伯勒) | 3050 | 尺寸:25 x 75 mm;厚度:0.93 至 1.05 mm |
| 高性能盖玻片,No. 1.5,18×18 mm | 蔡司(美国 Thornwood) | 474030-9000-000 | 这些在厚度上变异较小(170±5 μm)比标准盖玻片更薄,可减少球面像差并提升三维成像性能 |
| Fisherbrand 显微镜盖玻片,No. 1.5 | Fisher Scientific(匹兹堡,宾夕法尼亚州) | 12-545E | 尺寸:22 × 22 mm,1.5号厚度(170 μm) |
| 配备光谱检测器和100x/1.49 NA Apo-TIRF物镜的A1激光扫描共聚焦显微镜 | 尼康(Melville,NY) | ||
| 配备100x/1.3NA EC Plan-Neofluar物镜(Zeiss)和Orca ER冷却CCD相机(Hamamatsu)的AxioObserver.Z1显微镜,由Axiovision软件控制 | 蔡司(美国滕伍德);滨松(日本滨松市) | ||
| Volocity 3D 图像分析软件 | Perkin Elmer(美国马萨诸塞州沃尔瑟姆) | 去卷积恢复模块;用于比率计算与测量的定量模块 | |
| ImageJ 软件 | 美国国立卫生研究院(贝塞斯达,马里兰州) | http://rsb.info.nih.gov/ij/ |
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