Figura 1 muestra una visión general del procedimiento que implica la transferencia génica de plásmidos que codifican OKSM al hígado de ratones y las diferentes técnicas realizadas para observar la reprogramación celular in vivo. Tras la inyección HTV de los plásmidos, se observó un aumento significativo en la expresión génica de los factores de reprogramación transfectados (Oct3/4, Sox2, Klf4 y cMyc) a nivel de ARNm el día 2 después de la inyección. La expresión de estos factores disminuye con el tiempo tras la inyección, como se muestra en la Figura 2a. En cuanto a la expresión de marcadores endógenos de pluripotencia (Nanog, Ecat1 y Rex1), sus niveles se incrementaron significativamente en comparación con los de hepatocitos de animales inyectados con solución salina los días 2 y 4 tras la inyección, y regresaron a los niveles basales a partir del día 8 (Figura 2b). Al mismo tiempo, se confirmó la desdiferenciación de la población de hepatocitos mediante la disminución de la expresión de genes específicos de hepatocitos (Alb, Aat y Trf), lo cual fue estadísticamente significativo el día 4 y alcanzó niveles basales a partir del día 8 (Figura 2d).
La expresión de Oct3/4 y Nanog a nivel proteico se investigó mediante citometría de flujo. Como se muestra en Figura 2c, solo Oct3/4 se expresa en el día 1 después de la inyección de HTV, mientras que para la expresión del marcador endógeno de pluripotencia Nanog fue necesario esperar hasta el día 4.
La ocurrencia de la reprogramación celular in vivo se confirmó además mediante análisis inmunohistoquímico de tejidos hepáticos con anticuerpos anti-OCT4, anti-SOX2 y anti-Nanog y mediante tinción específica para la actividad de fosfatasa alcalina (ALP). Células positivas para todos los marcadores y para la actividad enzimática se encuentran de manera reproducible en los tejidos hepáticos de animales inyectados con OKSM, pero no en los controles inyectados con solución salina (Figura 3).
Los posibles efectos secundarios de toxicidad y la formación de teratomas derivados de la reprogramación celular in vivo mediante la inyección de pDNA con HTV se investigaron mediante la cuantificación de los niveles de enzimas hepáticas en suero, así como con tinciones de H&E y PAS de secciones de tejido hepático durante un período de 120 días. Se observaron signos transitorios y no graves de daño tisular hasta el día 2, pero no más allá. No se observó formación de teratomas ni ningún signo de displasia o alteraciones morfológicas durante el período de estudio (Figura 4). No hubo anomalías estructurales ni funcionales hepáticas a lo largo del estudio en ninguno de los animales, lo cual fue confirmado por los niveles de albúmina y enzimas hepáticas, así como por la tinción de glucógeno en secciones de tejido (Figuras 4b y c).

Figura 1. Resumen esquemático del procedimiento de reprogramación in vivo y su análisis. El protocolo comprende dos etapas principales: (i) administración de factores de reprogramación in vivo y (ii) extracción del tejido y análisis de muestras. Haga clic aquí para ver la figura ampliada.

Figura 2. Sobreexpresión in vivo de los factores de transcripción de Yamanaka en hígado de ratón adulto. Se inyectaron ratones Balb/C mediante HTV con solo 0,9 % de solución salina, o con 75 μg de pCX-OKS-2A y 75 μg de pCX-cMyc en solución salina al 0,9 %, y en los días 2, 4, 8, 12 y 24 se realizó un análisis mediante RT-qPCR de hepatocitos para determinar la expresión génica relativa de: (a) factores de transcripción transfectados (OKSM) y (b) marcadores endógenos de pluripotencia; (c) análisis mediante citometría de flujo de células positivas para OCT3/4 y positivas para Nanog; (d) expresión génica relativa de marcadores de hepatocitos determinada mediante RT-qPCR. Todos los niveles de expresión génica se normalizaron respecto al grupo inyectado con solución salina mediante HTV. (* p<0,05 indica diferencia estadísticamente significativa en comparación con los grupos inyectados con solución salina mediante HTV, obtenida mediante análisis de varianza y comparación por pares de Tukey). Figura adaptada de Yilmazer et al.29 Haga clic aquí para ver la figura ampliada.

Figura 3. Reprogramación celular in vivo en tejido hepático de ratón adulto mediante inmunohistoquímica. Ratones Balb/C inyectados mediante HTV únicamente con solución salina al 0,9 %, o con 75 μg de pCX-OKS-2A y 75 μg de pCX-cMyc en solución salina al 0,9 %. En el día 4, se recolectaron los hígados y se cortaron secciones de tejido congelado que se tiñeron con anticuerpos anti-OCT4, anti-SOX2 o anti-Nanog para evaluar la inmunorreactividad, o con BCIP/NBT para determinar la actividad de fosfatasa alcalina (ALP) en el tejido (40X). Las barras de escala representan 100 μm. Figura adaptada de Yilmazer et al.29 Haga clic aquí para ver la figura ampliada.

Figura 4. El efecto de la reprogramación celular in vivo sobre la funcionalidad hepática y la histopatología. Ratones Balb/C inyectados mediante HTV con 75 μg de pCX-OKS-2A y 75 μg de pCX-cMyc en solución salina al 0,9 % o solo solución salina al 0,9 %. En los días 2, 4, 8, 12, 50 y 120 se aislaron y procesaron tejidos hepáticos y sueros para: (a) tinción con H&E; (b) niveles de enzimas hepáticas; (c) niveles de albúmina; (d) tinción con PAS. Se obtuvieron imágenes representativas mediante microscopía óptica (10X). Las barras de escala representan 100 μm. Figura adaptada de Yilmazer et al.29 Haga clic aquí para ver la figura ampliada.