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Artículo de método

Modelo murino de periodontitis avanzada inducida por ligadura de nylon en el segundo molar superior

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DOI:

10.3791/67848

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30 de mayo de 2025

 ,  , 
1Undergraduate Program of Dental Surgeon, Facultad de Estudios Superiores Iztacala (FES-Iztacala), Universidad Nacional Autónoma de Mexico (UNAM), 2Innate Immunity Laboratory, Biomedicine Research Unit (UBIMED), FES-Iztacala, UNAM, 3Doctoral Program in Biological Sciences, UNAM

En este artículo

Resumen

Este estudio describe un método modificado de ligadura de nylon 6-0 para inducir periodontitis en ratones, que es altamente reproducible y representa una alternativa para que los investigadores estudien la enfermedad periodontal desde su desarrollo hasta sus consecuencias patológicas.

Resumen

La enfermedad periodontal (EP) es un trastorno inflamatorio que afecta a los tejidos de soporte de los dientes y es una de las enfermedades más prevalentes a nivel mundial. Su forma grave, la periodontitis, conduce a la destrucción de los tejidos blandos, los dientes y los huesos. Se han desarrollado modelos animales de periodontitis utilizando primates, perros, cerdos miniatura y ratones. Entre estos, el modelo de ratón inducido por ligadura ofrece ventajas como la rápida progresión de la enfermedad, la reproducibilidad, la previsibilidad y el bajo costo, al tiempo que replica de manera efectiva aspectos clave de la periodontitis humana. Los modelos de ratón que utilizan ligaduras han proporcionado información valiosa sobre los microentornos microbiológicos e inmunológicos del tejido periodontal, destacando el papel crítico de las biopelículas en las respuestas inmunitarias y su asociación con enfermedades sistémicas. Este estudio presenta un método modificado de ligadura de nylon para inducir periodontitis en ratones. La modificación implica el uso de una sutura de nailon en lugar de una sutura de seda y colocarla debajo del área de contacto interproximal en lugar de pasarla a través del punto de contacto. Este enfoque simplifica la técnica a la vez que induce eficazmente la periodontitis. La metodología detallada para la colocación de suturas se ilustra gráficamente, y la progresión de la periodontitis se demuestra a través de análisis histológicos e histométricos.

Introducción

La enfermedad periodontal (EP) es un trastorno inflamatorio de los tejidos de soporte de los dientes y se encuentra entre las enfermedades más prevalentes en el mundo1; se ha descrito que la incidencia de EP oscila entre el 20% y el 50% en todo el mundo2. La EP tiene diferentes grados de progresión; su forma leve, llamada gingivitis, afecta solo a los tejidos blandos, y su forma grave, llamada periodontitis (TP), afecta a los tejidos duros como el hueso3. Dado que la TP es una enfermedad inflamatoria, debe considerarse como una respuesta inmune compleja que puede ser modificada por varios factores de riesgo que pueden alterar el proceso de la enfermedad4, como la diabetes mellitus5, las enfermedades cardiovasculares6, las interacciones hormonales como los resultados adversos del embarazo7 o la preeclampsia8, las enfermedades inflamatorias9, e incluso las alteraciones oculares10 o la demencia11.

Por lo tanto, para comprender la etiología asociada al desarrollo o prevalencia de TP, para probar estrategias terapéuticas nuevas o más efectivas, o para identificar cualquier correlación entre las enfermedades sistémicas y el TP o la microbiota periodontal, se necesitan modelos animales12.

La elección de un método de investigación eficaz es crucial para comprender el desarrollo de la TP y responder adecuadamente a las preguntas de investigación13. A lo largo de los años, se han desarrollado diferentes modelos animales para el estudio de la TP; Sin embargo, modelos como primates, perros, conejos y cerdos miniatura son caros y complejos de usar 14,15,16. Los modelos murinos de TP, en particular el modelo de TP inducida por ligadura, tienen numerosas ventajas, entre ellas el rápido desarrollo, la reproducibilidad, la previsibilidad y el bajo costo 17,18,19.

A pesar de que se utilizan varios métodos para inducir TP, como la inoculación bacteriana oral, la inyección de lipopolisacáridos y la inducción de ligadura10,20, cada uno tiene ventajas y desventajas17, el modelo murino de TP inducido por ligadura de nylon se asemejó al mecanismo humano para su desarrollo 20,21,22,23. La TP se produce a través de la retención de la microbiota residente, causando inflamación y conduciendo a la pérdida de tejido. Además, los ratones pueden ser modificados genéticamente para estudiar diferentes poblaciones celulares o moléculas de interés para el estudio del TP.

La ligadura dental se puede realizar utilizando diferentes materiales, como alambres de ortodoncia, suturas de seda24,25 o suturas de nylon26. El material más común para inducir TP por ligadura en ratones es la seda; esta metodología ha sido explicada por diferentes autores, como Marchesan et al.18, Abe et al.27 y Chadwick et al.22, cada uno con sus propias modificaciones, y todos estos métodos han sido utilizados con éxito por varios investigadores28. Sin embargo, colocar una sutura de seda alrededor de los molares superiores en ratones puede ser complejo. Marchesan et al. sugirieron el uso de un "soporte de ligadura"; Abe et al. y Chadwick et al. colocaron la sutura a través del punto de contacto, aunque Chadwick et al. la colocaron alrededor de los molares M1 y M2.

Se han utilizado suturas de nylon de diferentes espesores para el desarrollo de TP en diferentes modelos animales 29,30,31. Lima et al.31 utilizaron suturas de nylon 5-0; En estudios previos, utilizamos suturas de nylon 6-0 con resultados similares28.

En comparación con las suturas multifilamento, las suturas de nailon son sintéticas monofilamento no reabsorbible y exhiben una menor respuesta tisular inflamatoria32; además, las suturas de nylon también permiten la acumulación microbiana33,34, y hay evidencias de la adhesión de Fusobacterium nucleatum y Porphyromona intermedia35,36, junto con bacterias anaerobias facultativas en las suturas de nylon 12,14,17,19,24,27,35,37 (Tabla 1).

Estas características pueden permitir que la respuesta inflamatoria se centre principalmente en la acumulación bacteriana más que en la acumulación de material. Además, el nailon tiene mejores propiedades mecánicas, como la resistencia a la tracción, que la seda38.

Por lo tanto, en el presente estudio, la sutura de nylon 6-0 colocada alrededor de M2 bajo el área de contacto interproximal indujo el desarrollo de periodontitis en etapa avanzada en el ratón. Este enfoque permite la colocación de ligaduras con pinzas normales y los resultados son consistentes. Después de 30 días, el desarrollo de TP puede confirmarse mediante análisis histométrico e histológico.

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Protocolo

Todos los procedimientos con animales de experimentación se llevaron a cabo en estricto cumplimiento del "Marco Ético para la Investigación Biomédica en Animales de Laboratorio", siguiendo la norma oficial mexicana NOM-062-ZOO-1999. Este estudio fue aprobado por el comité de ética de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala (FES-Iztacala) bajo el protocolo CE/FESI/072024/1765. Los ratones fueron alojados en cámaras de animales con libre acceso a comida y agua en un ambiente libre de patógenos en el animalario FES-Iztacala. Este protocolo es una modificación del método previamente descrito por Abe et al.27. Las hembras de ratón BALB/c de seis a ocho semanas de edad (con un peso de 16 g) se dividieron en grupos de control (CTL) y periodontitis (PT). La periodontitis se indujo colocando una sutura de nailon 6-0 en el día 0 para promover la adhesión bacteriana sostenida y desencadenar la progresión grave y crónica de la enfermedad. Después de 30 días, todos los ratones fueron sacrificados (siguiendo protocolos aprobados institucionalmente) para evaluar el daño tisular y la pérdida de inserción (AL) a través de un análisis histométrico (Figura 1). Los detalles de los reactivos y el equipo utilizado se enumeran en la Tabla de Materiales.

1. Preparación de la anestesia

  1. Prepare una dilución de xilacina y ketamina (1:10) con agua inyectable (caldo). Conservar a 4 °C y utilizar durante 4 semanas.
  2. Identifique y pese cada ratón. Prepare una dosis de xilacina (1 mg/kg) y ketamina (2 mg/kg) basada en el peso para su aplicación intramuscular utilizando una jeringa de insulina.
  3. Inyectar el 50% de la dosis total de la solución anestésica en el cuarto trasero. Repita el procedimiento en el lado opuesto.
  4. Coloque los ratones en una caja profunda (10 cm³) y deje que se duerman, lo que lleva aproximadamente de 3 a 5 minutos.
  5. Evite la sequedad ocular y el daño de la córnea debido a la anestesia aplicando una gota de hipromelosa en cada ojo cada 15 minutos hasta que los ratones estén completamente despiertos y puedan parpadear normalmente.
    NOTA: Los ratones deben mantenerse en observación durante 45 min, la duración aproximada de la anestesia. Si un mouse se despierta antes de que se complete el procedimiento, se debe suspender el procedimiento y se debe reemplazar el mouse.

2. Posicionamiento de los animales

  1. Una vez que el mouse esté dormido, colóquelo en una mesa de trabajo boca arriba con la cabeza hacia el operador. Tire suavemente de cada pierna sin tensión y asegúrelas con cinta adhesiva de microporos para evitar movimientos bruscos e involuntarios. Cubra el ratón con una manta o gasa para mantener el calor corporal.
  2. Para mantener el hocico abierto, coloque un extremo de un elástico ortodóntico alrededor de los incisivos superiores y asegure el otro extremo a un soporte superior sin tensión. Coloque un segundo elástico ortodóntico alrededor de los incisivos inferiores y asegúrelo a un soporte inferior con una banda elástica.
  3. Coloque los separadores de mejillas y mueva con cuidado la lengua hacia un lado para una mejor visibilidad.
  4. Coloque el microscopio de manera que permita una visualización adecuada de los molares superiores, comenzando con el objetivo de aumento más bajo. Una vez ubicado, ajuste el aumento para garantizar una comodidad y concentración óptimas para el operador.

3. Colocación de la ligadura

  1. Una vez que la imagen esté clara, identifique los tres molares superiores: el molar más grande y proximal (M1), el molar siguiente (M2) y el molar más pequeño y distal (M3). Colocar una sutura de nylon 6-0, ya que su diámetro facilita la colocación de la ligadura y causa menos daño mecánico a los tejidos que las suturas más anchas.
    1. Localice el lado distal de M2, sujete la punta de la sutura de nylon 6-0 con pinzas y coloque la punta en la base de la papila desde el palatino. Aplique una ligera presión a través de la base del espacio palatino interproximal hacia la superficie bucal (Figura 2A).
    2. Una vez que la sutura de nylon 6-0 se cruza, tire de ella a través del espacio interproximal hacia el lado bucal (Figura 2B).
  2. Colocar la punta de la sutura de nylon 6-0 en la base de la zona interproximal en la superficie mesial de M2 desde el lado bucal. Empuje suavemente la punta de la sutura para cruzarla por debajo del espacio interproximal y pasarla a través del espacio bucal de vuelta al palatino (Figura 2C).
  3. Tire suavemente de la sutura de nailon 6-0, sujete la punta con pinzas, ajústela alrededor de M2 y asegure la sutura con tres nudos simples.
  4. Corte la sutura de nylon 6-0 con unas tijeras finas (Figura 2D).

4. Recuperación de animales

  1. Para soltar el ratón, retire los separadores de mejillas, la cinta de microporos de las piernas y los elásticos ortodónticos. Primero, retire el elástico alrededor de los incisivos inferiores, luego retire el elástico alrededor de los incisivos superiores.
    1. Retire el mouse de la mesa de trabajo, envuélvalo en una gasa o tela y colóquelo boca arriba. Mantenga la lengua hacia un lado para mantener las vías respiratorias abiertas y evitar la obstrucción.
  2. Mantenga al animal caliente, cubierto con un paño o gasa, y bajo observación hasta que esté completamente despierto. Luego, colócalos en sus jaulas regulares.
  3. Aplique una gota de hipromelosa en cada ojo hasta que el ratón pueda parpadear normalmente.
  4. Mantener al animal en condiciones estándar.

5. Comprobación de la ligadura

  1. Verifique la permanencia de la ligadura de nylon cada semana (Figura 3A,B).
  2. Tome el ratón, sostenga la cabeza y el cuerpo firmemente y use pinzas para abrir el hocico. Observe la sutura de nailon 6-0 alrededor de M2 bajo la luz de una lámpara.
  3. Establecer el desarrollo de la enfermedad periodontal basada en la acumulación de biofilm y la irritación mecánica. Compruébelo a través de un análisis histológico.

6. Histología

  1. Después de 30 días, eutanasiar a los ratones en una cámara de CO2 (siguiendo los protocolos aprobados institucionalmente). Coseche los maxilares como se informó anteriormente39. Lave los tejidos recolectados en una solución de NaCl al 0,9% y colóquelos en tubos de microcentrífuga nuevos etiquetados.
  2. Fijar las muestras en una solución de paraformaldehído al 4% durante 2 h con agitación.
  3. Lavar las muestras con agua del grifo durante 2 h.
  4. Para eliminar los minerales del hueso y preparar secciones de parafina de alta calidad, descalcifique las muestras en veinte volúmenes de una solución de EDTA al 4% (pH 7,3) durante 20 días en tubos de microcentrífuga, cambie el EDTA cada 4 días40.
  5. Incruste las muestras en parafina. Cortar secciones de 5 μm del área M2 y teñirlas con hematoxilina y eosina (H&E)41.

7. Análisis de datos

  1. Observar las secciones histológicas teñidas bajo un microscopio óptico para realizar un análisis descriptivo de los cambios en la configuración del epitelio del surco, las fibras gingivales, las fibras periodontales, la altura y la integridad de la cresta alveolar.
  2. Determine la pérdida de inserción (AL) midiendo la distancia entre la unión del cementoesmalte (CEJ) y el punto más alto de la cresta ósea. Dibuja una línea entre estos dos puntos usando un programa de edición digital. Realizar análisis histométricos de las superficies bucal y palatina, según la metodología descrita por Semenoff et al.42 (Figura 4).

8. Análisis estadístico

  1. Analizar los datos obtenidos de los grupos CTL y PT mediante la prueba U de Mann-Whitney. Considere p < 0,05 como estadísticamente significativo. Utilice software de estadísticas y gráficos para el análisis.

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Resultados

Esta metodología permite que los ratones inducidos desarrollen periodontitis (TP) a partir de la segunda semana. Los ratones fueron monitoreados semanalmente para verificar la presencia de la ligadura. La eutanasia se realizó el día 30. Se evaluaron las características clínicas de todos los grupos. El grupo control mantuvo características normales, como el color y la estructura de la encía marginal, a lo largo del tiempo. En comparación con los del grupo CTL, los tejidos del grupo PT mostraron inflamación, sangrado y for...

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Discusión

Se han utilizado varios modelos animales de periodontitis para evaluar diferentes aspectos, como las respuestas microbiológicas e inmunitarias, y tienen algunas similitudes con la enfermedad humana43. Estos hallazgos proporcionan evidencia del marco de la enfermedad periodontal, como el papel de las biopelículas, la respuesta inmune y las interacciones con las condiciones sistémicas44,45.

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Divulgaciones

Los autores declaran que no existen conflictos de intereses con respecto a la publicación de este artículo.

Agradecimientos

Este trabajo fue financiado en parte por el Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de México (COMECYT) número de subvención [FICDTEM-2021-072] y el Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (PAPIIT)-UNAM, número de subvención [IN-217021]. Agradecemos al programa de especialización en Endoperiodoncia, FES Iztacala, UNAM por las facilidades brindadas para realizar este video y a Rosalba Yañez Ortiz, DDS, por su apoyo en la realización de este video. Algunas figuras fueron creadas con el programa Biorender (Acuerdo número ME282NWCI1).

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Materiales

Lista de materiales utilizados en este artículo
NombreEmpresaNúmero de catálogoComentarios
Solución de NaCl al 0,9% PiSAEnjuague maxilares
Sutura de nylon 6-0Atramat, Internacional Farmac uticaPE1946-NColocación de ligaduras
Programa Amscope 3.7 para cámara digitalAmscopex64, 4.11.21973.20230107de recopilación de datos
 Sigma– Descalcificación AldrichE5134
Tijeras finas genéricasPara cortar la sutura de nylon 6-0
Pinzas de tejido finogenéricas6-0 sutura de nylon
Almohadilla de gasagenéricaPara mantener la temperatura corporal 
Prisma GraphPadPrisma GraphPadVersión 8.3.0Análisis de datos 
Hipromelosagenérica Lubricante ocular
Agua inyectablePisaDilución de la solución anestésica
Keta de ketamina, PisaAnestésico
microcentrífugaCellpro801501Para contener los tejidos durante la descalcificación
Microporo3M 1533Para arreglar el ratón
Microscopio cámara digitalAmscope MU1603Histología 
MicrotubosAxygenMCT-150-CAlmacenar dilución anestésica
Microscopio ópticoUNICOSerie G380Histología 
Elásticos ortodoncicosTP Orthodintics, Inc azulPara mantener el hocico abierto 
Solución de paraformaldehídoSigma– Aldrich158127Fijación de Tejidos 
Paraplast Leica39601006Histología 
Microscopio quirúrgicoCarl Zeiss GmbH Berlin6-0
jeringas de insulina ultrafinas de sutura de nailon 6mm U-100, 0,3 mLBD326385Para inyectar la solución anestésica 
Bandas elásticas universales genéricoPara mantener el hocico abierto 
Mesa de trabajogenéricaBase de madera para soportar ratones 
XilacinaPorcina,Preanestésico de
Solución EDTA Tubos de Pisa

Referencias

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