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Articolo metodologico

Ancoraggio del testicolo contorto: un modello di ratto di lesione da ischemia-riperfusione del testicolo

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DOI:

10.3791/67181

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14 novembre 2025

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1Department of Physiology, Ladoke Akintola University of Technology, 2Department of Anaesthesia, Afe Babalola University, 3Department of Pharmacology, Bowen University, 4Reproductive Biology and Toxicology Research Laboratory, Oasis of Grace Hospital

In questo articolo

Sommario

Questo articolo descrive una procedura passo-passo per la creazione di un modello di ischemia/riperfusione testicolare per la produzione di un modello riproducibile di torsione testicolare nello studio dei meccanismi patologici del danno da ischemia-riperfusione nel testicolo.

Abstract

Le lesioni da ischemia-riperfusione (IR) sono associate a diverse patologie, tra cui la lesione testicolare. I primi modelli animali di IR testicolare, che comporta la torsione del funicolo spermatico per ottenere l'ischemia, sono irti di molte difficoltà tecniche che si traducono nell'incapacità di riprodurre il modello in modo coerente. Quindi, presentiamo un metodo semplice per indurre l'IR testicolare in un modello di ratto che può essere facilmente replicato.

Questo metodo prevede la separazione del gubernaculum dal testicolo, la creazione di una sacca scrotale, la torsione del testicolo di 720° in senso orario al suo polo inferiore e l'ancoraggio del testicolo alla base dello scroto. Questo modello restringe efficacemente i vasi testicolari e induce l'ischemia testicolare. Dopo 1 ora di ischemia, il punto di ancoraggio viene rimosso e il testicolo non attorcigliato. Il cordone ombelicale e i vasi che lo accompagnano vengono ispezionati per garantirne la pervietà. Dopo l'IR, il testicolo viene raccolto e sezionato per la valutazione istopatologica.

L'istologia testicolare è stata esaminata per lesioni emorragiche focali, congestione vascolare, spazio interstiziale allargato e infiltrazione di cellule infiammatorie. Inoltre, sono stati analizzati i marcatori di stress ossidativo (malondialdeide, glutatione ridotto, catalasi e superossido dismutasi), infiammazione (MPO, TNF-α, IL-1β) e apoptosi (espressione della caspasi 3). Questo metodo fornisce un modello più semplice e facilmente riproducibile per studiare la fisiopatologia della lesione IR testicolare. Inoltre, questo modello apre una finestra per esplorare potenziali agenti terapeutici nella gestione del danno IR testicolare.

Introduzione

La torsione del testicolo (TT) è un'emergenza urologica acuta in cui il funicolo spermatico, insieme ai suoi vasi di accompagnamento, si attorciglia, provocando un'ischemia del testicolo. È caratterizzata da forti dolori addominali, nausea e vomito1. L'ischemia, se non risolta con una detorsione tempestiva, provoca necrosi e perdita del testicolo interessato2. Tuttavia, un intervento chirurgico tempestivo mediante distorsione e ripristino del flusso sanguigno al testicolo provoca un danno da ischemia-riperfusione (IRI), che provoca un'interruzione istologica e biochimica del testicolo e delle sue funzioni 3,4.

I modelli animali di TT sono stati ampiamente utilizzati per studiare i meccanismi dell'IRI, che invariabilmente deriva dai tentativi di prevenire la progressione della TT verso la necrosi 5,6. Esistono due modelli di TT, il clampaggio del funicolo spermatico e la torsione del cordone. Entrambi vengono eseguiti in condizioni sterili e in anestesia adeguata. Gli agenti anestetici comuni utilizzati includono la ketamina da sola o in combinazione con xilazina7. Altri agenti anestetici comunemente usati sono l'uretano e il tiopentale sodico, solitamente somministrati per via intraperitoneale7. Tuttavia, entrambi i modelli hanno i loro limiti.

Mentre il clampaggio diretto dell'arteria testicolare con clip microvascolari 8,9 è stato utilizzato come mezzo per indurre l'ischemia per un determinato periodo di tempo (di solito 1 ora) prima dell'induzione della riperfusione mediante rimozione dei morsetti, il metodo non imita accuratamente l'aspetto clinico della torsione del testicolo10. Inoltre, sebbene la torsione chirurgica del funicolo spermatico per ottenere l'ischemia11,12 sia più rappresentativa della presentazione clinica, è irta di molte difficoltà tecniche che non sono state affrontate dalle brevi descrizioni incontrate nella sezione dei metodi degli articoli sull'argomento.

Una chiara difficoltà tecnica spesso riscontrata è stata quella di riportare e ancorare il testicolo al pavimento dello scroto per evitare che si srotoli durante il periodo di ischemia. Mentre alcuni ricercatori non menzionano l'ancoraggio del testicolo alla parete scrotale13,14, altri prescrivono l'ancoraggio del testicolo alla parete scrotale cucendo ad esso la tunica albuginea 15,16,17. Le descrizioni del processo di ancoraggio del testicolo alla parete scrotale sono state, in linea di massima, molto brevi e non esplicite 7,18. I tentativi di duplicare le procedure descritte nelle sezioni sui metodi degli articoli precedenti si sono quindi scontrati con serie difficoltà pratiche, come lesioni al testicolo dovute alla perforazione della tunica albuginea e all'impossibilità di riportare il testicolo nello scroto senza esercitare una pressione eccessiva. Inoltre, in termini pratici, il ritorno del testicolo nel sacco scrotale dopo l'induzione della torsione è stata una sfida importante nei nostri tentativi di indurre chirurgicamente la TT sperimentale. Tali difficoltà tecniche hanno quindi comportato l'impossibilità di riprodurre in modo coerente il modello tra i diversi ricercatori.

Pertanto, la procedura descritta in questo studio per la creazione di un modello di TT nei ratti identifica le difficoltà tecniche incontrate nei modelli precedenti e offre soluzioni per esse. Questo modello fornisce una tecnica semplice che è facilmente riproducibile e imita l'esperienza umana. Il modello è, quindi, un punto di partenza affidabile e riproducibile nello studio dei meccanismi patologici derivanti dall'IRI.

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Protocollo

Lo studio è stato approvato dal Comitato di revisione etica della Facoltà di Scienze mediche di base, Ladoke Akintola University of Technology, Ogbomoso, Stato di Oyo, Nigeria (ERCFBMSLAUTECH:033/05/2024). Per questo studio sono stati utilizzati venti ratti albini Wistar maschi, di età compresa tra 10 e 12 settimane e del peso di 180 ± 10 g. Sono stati acclimatati per 2 settimane e poi, assegnati in modo casuale al gruppo operato con sham (SO) o al gruppo di torsione/detorsione (T/D) (n = 10 ratti per gruppo). I ratti SO sono stati sottoposti a un intervento chirurgico simile, proprio come i ratti T/D, ma i testicoli non sono stati attorcigliati o ancorati per indurre T/D.

1. Preparazione preoperatoria e anestesia

  1. Esporre gli animali (gruppi SO e T/D) a un digiuno notturno di 12 ore prima dell'intervento chirurgico.
  2. Il giorno dell'intervento, anestetizzare gli animali (gruppi SO e T/D) con una combinazione di ketamina 50 mg/kg e xilazina 10 mg/kg per via intraperitoneale e confermare l'adeguatezza e la profondità dell'anestesia osservando la mancanza di risposta degli animali alla pressione del cuscinetto della zampa e alla leggera stimolazione dei baffi.
  3. Radere le aree scrotali, perineali e inguinali sinistre degli animali (gruppi SO e T/D) e poi pulirle con alcool metilato e soluzione antisettica povidone.

2. Induzione dell'ischemia del testicolo

  1. Mobilizzazione del testicolo
    1. Esercitare delicatamente una pressione verso il basso sull'addome per spingere il testicolo sinistro (di entrambi i gruppi SO e T/D) nello scroto.
    2. Afferrare saldamente il testicolo sinistro (di entrambi i gruppi SO e T/D) e praticare un'incisione scrotale alta, lunga ~1,5 cm, per esporre il testicolo sottostante all'interno della tunica vaginale (TV).
    3. Individuare il polo inferiore del testicolo (di entrambi i gruppi SO e T/D), in particolare la cauda epididimo, e fare una tacca nel televisore sovrastante con piccole forbici da dissezione.
    4. Posiziona le forbici sotto il televisore e allargale leggermente per mostrare i due bordi del televisore, quindi afferra i bordi su entrambi i lati con una pinza per arteria di zanzara ricurva. Ciò vale sia per i gruppi SO che per quelli T/D.
      NOTA: Questo passaggio è molto importante in quanto stabilisce un piano tissutale che consentirà il facile ritorno del testicolo allo scroto dopo l'induzione della torsione.
    5. Estendere l'incisione (di entrambi i gruppi SO e T/D) nel televisore prossimalmente di ~0,5 cm.
    6. Esercitare una leggera pressione sul basso addome per esteriorizzare il testicolo (di entrambi i gruppi SO e T/D).
    7. Solo per il gruppo T/D, mobilizzare il testicolo e identificare il testicolo del gubernaculum, quindi tagliarlo per staccare il testicolo dal pavimento dello scroto.
      NOTA: Questo passaggio è importante in quanto consente di torcere il testicolo. Il gubernaculum è identificato come il legamento che si estende dall'estremità caudale del testicolo al canale inguinale e termina in un'espansione a forma di manopola19,20.
    8. Afferrare il testicolo (degli animali T/D) al suo polo inferiore (dove si trova la cauda epididimo), ruotarlo di 720° in senso orario e registrare l'ora (segnando l'inizio dell'ischemia).
  2. Ancoraggio del testicolo ischemico
    1. Crea una sacca scrotale tenendo in posizione il testicolo attorcigliato (degli animali T/D) e spingendo lunghe forbici da dissezione verso il basso lungo il piano del tessuto sotto la TV nello scroto per formare una sacca.
    2. Solo per gli animali T/D, inserire il punto di ancoraggio tenendo le forbici in posizione e inserendo un punto di ancoraggio utilizzando la sutura cromica 2-0 dall'esterno del punto più basso della sacca scrotale creata in precedenza. Inserire il punto nel tessuto connettivo sul polo inferiore del testicolo e riportarlo nella sacca e all'esterno di essa vicino al punto di ingresso iniziale.
    3. Ancorare il testicolo alla base dello scroto tirando il testicolo torso (degli animali T/D) nello scroto ed esercitando delicatamente una trazione verso il basso sulle due estremità della sutura, quindi legare saldamente le due estremità della sutura sulla pelle scrotale.
    4. Chiudere l'incisione scrotale (degli animali SO e T/D) con una sutura continua a cordino della borsa utilizzando il cromo 2-0.
      NOTA: Questo è raccomandato per una facile rimozione quando si deve eseguire la riperfusione.

3. Indagini biochimiche e istopatologiche

NOTA: Assicurarsi che gli investigatori che eseguono i test biochimici e gli esami istopatologici siano all'oscuro del protocollo di studio.

  1. Al termine del periodo sperimentale, sottoporre gli animali a un digiuno notturno di 12 ore e sopprimerli (50 mg/kg di ketamina e 10 mg/kg di xilazina i.p.).
  2. Rimuovere e separare i testicoli sinistri dalle strutture aderenti.
  3. Omogeneizzare cinque dei 10 tessuti testicolari di ciascun gruppo in tampone di omogeneizzazione (0,25 M di saccarosio, 0,5 mM EDTA, 5 mM di istidina e PI disciolto in PBS, pH 7,4) e fissare i restanti cinque tessuti testicolari nella soluzione di Bouin per la valutazione istologica.
  4. Centrifugare gli omogeneizzati a 10.000 × g per 15 minuti a 4 °C in una centrifuga a freddo per ottenere il surnatante per le analisi biochimiche.
  5. Determinare l'attività della xantina ossidasi (XO) testicolare mediante un test colorimetrico enzimatico utilizzando kit di laboratorio standard seguendo le linee guida del produttore.
  6. Dosaggio del contenuto di malondialdeide testicolare (MDA) mediante colorimetria21.
    1. Determinazione della concentrazione di perossidazione lipidica utilizzando le sostanze reattive dell'acido tiobarbiturico (TBARS) prodotte durante la perossidazione lipidica
      NOTA: Questo metodo si basa sulla reazione tra l'acido 2-tiobarbiturico (TBA) e la malondialdeide, un prodotto finale della perossidazione lipidica. Il riscaldamento a pH acido dà un complesso cromogeno rosa ([TBS] addotto 2-malondialdeide) di cui viene misurata l'assorbanza a 532 nm.
      1. Deproteinizzare 200 μl del campione con 500 μl di acido tricloroacetico (TCA) e centrifugare a 3.000 giri/min per 10 minuti.
      2. Aggiungere 1 mL di TBA allo 0,75% a 0,1 mL di surnatante, far bollire a bagnomaria per 20 minuti a 100 °C e raffreddare con acqua ghiacciata.
      3. Leggere l'assorbanza del campione/standard a 532 nm utilizzando uno spettrofotometro contro il bianco. Determinare la concentrazione di TBARS generata per estrapolazione dalla curva standard.
  7. Analizza le attività testicolari della superossido dismutasi (SOD)22, della catalasi23 e della glutatione perossidasi (GPx)24 utilizzando protocolli consolidati come precedentemente riportato.
    1. Determinazione delle SOD
      1. Diluire 1 mL del campione in 9 mL di acqua distillata per ottenere una diluizione di 1 su 10. Aggiungere 0,2 mL di questo campione diluito a 2,5 mL di tampone carbonato 0,05 M (pH 10,2) per l'equilibrazione dello spettrofotometro.
      2. Iniziare la reazione aggiungendo 0,3 mL di adrenalina 0,3 mM appena preparata alla miscela e mescolare rapidamente per inversione.
      3. Alla cuvetta di riferimento, aggiungere 2,5 ml di tampone, 0,3 ml di substrato (adrenalina) e 0,2 ml di acqua.
      4. Monitorare l'aumento dell'assorbanza ogni 30 s per 150 s a 480 nm.
    2. Determinazione della catalasi
      1. Miscelare 1 mL del surnatante dell'omogenato testicolare con 19 mL di acqua diluita per ottenere una diluizione 1:29 del campione.
      2. Prelevare 4 mL di soluzione di H2O2 (800 μmoli) e 5 mL di tampone fosfato in un matraccio a fondo piatto da 10 mL.
      3. Miscelare 1 mL del preparato enzimatico opportunamente diluito (fase 4.6.3.1) con la miscela di reazione (fase 4.6.3.2) con un leggero movimento rotatorio a 37 °C. Prelevare 1 mL della miscela di reazione e aggiungerla a 2 mL di reagente bicromato/acido acetico a intervalli di 60 s.
      4. Determinare i livelli di catalasi nel campione confrontando l'assorbanza a 653 nm con quella di uno standard di catalasi certificato.
    3. Saggio GPx
      1. Incubare la miscela di reazione contenente il campione a 37 °C per 3 minuti, aggiungere 0,5 ml di acido tricloroacetico (TCA) al 10% e centrifugare a 3.000 giri/min per 5 minuti.
      2. A 1 mL di surnatante, aggiungere 2 mL di tampone fosfato e 1 mL di soluzione di acido 5'-5'-ditiobis-(2-dinitrobenzoico) (DTNB) e leggere l'assorbanza a 412 nm contro un bianco.
      3. Determinare l'attività della glutatione perossidasi tracciando la curva standard ed estrapolando la concentrazione del GSH rimanente dalla curva.
  8. Dosaggio dell'MPO e del fattore di necrosi tumorale-alfa (TNFα)
    NOTA: Questo test prevede l'ossidazione del guaiacolo a guaiacolo ossidato in presenza di perossido di idrogeno. Il guaiacolo nella sua forma ossidata ha un colore marrone, che viene misurato fotometricamente a 470 nm.
    1. Utilizzare kit ELISA standard per determinare l'attività21,25 della mieloperossidasi testicolare (MPO) e i livelli di fattore di necrosi tumorale-alfa (TNF-α).
  9. Esame istopatologico con ematossilina ed eosina (H&E) colorante26,27 e immunoistochimica per l'espressione della caspasi 3
    1. Conservare il tessuto testicolare nel liquido di Bouin; lavare il fazzoletto con toluene, immergerlo in cera di paraffina e incubare a 60 °C per una notte.
    2. Prelevare sezioni spesse ~5 μm, deparaffinarle e reidratarle, recuperare l'antigene utilizzando il tampone citrato preriscaldato e lasciare raffreddare per 30 minuti.
    3. Pulire i vetrini con salviette da laboratorio, contrassegnare le aree della sezione con una penna idrofoba e disporre i vetrini in una camera umidificata.
    4. Incubare i vetrini per 10 minuti dopo il blocco dell'attività della perossidasi endogena utilizzando perossido di idrogeno. Sciacquare i vetrini con PBS una volta, applicare il blocco proteico e incubare per 10 minuti.
    5. Sciacquare i vetrini con PBS 2 volte, applicare gli anticorpi primari corrispondenti (caspasi 3), incubare i vetrini per 45 minuti e risciacquare 2 volte con PBS.
    6. Applicare l'anticorpo secondario, incubare per 25 minuti, risciacquare con PBS 2x e aggiungere il polimero HRP. Ripetere il ciclo di incubazione per 25 minuti e risciacquare 2 volte con PBS.
    7. Incubare le sezioni per 5 minuti nel substrato di diaminobenzidina (DAB), risciacquare 2 volte con PBS, controcolorare con ematossilina e risciacquare con acqua distillata.
    8. Applicare la soluzione bluzzante alle sezioni, risciacquare, disidratare, cancellare e montare per l'esame qualitativo.
    9. Esamina i tessuti al microscopio ottico e scatta fotomicrografie con ingrandimento 100x e 400x con una fotocamera digitale collegata al microscopio.

4. Analisi statistica

  1. Esegui analisi statistiche con il software che preferisci. Esegui il test di Anderson-Darling, il test di D'Agostino e Pearson e il test di Shapiro-Wilk per testare la normalità.
  2. Eseguire un t-test non accoppiato per verificare la differenza significativa tra i due gruppi: SO e T/D.
  3. Presenta i dati come media ±errore standard della media. Impostare il livello di significatività a p < 0,05, p < 0,01 e p < 0,001 (come riportato nelle legende delle figure).

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Risultati

L'attività XO, il livello di MDA e le attività di SOD, catalasi e GPx nel testicolo sono stati impiegati come marcatori di stress ossidativo. La torsione/detorsione (T/D) ha aumentato notevolmente l'attività XO e i livelli di MDA e ha ridotto le attività testicolari di SOD, catalasi e GPx nei ratti T/D rispetto ai ratti operati in modalità fittizia (Figura 1), illustrando il ruolo dello stress ossidativo nel danno indotto da T/D.

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Discussione

Questo articolo e il video di accompagnamento forniscono una descrizione dettagliata passo dopo passo dell'induzione chirurgica della TT per lo studio dell'IRI testicolare utilizzando l'approccio dell'ancoraggio. Il metodo è particolarmente utile in quanto ovvia all'esteriorizzazione prolungata del testicolo causata dalle tecniche di clampaggio7 e, allo stesso tempo, modella più da vicino la presentazione clinica della TT nell'uomo10,12

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Dichiarazioni

Gli autori non hanno conflitti di interesse da dichiarare.

Ringraziamenti

Con la presente ringraziamo il signor Ojeniran, capo dell'unità audiovisiva del College of Health Sciences, che ha contribuito alle riprese e al montaggio della procedura.

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Materiali

Elenco dei materiali utilizzati in questo articolo
NomeAziendaNumero di catalogoCommenti
1 cc syringesNon applicabileNon applicabileper anestetici
2-0 chromic sutureNon applicabileNon applicabilePer chirurgia
Manico coltello Bard ParkerNon applicabileNon applicabilePer chirurgia
Pinze per arterie Mosquito curveNon applicabileNon applicabilePer chirurgia
Forbici da dissezioneNon applicabileNon applicabilePer chirurgia
GraphPad Prism (versione 8.0.2)
Ketamine iniezioneSwiss Parenterals LTD Gujarat India2321154Anestetico
Paracetamolo iniezioneShanxi Zhongbao Pharmaceuticals, China220637Analgesico
PovidoneJAWA International limited Nigeria 135SLavaggio antisettico
Procaina penicillina in polvereAnhui Chengshi Pharmaceutical Co Ltd China201906Per chirurgia
Lama chirurgicaNon applicabileNon applicabilePer chirurgia
Guanti chirurgiciZhenjiang huayang latex products China210325
Forbici da suturaNon applicabileNon applicabilePer chirurgia
Pinze da dissezione dentellateNon applicabileNon applicabilePer chirurgia
Xilazina iniezioneBioveta Czech Republic396228AAnestetico
Microscopio otticoNovel Microscope, ChinaNon applicabilePer valutazione istopatologica
Fotocamera digitaleHayear, ChinaNon applicabilePer valutazione istopatologica
Kit TNF-αElabscience, USAE-EL-H0109Per saggio
Kit Thermo Fischer (anti-mouse caspase 3 monoclonale per l'espressione di caspase 3)Thermo Fischer Scientific Inc., USANon applicabilePer immunoistochimica (caspase 3)

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Ancoraggio del testicolo contorto: un modello di ratto di lesione da ischemia-riperfusione del testicolo
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