Subskrypcja JoVE jest wymagana do oglądania tego materiału. Zaloguj się lub rozpocznij bezpłatny okres próbny.

Artykuł metodologiczny

Spektroskopia rezonansu magnetycznego Phosphorus-31: narzędzie do pomiaru zdolności ultrautleniającej fosforylacji mitochondrialnej in vivo w ludzkich mięśniach szkieletowych

11.1K wyświetleń

⸱

DOI:

10.3791/54977

⸱

19 stycznia 2017

 ,  ,  ,  ,  ,  , 

W tym artykule

Podsumowanie

Ta praca demonstruje wykonalność techniki spektroskopii rezonansu magnetycznego in vivo fosforu-31 (31PMRS) do ilościowego określenia zdolności mitochondrialnej fosforylacji oksydacyjnej (OXPHOS) w ludzkich mięśniach szkieletowych.

Streszczenie

Zdolność do fosforylacji oksydacyjnej mitochondriów mięśni szkieletowych (OXPHOS), która jest niezwykle ważna dla zdrowia i choroby, może być mierzona in vivo i nieinwazyjnie u ludzi za pomocą spektroskopii rezonansu magnetycznego fosforu-31 (31PMRS). Podejście to nie zostało jednak powszechnie przyjęte w badaniach translacyjnych i klinicznych, ze względu na różnice w metodologii i ograniczone wytyczne z literatury. Zwiększona optymalizacja, standaryzacja i rozpowszechnienie metod in vivo 31PMRS ułatwiłoby rozwój terapii celowanych w celu poprawy zdolności OXPHOS i ostatecznie mogłoby korzystnie wpłynąć na zdrowie układu sercowo-naczyniowego. Rozdział 31PMRS wytwarza nieinwazyjny pomiar in vivo pojemności OXPHOS w ludzkich mięśniach szkieletowych, w przeciwieństwie do alternatywnych pomiarów uzyskanych z eksplantowanych i potencjalnie zmienionych mitochondriów za pomocą biopsji mięśni. Opiera się jedynie na skromnym dodatkowym oprzyrządowaniu wykraczającym poza to, co jest już stosowane w skanerach rezonansu magnetycznego dostępnych do badań klinicznych i translacyjnych w większości instytucji. W niniejszej pracy przedstawiono metodę pomiaru in vivo OXPHOS mięśni szkieletowych. Technika ta jest demonstrowana przy użyciu skanera MR całego ciała o natężeniu 1,5 Tesli, wyposażonego w odpowiedni sprzęt i oprogramowanie dla 31PMRS, a my wyjaśniamy prosty i solidny protokół ćwiczeń rezystancyjnych w magnesie, aby szybko zmęczyć mięsień czworogłowy. Powtarzalność i wykonalność wykazano zarówno u ochotników, jak i u osób o szerokim zakresie zdolności funkcjonalnych.

Wprowadzenie

Celem tej pracy jest nakreślenie powtarzalnej metody nieinwazyjnego pomiaru in vivo funkcji mitochondriów mięśni szkieletowych u osób posiadających szeroki zakres zdolności. Nieprawidłowe upośledzenie mitochondriów jest cechą charakterystyczną wielu zespołów metabolicznych i chorób genetycznych, od powszechnych schorzeń, takich jak starzenie się i cukrzyca, po rzadkie zaburzenia, takie jak ataksja Friedreicha.

Zespół metaboliczny i dysfunkcja mitochondriów

Wykazano, że

Wykazano, że zespół metaboliczny zakłóca funkcję mitochondriów, hamuje mięśnie szkieletowe OXPHOS i prowadzi do ektopowego magazynowania lipidów w mięśniach szkieletowych1,2. Jako kluczowe organelle regulujące homeostazę metaboliczną i energetyczną, mitochondria są zaangażowane w patofizjologię otyłości3,4, insulinooporność5, Cukrzyca typu 2 (T2DM)6,7, mikro-8,9,10, 11 i powikłania makronaczyniowe12,13, oraz niealkoholowa stłuszczeniowa choroba wątroby (NAFLD)14,15,16, między innymi. Insulinooporność charakteryzuje się głębokimi zmianami w aktywności mitochondriów mięśni szkieletowych, w tym zmniejszoną szybkością strumienia mitochondrialnego kwasu trikarboksylowego (TCA), szybkością syntezy ATP oraz aktywnością syntazy cytrynianu i oksydoreduktazy NADH:O25. Jedna z hipotez głosi, że zmiany te mogą być spowodowane akumulacją metabolitów wolnych kwasów tłuszczowych (FFA) w mięśniach, które są znacznie zwiększone podczas otyłości i innych chorób związanych z otyłością2,17. Narażenie mięśni na podwyższone FFA i półprodukty lipidowe może zmniejszyć ekspresję genów w szlaku oksydacyjnym lipidów, a także cykl TCA i łańcuch transportu elektronów (ETC)18. Temu zmniejszeniu zdolności OXPHOS mitochondrialnych mięśni szkieletowych w warunkach przeciążenia lipidami towarzyszy spadek ilościowy (zawartość i biogeneza mitochondriów)19 i jakościowej funkcji mitochondriów mięśni szkieletowych20. Wystawienie mięśni szkieletowych i miocytów na działanie FFA prowadzi do ciężkiej insulinooporności, a zwiększony wychwyt FFA w mięśniach jest związany z insulinoopornością zarówno u ludzi, jak i gryzoni21. Wykazano, że półprodukty lipidowe, ceramid i diacyloglicerol (DAG), bezpośrednio hamują szlak sygnałowy insuliny poprzez zmianę aktywności kinaz, takich jak kinaza białkowa C i kinaza białkowa B21. Dlatego cząsteczki pochodzące z lipidów wydają się odgrywać znaczącą rolę w rozwoju insulinooporności mięśni szkieletowych i cukrzycy typu 2. Nie jest jednak jasne, czy zmiany w pojemności mitochondriów są przyczyną, czy konsekwencją insulinooporności22.

Ataksja Friedricha i dysfunkcja mitochondriów

Obniżony OXPHOS może również wynikać z wad genetycznych. Ataksja Friedricha (FA), najczęstsza forma dziedzicznej ataksji, jest zaburzeniem genetycznym spowodowanym mutacją w genie frataksyny (FXN), powodującą wewnątrzmitochondrialną akumulację żelaza, produkcję reaktywnych form tlenu i nieprawidłowości fosforylacji oksydacyjnej23,24,25,26. To ważne odkrycie doprowadziło do opracowania terapii celowanych, które mają na celu poprawę funkcji mitochondriów na poziomie subkomórkowym. Pomimo tego zrozumienia, prace nad odtwarzalnymi biomarkerami in vivo do badań klinicznych FA są ograniczone. W rzeczywistości krytyczną przeszkodą w skutecznej ocenie terapii celowanych w FA jest brak możliwości śledzenia zmian w funkcji mitochondriów. Obecne pomiary funkcjonalne, na przykład, mogą zidentyfikować zmniejszoną pojemność minutową serca; jednak nie są w stanie określić poziomu, na którym występuje dysfunkcja (ryc. 1). Opracowanie wiarygodnego markera funkcji mitochondriów, który można wykorzystać do identyfikacji i oceny postępu choroby w ataksji Friedricha, ma kluczowe znaczenie dla oceny istotnego mechanistycznego wpływu terapii celowanych.

Upośledzony OXPHOS i dysfunkcja serca

Nieprawidłowa funkcja mitochondriów, nabyta lub genetyczna, może przyczynić się do rozwoju lub progresji dysfunkcji serca. W warunkach przeciążenia ciśnieniowego i niewydolności serca preferencja substratu energii pierwotnej zmienia się z FFA na glukozę. Jest to związane ze zmniejszoną aktywnością ETC i fosforylacją oksydacyjną27. Patofizjologia bioenergetyki mitochondrialnej w dysfunkcji serca może być różna w zależności od pierwotnego pochodzenia defektu mitochondrialnego. Cukrzyca i zespół metaboliczny powodują nieprawidłowości mitochondrialne w mięśniu sercowym, takie jak upośledzona biogeneza i metabolizm kwasów tłuszczowych, co prowadzi do zmniejszenia elastyczności substratu, efektywności energetycznej i ostatecznie dysfunkcji rozkurczowej28,29. Z drugiej strony, w FA niedobór frataksyny powoduje znaczną akumulację żelaza w mitochondriach w kardiomiocytach30,31. Akumulacja żelaza prowadzi do produkcji wolnych rodników poprzez reakcję Fentona32 i zwiększa ryzyko uszkodzenia kardiomiocytów wywołanego przez wolne rodniki. Wewnątrzmitochondrialna akumulacja żelaza wiąże się również ze zwiększoną wrażliwością na stres oksydacyjny i zmniejszoną zdolnością oksydacyjną30,31. Akumulacja żelaza i wynikająca z niej nieprawidłowa funkcja mitochondriów, spowodowana niedoborem frataksyny, mogą być zatem odpowiedzialne za upośledzenie energetyki serca i kardiomiopatię obserwowane w FA33,34. Warto również zauważyć, że zmniejszona zdolność oksydacyjna w mitochondriach mięśni szkieletowych jest równoległa do nietolerancji wysiłku i zmniejszonej zdolności metabolicznej w niewydolności serca (HF)35. Pomiar pojemności OXPHOS mięśni szkieletowych, jak opisano w niniejszym dokumencie, jest łatwy do wdrożenia i solidny; W połączeniu ze znaczeniem OXPHOS mięśni szkieletowych w HF, cechy te sprawiają, że jest on atrakcyjnym biomarkerem w kompleksowych badaniach chorób serca36.

Upośledzony OXPHOS i towarzysząca mu dysfunkcja serca nie jest nieistotnym aspektem choroby metabolicznej i mitochondrialnej. Osoby z cukrzycą i chorobami metabolicznymi są bardziej narażone na rozwój chorób sercowo-naczyniowych i mają nadmierną śmiertelność po zawale mięśnia sercowego (MI)37,38,39,40,41; ponad połowa pacjentów z FA ma kardiomiopatię, a wielu umiera z powodu arytmii serca lub niewydolności serca42. W związku z tym kwantyfikacja obniżonego OXPHOS może nie tylko pozwolić na wczesne wykrycie i leczenie dysfunkcji serca, ale może również złagodzić poważne obciążenie kliniczne w tych chorobach.

Terapie celowane bezpośrednio zwiększające zdolność OXPHOS to obiecujący obszar do poprawy leczenia pacjentów, niezależnie od tego, czy przyczyna dysfunkcji metabolicznej jest genetyczna czy nabyta. Obecnie opracowanie nowych leków celowanych, które albo łagodzą nieprawidłową funkcję mitochondriów43 lub korygują pierwotną wadę genetyczną44 może poprawić zaburzoną bioenergetykę charakterystyczną dla FA. W przypadku nabytej dysfunkcji mitochondriów zwiększona aktywność fizyczna może poprawić funkcję mitochondriów 45,46,47.

31Spektroskopia rezonansu magnetycznego fosforu jako nieinwazyjny biomarker funkcji mitochondriów

Niezależnie od testowanej terapii, zintegrowana ocena in vivo bioenergetyki mięśni szkieletowych jest kluczowym narzędziem do oceny wpływu ukierunkowanych interwencji, szczególnie u osób z ciężką nietolerancją wysiłku lub niemożnością poddania się konwencjonalnym testom metabolicznym. Spektroskopia rezonansu magnetycznego dostrojona do fosforu (31PMRS), endogennego jądra znajdującego się w różnych wysokoenergetycznych substratach w komórkach w całym ciele, została wykorzystana do ilościowego określenia zdolności oksydacyjnych mitochondriów przy użyciu różnych podejść, w tym protokołów odzyskiwania ćwiczeń w magnesie i protokołów stymulacji mięśni48. Protokoły ćwiczeń i regeneracji opierają się na różnych aparaturach o różnym stopniu złożoności, od ergometrów kompatybilnych z MRI, które regulują i mierzą obciążenie pracą, po proste konfiguracje pasków i elektrod pozwalających na ćwiczenia oporowe i quasi-statyczne typu burst. Jednym z głównych celów każdego z tych protokołów jest wytworzenie nierównowagi energetycznej, w której zapotrzebowanie na adenozynotrójfosforan (ATP) jest początkowo zaspokajane poprzez enzymatyczny rozkład fosfokreatyny (PCr) w wyniku reakcji kinazy kreatynowej 49. Po zaprzestaniu ćwiczeń tempo produkcji ATP jest zdominowane przez fosforylację oksydacyjną i reprezentuje maksymalną zdolność in vivo mitochondriów50. Co więcej, OXPHOS podczas regeneracji po wysiłku może być opisany przez reakcję pierwszego rzędu51. Regenerację PCr po wysiłku można zatem określić ilościowo poprzez dopasowanie wykładniczej stałej czasowej (τPCr), przy czym mniejsze wartości τPCr reprezentują większe zdolności do oksydacyjnej syntezy ATP. Podjęto znaczne wysiłki w celu walidacji 31PMRS w odniesieniu do ex vivo i bardziej bezpośrednich pomiarów OXPHOS oraz wykazania potencjalnej klinicznej przydatności tej techniki52,53,54,55.

Warto zauważyć, że protokół opisany w tej pracy może być zaimplementowany na klinicznie dostępnych skanerach i został szeroko zweryfikowany jako nieinwazyjny biomarker funkcji mitochondriów56. Jednak protokół ćwiczeń 31PMRS zoptymalizowany do stosowania u osób z różnym stopniem upośledzenia nerwowo-mięśniowego lub mobilnością nie został dobrze opracowany57. Dobrze zdefiniowany, szeroko stosowany protokół ćwiczeń i technika 31PMRS byłyby szczególnie przydatne w ocenie chorób z podstawowymi nieprawidłowościami w funkcjonowaniu mitochondriów.

Kilka wcześniejszych badań badało zastosowanie technik nieinwazyjnych do ilościowego określania funkcji mitochondriów u badanych. Na przykład, techniki te wykazały upośledzony OXPHOS u osób z cukrzycą typu 236. Lodi i wsp. najpierw przetestowali wykonalność technik PMRS u osób z FA i stwierdzili, że 1) podstawowa wada genetyczna w FA upośledza OXPHOS mięśni szkieletowych i 2) liczba powtórzeń trypletów GAA jest odwrotnie proporcjonalna do mięśni szkieletowych OXPHOS33. Niedawno Nachbauer i wsp. wykorzystali PMRS jako drugorzędową miarę wyniku w badaniu klinicznym FA z udziałem 7 osób. Czas rekonwalescencji PCr był znacznie dłuższy u badanych w porównaniu z grupą kontrolną, co potwierdza wcześniejszą pracę Lodi i wskazuje, że efekty nieprawidłowej ekspresji frataksyny w FA mogą powodować spadek pojemności mitochondriów, który można wykryć za pomocą technik PMRS58.

Niezawodne metody adekwatnego definiowania in vivo funkcji mięśni szkieletowych w wykonalny, opłacalny i powtarzalny sposób są kluczowe dla poprawy wyników pacjentów w wielu chorobach wpływających na funkcję mitochondriów.

Ta praca przedstawia solidną procedurę uzyskiwania in vivo maksymalnej zdolności oksydacyjnej mięśni szkieletowych przy użyciu 31PMRS. Protokół ćwiczeń w magnesie jest dobrze tolerowany przez osoby o szerokim zakresie zdolności fizycznych i funkcjonalnych i zapewnia uproszczoną konfigurację obiektu przy użyciu niedrogiego i powszechnie dostępnego sprzętu.

Dostęp ograniczony. Zaloguj się lub rozpocznij wersję próbną, aby wyświetlić tę treść.

Protokół

Niniejszy protokół został zatwierdzony przez Instytucjonalną Radę Przeglądową (Institutional Review Board) Uniwersytetu Stanowego Ohio i jest zgodny z wytycznymi dotyczącymi badań z udziałem ludzi. Krytycznie ważne jest, aby wszystkie procedury z wykorzystaniem sprzętu MR były wykonywane przez odpowiednio przeszkolony personel, przestrzegający najwyższych standardów bezpieczeństwa MR59.

1. Materiały i przygotowanie

  1. Przed rozpoczęciem eksperymentu należy upewnić się, że wszystkie niezbędne materiały są dostępne (Rycina 2).
  2. Podłączyć cewkę 31P do złącza cewki w stole badawczym, znajdującego się na końcu stołu najbliżej otworu gantry. Umieścić dużą trójkątną poduszkę z pianki w pobliżu głowy stołu do badań MR, ale nie bezpośrednio na cewce 31P. Na drugim końcu stołu do badań MR, w największej odległości od otworu gantry, umieścić poduszkę pod głowę w celu zapewnienia komfortu badanemu.

2. Pozycjonowanie badanego (Rysunek 3a)

  1. Poproś badanego o położenie się na plecach na stole MR, z nogami skierowanymi w stronę gantry. Pod kolanami umieść poduszkę z pianki, aby podeprzeć nogę w pozycji częściowo zgiętej.
  2. Upościcuj badanego blisko prawej krawędzi stołu (prawą stroną badanego), aby wycentrować lewe udo jak najbliżej izocentrum magnesu, zapewniając tym samym optymalną homogeniczność B0 w badanym mięśniu uda. Dostarcz badanemu zatyczki do uszu i/lub słuchawki.
  3. Umieść cewkę RF 31P na lewym mięśniu czworogłowym w przybliżeniu w połowie odległości między rzepką a głową kości udowej i przymocuj ją do nogi za pomocą pasów. Umieść cewkę nad boczną częścią nogi, nad mięśniem obszernym bocznym.
  4. Przymocuj olej dla niemowląt do przyśrodkowej strony uda za pomocą tych samych pasów, których użyto do przymocowania cewki do nogi. Ułatwia to lokalizację skanowania.
  5. Zwiąż nogi badanego pasem umieszczonym poniżej cewki i powyżej kolana. Przymocuj nogi badanego do stołu MR dodatkowymi pasami: jednym powyżej kolana i jednym w połowie drogi między kolanem a kostką.
  6. Użyj laserowego przewodnika światła do wyznaczenia środka cewki i przesuń stół do izocentrum magnesu, korzystając z tego punktu centrowania.

3. Protokół ćwiczeń

  1. Wyjaśnij badanemu, że protokół ćwiczeń składa się z trzech faz: wstępnej fazy bazowej, krótkiej fazy intensywnego wysiłku oraz fazy regeneracji.
  2. Poinstruuj badanego, aby podczas fazy bazowej i fazy regeneracji podczas akwizycji spektroskopowej leżał nieruchomo i rozluźnił mięśnie nóg w celu zminimalizowania artefaktów ruchowych.
  3. Odlicz czas do rozpoczęcia ćwiczenia, informując o tym badanego. W tym momencie badany powinien rozpocząć wyprost i zgięcie kolana tak silnie i szybko, jak to możliwe, przeciwko oporowi pasów.
    UWAGA: Mięśnie czworogłowe są wykorzystywane do ruchu lewej podudzia w górę i w dół, aż do otrzymania instrukcji o zatrzymaniu.
  4. Zakończ ćwiczenie po spadku wysokości piku PCr o 30%.
    1. Obserwuj wysokość piku PCr w oknie podglądu akwizycji oraz sprawdź ją po zakończeniu sekwencji ćwiczeń.
      UWAGA: Ogólna wytyczna mówi, że spadek wysokości piku PCr o około 30% odpowiada pikowi Pi, którego wysokość stanowi 50% wysokości piku PCr. Jeśli wyczerpanie PCr nie następuje wystarczająco szybko, aby osiągnąć 30-procentowy spadek podczas fazy ćwiczeń badania, zachęć badanego do mocniejszego lub szybszego kopania podczas wysiłku.
      UWAGA: Przerwanie ćwiczenia określa się na podstawie monitorowania wysokości piku PCr i czasu trwania wysiłku. Może to skutkować nieco różnym czasem trwania ćwiczeń u różnych pacjentów, co należy uwzględnić w analizie.

4. Protokół skanowania

  1. Wykonaj lokalizator trzechpłaszczyznowy, aby zweryfikować prawidłowe ustawienie badanego i zidentyfikować położenie cewki 31P.
    UWAGA: Sekwencja lokalizatora uruchamia się automatycznie i centruje się w indicated pozycji przy użyciu laserowego prowadnika świetlnego (krok 2.9)
  2. Wykonaj drugi lokalizator trzechpłaszczyznowy.
    1. Otwórz widok przekrojów na obrazach z pierwszego lokalizatora trzechpłaszczyznowego.
      UWAGA: Proces ten może się różnić w zależności od zastosowanego oprogramowania i systemów sprzętowych.
    2. Wycentruj i obróć orientację przekroju, klikając lewym przyciskiem myszy i przytrzymując grupę przekrojów. Obróć grupę przekrojów. Upewnij się, że końcowa orientacja przekrojów odpowiada pozycji oleju dla niemowląt.
    3. W oknie rutyny sekwencji zwiększ liczbę przekrojów tak, aby objęły całą nogę na obrazach osiowych i strzałkowych (Rycina 3b).
  3. Sekwencja spektroskopii 31P:
    1. Użyj następujących parametrów niezlokalizowanej sekwencji impuls-akwizycja: TR: 1 0 msec; TE: 0,34 msec; szerokość widma: 2 0 Hz; kąt odchylenia: 90 stopni; liczba punktów danych: 1 024; 4 średnie, co daje rozdzielczość czasową 1 widmo co 6 sec.
  4. Umiejscowienie pola shimmingu 31P:
    1. Używając myszy, przeciągnij obrazy z drugiego lokalizatora trzechpłaszczyznowego do okna podglądu na górze ekranu. Przeciągnij sekwencję spektroskopii do okna protokołu i kliknij dwukrotnie, aby ją otworzyć.
    2. Użyj paska narzędzi pozycji, aby zwizualizować woksel shimmingu (wybierz czarny prostokąt z poziomymi liniami). Po wybraniu tej opcji na obrazach lokalizatora pojawi się zielone pole.
      UWAGA: Jest to woksel shimmingu.
    3. Przesuwaj woksel, klikając lewym przyciskiem myszy i przytrzymując go w centrum. Zmień rozmiar i obróć orientację woksela, klikając lewym przyciskiem myszy i przytrzymując go w narożniku pola. Umieść pole shimmingu tak, aby zapewnić jednorodność pola B0 bezpośrednio pod cewką i równolegle do płaszczyzny mięśnia czworogłowego uda.
      UWAGA: Ma to na celu zapewnienie właściwego shimmingu w obszarze wrażliwym pod cewką, którym jest objętość tkanki znajdująca się bezpośrednio pod centrum cewki.
    4. Wykorzystaj obrazy z lokalizatora trzechpłaszczyznowego do zidentyfikowania obszaru wrażliwego cewki i dostosuj pole shimmingu tak, aby objęło ten obszar w obrębie mięśnia czworogłowego uda.
      UWAGA: Pole shimmingu może być większe niż rzeczywisty zasięg cewki powierzchniowej, aby zapewnić jednorodność B0 w obrębie woksela akwizycji danych (Rycina 3c).
    5. Testowa akwizycja 31P:
      1. Otwórz okno podglądu akwizycji i wybierz ikonę głowy na pasku narzędzi akwizycji. Umożliwi to podgląd akwizycji spektroskopii w czasie rzeczywistym.
      2. Po umieszczeniu woksela shimmingu 31P uruchom sekwencję, aby uzyskać pojedyncze widmo, klikając przycisk „run” u góry okna protokołu.
      3. Sprawdź jakość shimmingu B0. Przeanalizuj uzyskane widmo w oknie akwizycji. Powinien pojawić się wyraźny pik PCr wycentrowany na 0 ppm, bez znaczącego szumu (Rycina 4a, lewa strona).
        UWAGA: Rozwiązywanie problemów: Jeśli widmo jest zaszumione, upewnij się, że pole shimmingu znajduje się w obrębie mięśnia. Dostosuj rozmiar i położenie pola shimmingu, aby poprawić stosunek sygnału do szumu. W razie potrzeby powtórz testową akwizycję.
      4. Aby sprawdzić wysokość piku PCr, otwórz widmo w narzędziu spektroskopii („Applications” → „Spectroscopy”). Otwórz folder pacjenta (ikona drzewa folderów), wybierz odpowiedni skan i kliknij dwukrotnie, aby załadować widmo.
  5. Obraz T1 przed wysiłkiem:
    1. Uzyskaj pojedynczy przekrój osiowy obrazu T1-zależnego w centrum cewki.
  6. Akwizycja 31P przed wysiłkiem:
    1. Skopiuj sekwencję z kroku 4.4 (która zapewniła najlepszą jakość widma), klikając lewym przyciskiem myszy i przeciągając sekwencję w oknie protokołu. Użyj tej sekwencji do wszystkich kolejnych pomiarów.
    2. W oknie rutyny sekwencji zwiększ liczbę pomiarów z 1 do 10. Wybierz „run”, aby zebrać 10 pomiarów, gdy badany pozostaje w spoczynku.
  7. Akwizycja 31P podczas wysiłku:
    UWAGA: Dokładnie zanotuj czas rozpoczęcia i zakończenia wysiłku, ponieważ będzie to istotne dla analizy.
    1. Spoczynek: Zastosuj ustawienia shimmingu z poprzedniego skanu i ustaw sekwencję na 20 pomiarów. Poleć badanemu rozpoczęcie kopania po odliczaniu. Poleć badanemu pozostanie w spoczynku przez pierwsze 2 pomiary.
    2. Wysiłek: Poproś badanego o wykonywanie ćwiczenia prostowania kolana przez ok. 30 sec (lub czas wymagany do osiągnięcia 30% spadku amplitudy piku PCr). Po osiągnięciu przez badanego wystarczającego wyczerpania PCr, poproś go o odpoczynek.
  8. Akwizycje 31P po wysiłku:
    1. Zebierz dodatkowe 20 pomiarów w spoczynku. Upewnij się, że akwizycje po wysiłku rozpoczynają się natychmiast po sekwencji wysiłkowej, bez przerw i ponownego shimmingu (Rycina 4a, prawa strona).
      UWAGA: Podział tego okresu regeneracji na dwie oddzielne akwizycje umożliwia analizę pierwszych 20 dynamicznych widm podczas zbierania kolejnych 20 widm dynamicznych, co pozwala operatorowi uniknąć akwizycji pełnego okresu regeneracji, jeśli wysiłek musi zostać powtórzony.
  9. Zapewnienie jakości wysiłku:
    1. Porównaj wysokości piku PCr na początku i na końcu wysiłku. Wysokiej jakości sesje wysiłkowe skutkują spadkiem stężenia PCr o ok. 30%.
    2. Zweryfikuj, czy wysokość piku PCr na początku spoczynku i na końcu regeneracji jest taka sama (zazwyczaj pożądana jest różnica < 10%). Zapewnia to, że podczas akwizycji doszło do pomijalnej utraty jednorodności pola.
      UWAGA: Jeśli rozkład PCr jest niewystarczający lub nastąpiła utrata jednorodności pola, powtórz część badania dotyczącą wysiłku/regeneracji (uważając, aby nie doprowadzić do zmęczenia), upewnij się, że cewka i pasy są stabilnie przymocowane oraz wydłuż czas wysiłku i/lub zachęć do bardziej energicznego ćwiczenia (Rycina 4b).
      UWAGA: Porównanie obrazów uzyskanych w krokach 6 i 11 pozwala na dodatkowy etap kontroli jakości w celu zwizualizowania ewentualnego przemieszczenia uda i cewki w wyniku wysiłku, co zapewnia minimalny ruch podczas protokołu, który mógłby znacząco wpłynąć na zebrane dane.
  10. Po obrazowaniu T1 po wysiłku powtórz osiowe obrazowanie T1 sprzed wysiłku (krok 4.5) przy użyciu tych samych parametrów akwizycji.
    1. Oprócz stwierdzenia wystarczającego wyczerpania PCr, zmierz pH na koniec wysiłku, aby upewnić się, że wysiłek nie wywołał kwasicy mięśniowej.
    2. Zrób to, mierząc przesunięcie chemiczne między Pi a PCr (δPi) i stosując następujące równanie60:
      pH = 6,7 + log[(δPi-3,29)/(5,68-δPi)]
      UWAGA: pH powinno pozostać powyżej 6,861. Jeśli rozkład PCr jest wystarczający, ale pH jest zbyt niskie, powtórz serię wysiłkową przez krótszy czas i/lub z mniejszą intensywnością.
  11. Zapisywanie danych:
    1. Zapisz wszystkie uzyskane widma jako pliki DICOM i wyeksportuj je do przetwarzania za pomocą programu JMRUI.
    2. W przypadku korzystania ze skanera wybierz wszystkie akwizycje spektroskopii w oknie „Navigator”.
    3. W sekcji „Applications” wybierz „Dicom Tools” → „Export MR Spectroscopy” i zapisz pliki DICOM (*.dcm) w lokalizacji C:/User/MedCom/temp/CDROFFLINE
      (narzędzie automatycznie wybiera tę lokalizację).
    4. W sekcji „Transfer” wybierz „Export to Offline”. Zapisz w żądanym miejscu.

5. Przetwarzanie i analiza danych62

  1. Analizę widm MR należy przeprowadzić z wykorzystaniem bezpłatnego oprogramowania JMRUI (wersja 5.2; http://www.jmrui.eu/).
  2. Zastosuj okno apodyzacyjne i przesunięcie fazowe widm, aby zapewnić jednorodność we wszystkich pozyskanych punktach czasowych (Rycina 5). Pik PCr w widmach będzie wycentrowany na wartości 0 ppm.
  3. Użyj wbudowanego algorytmu AMARES, aby określić amplitudę piku PCr w każdym uzyskanym widmie. Amplituda piku reprezentuje stężenie PCr w obszarze czułości cewki powierzchniowej w danym punkcie czasowym.
  4. W oprogramowaniu obliczeniowym należy wykreślić stężenia PCr jako funkcję czasu akwizycji. Używając wbudowanego w oprogramowanie narzędzia do dopasowania krzywych, należy dopasować dane dotyczące okresu regeneracji PCr do następującego równania52,63:
    Wzór na rozpad fosfokreatyny, PCR(t)=PCR₀+PCRΔ*e^(1/τ), równanie analizy kinetycznej.
  5. Zapisz wartości podstawowego poziomu PCr (Równowaga statyczna; równanie; PCR₀ + PCRΔ; wzór fizyczny; zastosowanie badawcze; metoda analityczna.), najniższy poziom PCr (Równanie równowagi statycznej, ΣFx=0, wzór w badaniu fizycznym.), oraz czas rekonwalescencji(Równanie matematyczne w LaTeX przedstawiające równowagę statyczną, ΣF=0, schemat z analizą składowych momentu obrotowego..
  6. Należy upewnić się, że podczas sesji ćwiczeń spełnione zostały odpowiednie warunki, obliczając stopień wyczerpania PCr, czyli procentową różnicę między wyjściowym poziomem PCr a najniższym poziomem PCr. Idealne sesje ćwiczeń skutkują wyczerpaniem w zakresie od 20% do 50%.
    UWAGA: Jakość dopasowania krzywej można zapewnić, weryfikując, czy R2 wartość jest większa niż 0,75. R2 wartości są automatycznie obliczane przez oprogramowanie do dopasowania.

Dostęp ograniczony. Zaloguj się lub rozpocznij wersję próbną, aby wyświetlić tę treść.

Wyniki

Badanie powtarzalności

Sześciu ochotników (4 mężczyzn i 2 kobiety; średni wiek: 24,5 ± 6,2 lat) bez zgłaszanych schorzeń serca, metabolicznych lub mitochondrialnych poddało się sesjom opisanego ćwiczenia i techniki obrazowania 31PMRS w 2 różne dni w ciągu 1 tygodnia w celu oceny powtarzalności techniki (Rysunek 6a). Badania przeprowadzone na zdrowych ochotnikach potwierdzają powtarzal...

Dostęp ograniczony. Zaloguj się lub rozpocznij wersję próbną, aby wyświetlić tę treść.

Dyskusja

W artykule opisano standardowy protokół badania 31PMRS, który umożliwia seryjny i nieinwazyjny pomiar in vivo funkcji mitochondriów mięśni szkieletowych. Protokół jest bardzo atrakcyjny, jeśli weźmie się pod uwagę zakres badań ukierunkowanych na rosnące obciążenie zespołem metabolicznym i wynikającą z niego zachorowalność i śmiertelność. Ten protokół 31PMRS wymaga minimalnej ilości czasu skanera i może być włączony do kompleksowych badań metabolicznych u pacjentów w dowolnym ośrodku z komer...

Dostęp ograniczony. Zaloguj się lub rozpocznij wersję próbną, aby wyświetlić tę treść.

Oświadczenia

Autorzy nie mają nic do ujawnienia.

Podziękowania

Ta praca była częściowo wspierana przez Davis Heart and Lung Research Institute Trifit Award, a także przez Intramural Research Program NIH National Institute on Aging.

Dostęp ograniczony. Zaloguj się lub rozpocznij wersję próbną, aby wyświetlić tę treść.

Materiały

Lista materiałów użytych w tym artykule
NazwaFirmaNumer katalogowyKomentarze
Skaner MR 1,5 TProducent Siemensnie wpłynie na wyniki
Cewka nadawczo-odbiorcza 10 cm 31P, producentPulseTeqnie wpłynie na wyniki
3 uncje olejku dla niemowlątJohnson & Producent Johnsonnie wpłynie na wyniki
Piankowa trójkątna poduszka (kolano)Producent Siemensnie wpłynie na wyniki
(3) plastikowe paski rezystancyjne z klamrą; od stołu do stołuProducent Siemensnie będzie miał wpływu na wyniki
(1) plastikowy pasek rezystancyjny z klamrą; samołącznySiemens
kompatybilny z 1,5T

Bibliografia

  1. Eckel, R. H., Alberti, K. G., Grundy, S. M., Zimmet, P. Z. The metabolic syndrome. Lancet. 375 (9710), 181-183 (2010).
  2. Shulman, G. I. Ectopic fat in insulin resistance, dyslipidemia, and cardiometabolic disease. N Engl J Med. 371 (12), 1131-1141 (2014).
  3. Holmstrom, M. H., Iglesias-Gutierrez, E., Zierath, J. R., Garcia-Roves, P. M. Tissue-specific control of mitochondrial respiration in obesity-related insulin resistance and diabetes. Am J Physiol Endocrinol Metab. 302 (6), 731-739 (2012).
  4. Jheng, H. F., et al. Mitochondrial fission contributes to mitochondrial dysfunction and insulin resistance in skeletal muscle. Mol Cell Biol. 32 (2), 309-319 (2012).
  5. Petersen, K. F., et al. Mitochondrial dysfunction in the elderly: possible role in insulin resistance. Science. 300 (5622), 1140-1142 (2003).
  6. Kelley, D. E., He, J., Menshikova, E. V., Ritov, V. B. Dysfunction of mitochondria in human skeletal muscle in type 2 diabetes. Diabetes. 51 (10), 2944-2950 (2002).
  7. Liu, R., et al. Impaired mitochondrial dynamics and bioenergetics in diabetic skeletal muscle. PLoS One. 9 (3), 92810(2014).
  8. Ha, H., Hwang, I. A., Park, J. H., Lee, H. B. Role of reactive oxygen species in the pathogenesis of diabetic nephropathy. Diabetes Res Clin Pract. 82, Suppl 1 42-45 (2008).
  9. Akude, E., et al. Diminished superoxide generation is associated with respiratory chain dysfunction and changes in the mitochondrial proteome of sensory neurons from diabetic rats. Diabetes. 60 (1), 288-297 (2011).
  10. Fernyhough, P. Mitochondrial dysfunction in diabetic neuropathy: a series of unfortunate metabolic events. Curr Diab Rep. 15 (11), 89(2015).
  11. Chen, M., Wang, W., Ma, J., Ye, P., Wang, K. High glucose induces mitochondrial dysfunction and apoptosis in human retinal pigment epithelium cells via promoting SOCS1 and Fas/FasL signaling. Cytokine. 78, 94-102 (2016).
  12. Blake, R., Trounce, I. A. Mitochondrial dysfunction and complications associated with diabetes. Biochim Biophys Acta. 1840 (4), 1404-1412 (2014).
  13. Rains, J. L., Jain, S. K. Oxidative stress, insulin signaling, and diabetes. Free Radic Biol Med. 50 (5), 567-575 (2011).
  14. Serviddio, G., et al. Mitochondrial involvement in non-alcoholic steatohepatitis. Mol Aspects Med. 29 (1-2), 22-35 (2008).
  15. Perez-Carreras, M., et al. Defective hepatic mitochondrial respiratory chain in patients with nonalcoholic steatohepatitis. Hepatology. 38 (4), 999-1007 (2003).
  16. Garcia-Ruiz, I., et al. Mitochondrial complex I subunits are decreased in murine nonalcoholic fatty liver disease: implication of peroxynitrite. J Proteome Res. 9 (5), 2450-2459 (2010).
  17. Patti, M. E., Corvera, S. The role of mitochondria in the pathogenesis of type 2 diabetes. Endocr Rev. 31 (3), 364-395 (2010).
  18. Muoio, D. M., Newgard, C. B. Obesity-related derangements in metabolic regulation. Annu Rev Biochem. 75, 367-401 (2006).
  19. Bonnard, C., et al. Mitochondrial dysfunction results from oxidative stress in the skeletal muscle of diet-induced insulin-resistant mice. J Clin Invest. 118 (2), 789-800 (2008).
  20. Jheng, H. F., Huang, S. H., Kuo, H. M., Hughes, M. W., Tsai, Y. S. Molecular insight and pharmacological approaches targeting mitochondrial dynamics in skeletal muscle during obesity. Ann N Y Acad Sci. 1350, 82-94 (2015).
  21. Coen, P. M., Goodpaster, B. H. Role of intramyocelluar lipids in human health. Trends Endocrinol Metab. 23 (8), 391-398 (2012).
  22. Montgomery, M. K., Turner, N. Mitochondrial dysfunction and insulin resistance: an update. Endocr Connect. 4 (1), 1-15 (2015).
  23. Martelli, A., Puccio, H. Dysregulation of cellular iron metabolism in Friedreich ataxia: from primary iron-sulfur cluster deficit to mitochondrial iron accumulation. Front Pharmacol. 5, 130(2014).
  24. Campuzano, V., et al. Frataxin is reduced in Friedreich ataxia patients and is associated with mitochondrial membranes. Hum Mol Genet. 6 (11), 1771-1780 (1997).
  25. Calabrese, V., et al. Oxidative stress, mitochondrial dysfunction and cellular stress response in Friedreich's ataxia. J Neurol Sci. 233 (1-2), 145-162 (2005).
  26. Ristow, M., et al. Frataxin activates mitochondrial energy conversion and oxidative phosphorylation. Proc Natl Acad Sci U S A. 97 (22), 12239-12243 (2000).
  27. Ardehali, H., et al. Targeting myocardial substrate metabolism in heart failure: potential for new therapies. Eur J Heart Fail. 14 (2), 120-129 (2012).
  28. Ren, J., Pulakat, L., Whaley-Connell, A., Sowers, J. R. Mitochondrial biogenesis in the metabolic syndrome and cardiovascular disease. J Mol Med (Berl). 88 (10), 993-1001 (2010).
  29. Marin-Garcia, J., Goldenthal, M. J. Understanding the impact of mitochondrial defects in cardiovascular disease: a review. J Card Fail. 8 (5), 347-361 (2002).
  30. Babcock, M., et al. Regulation of mitochondrial iron accumulation by Yfh1p, a putative homolog of frataxin. Science. 276 (5319), 1709-1712 (1997).
  31. Foury, F., Cazzalini, O. Deletion of the yeast homologue of the human gene associated with Friedreich's ataxia elicits iron accumulation in mitochondria. FEBS Lett. 411 (2-3), 373-377 (1997).
  32. Wardman, P., Candeias, L. P. Fenton chemistry: an introduction. Radiat Res. 145 (5), 523-531 (1996).
  33. Lodi, R., et al. Cardiac energetics are abnormal in Friedreich ataxia patients in the absence of cardiac dysfunction and hypertrophy: an in vivo 31P magnetic resonance spectroscopy study. Cardiovasc Res. 52 (1), 111-119 (2001).
  34. Raman, S. V., et al. Impaired myocardial perfusion reserve and fibrosis in Friedreich ataxia: a mitochondrial cardiomyopathy with metabolic syndrome. Eur Heart J. 32 (5), 561-567 (2011).
  35. Kitzman, D. W., et al. Skeletal muscle abnormalities and exercise intolerance in older patients with heart failure and preserved ejection fraction. Am J Physiol Heart Circ Physiol. 306 (9), 1364-1370 (2014).
  36. Scheuermann-Freestone, M., et al. Abnormal cardiac and skeletal muscle energy metabolism in patients with type 2 diabetes. Circulation. 107 (24), 3040-3046 (2003).
  37. Allcock, D. M., Sowers, J. R. Best strategies for hypertension management in type 2 diabetes and obesity. Curr Diab Rep. 10 (2), 139-144 (2010).
  38. Katzmarzyk, P. T., Church, T. S., Janssen, I., Ross, R., Blair, S. N. Metabolic syndrome, obesity, and mortality: impact of cardiorespiratory fitness. Diabetes Care. 28 (2), 391-397 (2005).
  39. Wang, J., et al. The metabolic syndrome predicts cardiovascular mortality: a 13-year follow-up study in elderly non-diabetic Finns. Eur Heart J. 28 (7), 857-864 (2007).
  40. Zambon, S., et al. Metabolic syndrome and all-cause and cardiovascular mortality in an Italian elderly population: the Progetto Veneto Anziani (Pro.V.A) Study. Diabetes Care. 32 (1), 153-159 (2009).
  41. Malik, S., et al. Impact of the metabolic syndrome on mortality from coronary heart disease, cardiovascular disease, and all causes in United States adults. Circulation. 110 (10), 1245-1250 (2004).
  42. Ropper, A. H., Samuels, M. A. Adams and Victor's Principles of Neurology. 9 edn. , The McGraw-Hill Companies,Inc. (2009).
  43. Abeti, R., et al. Targeting lipid peroxidation and mitochondrial imbalance in Friedreich's ataxia. Pharmacol Res. 99, 344-350 (2015).
  44. Li, Y., et al. Excision of Expanded GAA Repeats Alleviates the Molecular Phenotype of Friedreich's Ataxia. Mol Ther. 23 (6), 1055-1065 (2015).
  45. Toledo, F. G., Goodpaster, B. H. The role of weight loss and exercise in correcting skeletal muscle mitochondrial abnormalities in obesity, diabetes and aging. Mol Cell Endocrinol. 379 (1-2), 30-34 (2013).
  46. Oldridge, N. B., Guyatt, G. H., Fischer, M. E., Rimm, A. A. Cardiac rehabilitation after myocardial infarction. Combined experience of randomized clinical trials. JAMA. 260 (7), 945-950 (1988).
  47. O'Connor, G. T., et al. An overview of randomized trials of rehabilitation with exercise after myocardial infarction. Circulation. 80 (2), 234-244 (1989).
  48. Ryan, T. E., Brizendine, J. T., McCully, K. K. A comparison of exercise type and intensity on the noninvasive assessment of skeletal muscle mitochondrial function using near-infrared spectroscopy. J Appl Physiol (1985). 114 (2), 230-237 (2013).
  49. Wallimann, T. Bioenergetics. Dissecting the role of creatine kinase. Curr Biol. 4 (1), 42-46 (1994).
  50. Forbes, S. C., Paganini, A. T., Slade, J. M., Towse, T. F., Meyer, R. A. Phosphocreatine recovery kinetics following low- and high-intensity exercise in human triceps surae and rat posterior hindlimb muscles. Am J Physiol Regul Integr Comp Physiol. 296 (1), 161-170 (2009).
  51. Korzeniewski, B., Rossiter, H. B. Each-step activation of oxidative phosphorylation is necessary to explain muscle metabolic kinetic responses to exercise and recovery in humans. J Physiol. 593 (24), 5255-5268 (2015).
  52. Meyer, R. A. A linear model of muscle respiration explains monoexponential phosphocreatine changes. Am J Physiol. 254 (4), Pt 1 548-553 (1988).
  53. McCully, K. K., Fielding, R. A., Evans, W. J., Leigh, J. S., Posner, J. D. Relationships between in vivo and in vitro measurements of metabolism in young and old human calf muscles. J Appl Physiol (1985). 75 (2), 813-819 (1993).
  54. Layec, G., Haseler, L. J., Richardson, R. S. Reduced muscle oxidative capacity is independent of O2 availability in elderly people. Age (Dordr). 35 (4), 1183-1192 (2013).
  55. Larson-Meyer, D. E., Newcomer, B. R., Hunter, G. R., Hetherington, H. P., Weinsier, R. L. 31P MRS measurement of mitochondrial function in skeletal muscle: reliability, force-level sensitivity and relation to whole body maximal oxygen uptake. NMR Biomed. 13 (1), 14-27 (2000).
  56. Kemp, G. J., Ahmad, R. E., Nicolay, K., Prompers, J. J. Quantification of skeletal muscle mitochondrial function by 31P magnetic resonance spectroscopy techniques: a quantitative review. Acta Physiol (Oxf). 213 (1), 107-144 (2015).
  57. Lynch, D. R., et al. Near infrared muscle spectroscopy in patients with Friedreich's ataxia. Muscle Nerve. 25 (5), 664-673 (2002).
  58. Nachbauer, W., et al. Bioenergetics of the calf muscle in Friedreich ataxia patients measured by 31P-MRS before and after treatment with recombinant human erythropoietin. PLoS One. 8 (7), 69229(2013).
  59. Kanal, E., et al. ACR guidance document on MR safe practices: 2013. J Magn Reson Imaging. 37 (3), 501-530 (2013).
  60. Petroff, O. A., Ogino, T., Alger, J. R. High-resolution proton magnetic resonance spectroscopy of rabbit brain: regional metabolite levels and postmortem changes. J Neurochem. 51 (1), 163-171 (1988).
  61. Jubrias, S. A., Crowther, G. J., Shankland, E. G., Gronka, R. K., Conley, K. E. Acidosis inhibits oxidative phosphorylation in contracting human skeletal muscle in vivo. J Physiol. 553 (2), 589-599 (2003).
  62. Layec, G., et al. Reproducibility assessment of metabolic variables characterizing muscle energetics in vivo: A 31P-MRS study. Magn Reson Med. 62 (4), 840-854 (2009).
  63. Iotti, S., Lodi, R., Frassineti, C., Zaniol, P., Barbiroli, B. In vivo assessment of mitochondrial functionality in human gastrocnemius muscle by 31P MRS. The role of pH in the evaluation of phosphocreatine and inorganic phosphate recoveries from exercise. NMR Biomed. 6 (4), 248-253 (1993).
  64. Wren, T. A., Bluml, S., Tseng-Ong, L., Gilsanz, V. Three-point technique of fat quantification of muscle tissue as a marker of disease progression in Duchenne muscular dystrophy: preliminary study. AJR Am J Roentgenol. 190 (1), 8-12 (2008).
  65. Milani, R. V., Lavie, C. J., Mehra, M. R., Ventura, H. O. Understanding the basics of cardiopulmonary exercise testing. Mayo Clin Proc. 81 (12), 1603-1611 (2006).
  66. Wust, R. C., van der Laarse, W. J., Rossiter, H. B. On-off asymmetries in oxygen consumption kinetics of single Xenopus laevis skeletal muscle fibres suggest higher-order control. J Physiol. 591 (3), 731-744 (2013).
  67. Ryan, T. E., Brophy, P., Lin, C. T., Hickner, R. C., Neufer, P. D. Assessment of in vivo skeletal muscle mitochondrial respiratory capacity in humans by near-infrared spectroscopy: a comparison with in situ measurements. J Physiol. 592 (15), 3231-3241 (2014).
  68. Hamaoka, T., McCully, K. K., Niwayama, M., Chance, B. The use of muscle near-infrared spectroscopy in sport, health and medical sciences: recent developments. Philos Trans A Math Phys Eng Sci. 369, 4591-4604 (2011).

Dostęp ograniczony. Zaloguj się lub rozpocznij wersję próbną, aby wyświetlić tę treść.

Przedruki i uprawnienia

Przeglądaj więcej artykułów

Pomiar in vivotechnika nieinwazyjnaprotokół ćwiczeńmięsień czworogłowy udaregeneracja fosfokreatynykonfiguracja skanera MRhomogeniczność pola B0