Summary
Nous avons fourni un protocole détaillé pour une méthode standardisée d’évaluation et de quantification du nerf optique à l’aide de l’IRM, en utilisant une séquence d’imagerie largement disponible et un logiciel en libre accès pour l’analyse d’images. Suivre ce protocole standardisé fournirait des données significatives pour la comparaison entre différents patients et différentes études.
Abstract
L’évaluation du nerf optique est un aspect important du diagnostic et du suivi du glaucome. Ce projet décrit un protocole pour une méthodologie unifiée d’évaluation et de quantification transversales du nerf optique utilisant l’IRM 3 T pour l’acquisition d’images et le logiciel Fidji d’ImageJ pour la quantification du traitement d’images. L’acquisition d’images a été réalisée à l’aide d’une IRM 3 T, avec des instructions appropriées pour le patient afin d’assurer une fixation droite pendant l’imagerie. Une séquence de suppression de graisse pondérée en T2 a été utilisée. Une coupe coronale prise à 3 mm derrière le globe et perpendiculaire à l’axe du nerf optique doit être téléchargée sur le logiciel. À l’aide de la fonction seuil, la zone de substance blanche du nerf optique est sélectionnée et quantifiée, éliminant ainsi le biais de mesure interinsin individuel. Nous avons également décrit les limites normales de la section transversale du nerf optique en fonction de l’âge, sur la base de la littérature publiée précédemment. Nous avons utilisé le protocole décrit pour évaluer le nerf optique d’un patient soupçonné de glaucome. La section transversale du nerf optique s’est avérée être dans les limites normales, une découverte confirmée par la tomographie par cohérence optique du nerf optique.
Introduction
Le glaucome est une neuropathie optique qui est considérée comme la cause la plus fréquente de cécité irréversible1. Malgré cela, il est encore mal compris en termes de physiopathologie et de diagnostic, sans référence standard unique pour établir le diagnostic2. Selon le National Institute for Health and Care Excellence (NICE), le diagnostic du glaucome primaire à angle ouvert (POAG) nécessite l’évaluation de plusieurs domaines, y compris l’évaluation du disque optique sur l’examen du fond d’eau ou l’imagerie par tomographie par cohérence optique (OCT), l’évaluation du champ visuel et la mesure de la pression intraoculaire 3. L’idée derrière le diagnostic du glaucome est d’établir la présence d’une neuropathie optique en progression, ce qui peut être fait quantitativement le4octobre . À cet égard, l’IRM peut également être utilisée pour l’évaluation du nerf optique et la quantification de sa zone de substance blanche5, mais pour que cela soit cliniquement significatif, le protocole utilisé dans la quantification de la substance blanche du nerf optique doit être normalisé. De plus, un protocole devrait également tenir compte de la variation interindépendante, un facteur qui pourrait affecter la précision dans différentes maladies6.
L’évaluation du nerf optique dans le glaucome est évaluée de manière optimale par imagerie ophtalmique, y compris l’OCT, où la partie la plus antérieure du nerf optique (par exemple, le disque optique) est évaluée. D’autre part, l’utilisation de l’IRM pour l’évaluation du nerf optique évalue généralement la partie rétrobulbaire du nerf optique à différentes distances du globe. Plusieurs études ont trouvé une forte corrélation entre l’évaluation du disque optique à l’aide de l’OCT etl’IRM7,8. Cependant, il n’existe toujours pas de protocole unifié pour l’évaluation et la quantification du nerf optique sur l’IRM. La mise en contour de la bordure du nerf optique sur l’IRM a été utilisée pour quantifier sa section transversale5. Cependant, cette méthode présente une variabilité considérable entre les évaluateurs, car elle doit être effectuée par un évaluateur expérimenté et nécessite un temps considérable pour être esquissé. L’objectif du projet actuel était de fournir un protocole pour une méthodologie unifiée pour l’évaluation et la quantification transversales du nerf optique en utilisant l’IRM 3 T pour l’acquisition d’images et le logiciel Fidji d’ImageJ pour le traitement et la quantification d’images.
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Protocol
L’étude suivante a été approuvée par le comité de recherche et le comité d’examen institutionnel de l’hôpital de l’Université de Jordanie. Le protocole suivant décrira la technique d’imagerie utilisée pour acquérir des images IRM, suivie du traitement d’images et de la quantification du nerf optique à l’aide du logiciel Fidji.
1. Acquisition d’images IRM
REMARQUE: L’acquisition d’images MR a été effectuée à l’aide d’une IRM de 3 Tesla (3 T) pour effectuer une séquence multiplanaire de suppression des graisses pondérée en T2(Table des matériaux).
- Expliquez pleinement l’examen au patient. Ce qui suit comprend des instructions et des explications qui doivent être mentionnées au patient.
- Expliquez au patient qu’il devra changer de vêtements et porter une blouse spéciale pour l’imagerie.
- Demandez aux patients d’enlever tout eye-liner usé car il peut produire des artefacts (en particulier à 3 T) en raison de la conductivité électrique du pigment d’oxyde de titane.
- S’assurer que le patient n’a aucune contre-indication pour effectuer une imagerie IRM9:
- Demandez au patient quels matériaux métalliques, qui pourraient inclure des masques faciaux, des piercings, des membres artificiels, des implants dentaires magnétiques, des clips d’anévrisme de l’artère cérébrale.
- Renseignez-vous auprès du patient sur les corps étrangers intraoculaires métalliques. Pour cela, demandez au patient s’il a soudé sans équipement de protection approprié.
- Demandez au patient si des dispositifs implantables pourraient être incompatibles avec l’IRM, y compris les stimulateurs cardiaques et les pompes à insuline, les analgésiques ou les pompes de chimiothérapie. En plus de cela, les implants cochléaires / implants auriculaires, les systèmes de neurostimulation implantables, les systèmes de neurostimulation implantables, les cathéters avec des composants métalliques sont tous contre-indiqués.
- Demandez au patient s’il y a un corps étranger métallique laissé à l’intérieur de son corps. Cela comprend les balles, les plombs de fusil de chasse et les éclats d’obus métalliques
- Renseignez-vous auprès de la patiente sur les clips chirurgicaux ou les sutures métalliques, les prothèses articulaires ou les prothèses, le filtre de la veine cave inférieure (IVC), la prothèse oculaire, les stents ou le dispositif intra-utérin.
- Demandez au patient s’il s’est fait tatouer au cours des 6 dernières semaines.
- Demandez au patient s’il a subi une coloscopie au cours des huit dernières semaines.
- En raison de l’espace confiné de l’appareil d’IRM, demandez au patient s’il a une claustrophobie.
REMARQUE: Des difficultés peuvent être trouvées avec des patients ayant un indice de masse corporelle (IMC) élevé.
- Expliquez au patient que l’examen devrait durer 15 minutes, où le patient doit rester immobile.
- Après avoir complété les instructions et vous être assuré que le patient comprend parfaitement l’examen, obtenez un consentement signé.
- Lors de l’acquisition d’images IRM, posez le patient en décubitus dorsal dans l’appareil d’IRM et fixez-le sur une cible droite pendant l’imagerie sans aucun mouvement de la tête. Pour les patients ayant une faible acuité visuelle, utilisez un stimulus sonore pour optimiser la fixation. Les méthodes de fixation plus complètes impliquent la fermeture d’un œil, l’utilisation d’une cible de fixation centralisée sous la forme d’un écran LCD qui change de couleur et l’utilisation de lubrifiants oculaires.
- Assurez-vous que le patient est conscient qu’il y a un bouton de pression qui peut être pressé s’il a besoin de quoi que ce soit dans l’appareil d’IRM. Alors qu’une bobine de tête peut être utilisée, une bobine oculaire et une bobine orbitale peuvent être plus adaptées à l’imagerie ophtalmique.
- Entrez les paramètres suivants pour l’acquisition d’images : Une séquence de suppression des graisses pondérée en T2 (TR = 3000 millisecondes; TE = 90 millisecondes; TE = 100; champ de vision = 16 cm×16 cm; matrice = 296*384; épaisseur de la tranche = 3 mm; écart de tranche = 0,3 mm). L’image finale analysée était une image coronale oblique à 3 mm derrière le globe. Il est important de noter que si la séquence de suppression de graisse pondérée en T2 est généralement utilisée pour l’imagerie du nerf optique, d’autres séquences peuvent être utilisées, y compris l’imagerie par écho de spin rapide T2.
- Prenez une coupe coronale du nerf optique orthogonal (c’est-à-dire perpendiculaire) au nerf de 3 mm postérieur au globe. Utilisez des images éclaireuses dans les plans sagittal transversal et oblique pour assurer une direction optimale du nerf optique et un positionnement optimal de la jonction nerf-globe optique.
- Évaluer la qualité de la fixation du regard par distribution du LCR autour du nerf optique, où il devrait être uniformément réparti autour du nerf optique avec une épaisseur presque égale de tous les côtés.
- Répétez le processus pour imager le nerf optique de l’autre côté.
2. Analyse d’images
- Téléchargez le package de traitement d’image Fidji à partir de (https://imagej.net/Fiji).
- Téléchargez l’image coronale du nerf optique dans le logiciel ImageJ Fiji pour analyse en cliquant sur Fichier dans la barre de menus, suivi du bouton Ouvrir. Choisissez l’image coronale à traiter. Transférez les images vers un logiciel Fidji sans perdre la qualité de l’image pendant le transfert, car la perte de qualité de l’image entraînera des résultats d’analyse d’image peu fiables.
- Standardisez l’échelle en spécifiant le nombre de pixels par unité de longueur en traçant une ligne droite sur l’échelle de la carte. Choisissez ensuite Définir l’échelle dans la barre de menus Analyser. Spécifiez la longueur de la ligne telle qu’elle apparaît sur l’échelle de la carte avec l’unité de longueur appropriée (c.-à-d. principalement en mm).
- Convertissez l’image en niveaux de gris à l’aide du menu Image, puis choisissez Type et 8 bits.
- Quantifier la plage d’intensité des pixels de la substance blanche.
- Utilisation de l’outil de sélection Lasso (Plugin | | de segmentation Lasso ),sélectionnez une zone de substance blanche suffisante, en veillant à ne pas inclure de zone de matière grise lors de la sélection. Nous avons constaté qu’une zone totale de substance blanche sélectionnée d’environ 1000 pixels est suffisante. Utilisez l’outil Analyser et mesurer pour quantifier la zone sélectionnée.
- Affichez l’outil Histogramme du menu Analyser, qui affiche la distribution de l’intensité des pixels dans la zone de substance blanche sélectionnée. Cliquez sur la case Live pour vous assurer que l’histogramme évalue la zone sélectionnée. Le graphique sur l’histogramme doit montrer une distribution normale de l’intensité.
- Calculez la plage d’intensité de la substance blanche comme suit :
Limite inférieure = intensité moyenne - (3* écart type)
Limite supérieure = intensité moyenne + (3* écart type) - Ouvrez l’outil Seuil dans le menu Image, suivi de la fonction Ajuster. Spécifiez la plage calculée à partir de l’étape précédente. Cochez uniquement la fonction d’arrière-plan sombre et spécifiez l’annotation noir et blanc N&B dans la liste déroulante, puis cliquez sur Appliquer. Le masque de la substance blanche présente dans le disque optique apparaîtra.
- Utilisation de l’outil de sélection Lasso (Plugin | | de segmentation Lasso ),sélectionnez la zone noire représentant le disque optique.
- Utilisez la fonction Mesure de la barre de menus Analyser, qui calculera la zone marquée par la fonction de seuil en mm.
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Representative Results
Le rapport ventouse/disque d’un patient de 30 ans se présentant à un examen ophtalmologique était de 0,8(Figure 1A),ce qui est suspect et pourrait suggérer un glaucome. En effectuant une tomographie par cohérence optique pour l’épaisseur de la couche de fibres nerveuses, nous avons constaté que l’épaisseur du nerf se situe dans les limites normales d’âge(Figure 1B). Le patient devait passer une IRM en orbite, où une coupure coronale pour l’évaluation du nerf optique a été ordonnée et effectuée conformément au protocole susmentionné.
Nous avons obtenu une coupe IRM coronale, à 3 mm derrière le disque optique. L’intensité moyenne de la substance blanche était de 94,372 (ET 7,085), ce qui a donné une plage d’intensité de la substance blanche de :
Limite inférieure = 94,372 - 21,255 = 73,117
Limite supérieure = 94,372 + 21,255 = 115,627
La figure 2 montre l’image coronale (Figure 2A), l’image coronale après application du seuil de substance blanche en utilisant les limites supérieure et inférieure calculées (Figure 2B), et la substance blanche du nerf optique pour la quantification (Figure 2C). La section transversale de la substance blanche du nerf optique gauche était de 6,9 mm 2 (0,069 cm2), ce qui est dans les limites normales de son âge, comme le montre le tableau 1.
Figure 1: Image du fond d’fonds montrant un rapport coupe/disque élevé, ce qui pourrait suggérer un glaucome (A). Une tomographie par cohérence optique pour la couche de fibres nerveuses (NFL) montrant un NFL dans les limites normales(B). Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.
Figure 2: Image IRM supprimée de la graisse pondérée en T2 coronale obtenue perpendiculairement au nerf optique à 3 mm derrière le disque optique (A). La même coupe coronale après application d’une plage de seuil précalculée (B). Substance blanche du nerf optique (C). Veuillez cliquer ici pour voir une version agrandie de cette figure.
| Étudier | Taille de l’échantillon | Âge (années) | Section transversale moyenne (mm2) | Séquence d’imagerie |
| Bäuerle, 2013. 10 | 15 | Moyenne (ET) 24,5 ± 0,8 | 5,69 ± 0,77 | Séquence d’écho de spin turbo pondérée T2 (TSE) |
| Wang 2012. 11 | 21 | Moyenne (ET) 51,6±12,0 | 5,03 ± 0,35 | Séquence d’écho de spin rapide à récupération rapide pondérée T2 (FRFSE) |
| Weigel, 2006. 12 | 32 | Moyenne (intervalle) 25 (22–39) | 5,7 ± 0,6 | Séquence d’écho de spin turbo pondérée T2 (TSE) |
| Yiannakas, 2013. 13 | 8 | Moyenne (intervalle) 31 (29–33) | 6.2 (1.3) | T2-graisse supprimée |
| Al-Haddad, 2018. 14 | 211 | Médiane (interquartile) 8,6 (3,9–13,3) | 4,0 ± 0,20 * | Séquence de récupération d’inversion pondérée en T1 |
| *Calculé à l’aide du diamètre du nerf optique fourni. | ||||
Le tableau 1 montre la plage normale du diamètre de la section transversale du nerf optique en utilisant l’IRM de 3 mm du globe, comme l’ont révélé des études antérieures.
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Discussion
Nous avons décrit un protocole pour évaluer et quantifier la substance blanche du nerf optique qui pourrait être utilisé pour l’évaluation des patients atteints de glaucome. Le protocole utilise des séquences d’imagerie largement disponibles pour l’acquisition d’images, et il utilise le logiciel open source Fiji pour l’analyse d’images. Nous avons normalisé les paramètres d’image qui s’aéduvaient auparavant comme principaux et hautement reproductibles dans l’acquisition d’images du nerf optique, notamment en demandant au patient de se fixer droit devant, en utilisant T2 avec séquence de suppression des graisses et en capturant la section transversale à 3 mm derrière le globe. En outre, nous avons décrit une méthode d’analyse d’image détaillée qui élimine la segmentation manuelle et corrige la variabilité du signal entre les patients. L’importance de ce protocole est qu’il élimine la variation de la segmentation de la région d’intérêt (ROI) par le radiologue, qui est généralement la principale source d’erreur dans l’évaluation du nerf optique sur IRM12. Bien que nous ayons essayé de fournir des données normatives pour la section transversale du nerf optique avec le tableau 1,d’autres données utilisant le protocole standard décrit sont nécessaires pour l’utilisation et la comparaison en milieu clinique. Ces données doivent tenir compte de différents groupes d’âge en raison de la variation d’âge de la taille du nerf optique, comme le montre le tableau 1. Une telle variation n’est pas évidente entre les sexes15, mais a récemment été suggérée pour être présente pour l’erreur de réfraction16.
Des études antérieures ont appliqué différentes méthodologies pour la quantification de la substance blanche du nerf optique, et ils ont principalement utilisé le logiciel présent dans leur poste de travail pour l’analyse d’images. Les études initiales sur l’évaluation du nerf optique ont adopté une approche de quantification basée sur la section transversale, en utilisant la segmentation manuelle par des techniciens ou des radiologues12,17. Wang et al. ont également utilisé la segmentation manuelle de la section transversale du nerf optique à différentes distances du globe pour la corrélation avec l’OCT 11. Omodaka et al. ont utilisé la section transversale moyenne sur la coupe coronale et la longueur du nerf optique du disque au chiasme optique sur la coupe axiale par annotation manuelle pour extraire les indicateurs du nerf optique pour la corrélation avec OCT8. Bien qu’elle soit corrélée avec l’OCT, la reproductibilité de cette méthode pourrait ne pas fournir la précision requise pour l’évaluation longitudinale du nerf optique. Ramli et al. ont quantifié le volume du nerf optique par segmentation manuelle du signal isointense à toutes les sections axiales 5, une approche qui pourrait manquer la matière nerveuse optique non capturée par les sections axiales elles-mêmes, erreur humaine lors de la segmentation manuelle de l’image, ou même dans la détermination de la longueur du nerf optique à inclure dans l’évaluation de quantification.
Bien que différentes études aient utilisé l’évaluation de la section transversale du nerf optique, elles différaient par la distance des mesures par rapport au globe. Wang et al. ont évalué 3 mm, 9 mm et 15 mm derrière le globe et ont constaté que l’évaluation en coupe transversale de 3 mm avait la corrélation la plus élevée avec la pression intraoculaire11. Bäuerle et al. ont analysé la reproductibilité de l’évaluation du nerf optique sur IRM à 3 mm et 5 mm derrière le globe, et ils ont trouvé une bonne évaluation pour les deux cas10. Lagrèze et al. ont mesuré la section transversale à 5 mm, 10 mm et 15 mm derrière le globe et ont constaté que l’évaluation de la section transversale était plus précise dans la section transversale de 5 mm par rapport aux mesures plus éloignées du globe17. Dans ce protocole, nous avons utilisé une IRM de 3 T pour l’acquisition d’images, où son utilisation dans l’évaluation du nerf optique s’est précédemment avérée supérieure à l’IRM de1,5 T 18,19. L’IRM 7 T de plus en plus utilisée pourrait également fournir des résultats supérieurs, mais nécessitera également ses valeurs normatives. En ce qui concerne la séquence IRM utilisée, nous avons utilisé la séquence de suppression des graisses T2, principalement en raison de sa grande disponibilité et de sa capacité inhérente à délimiter le nerf optique entourant le LCR après avoir éliminé la graisse intraconale environnante. Des études antérieures ont utilisé d’autres séquences avec des résultats fiables, y compris la séquence HASTE (turbo spin-echo) à un coup de Fourier et la séquence7,12(Diffusion Tensor Imaging) (DTI), qui pourraient ne pas être largement disponibles.
Un aspect important à considérer lors de l’acquisition de l’image est de s’assurer que le patient se fixe sur une cible droite, car la fixation sur une cible non droite pendant l’imagerie donnera une quantification du nerf optique non précise12. La fixation dans l’OCT est monoculaire sur une cible proche, ce qui nécessite que le patient ait une bonne acuité visuelle dans l’œil à évaluer pour voir la cible proche avec un œil, alors que pour l’IRM, la cible est plus éloignée, la fixation est binoculaire et nécessite moins de demandes visuelles. Cependant, la fixation peut toujours être un problème pour les patients qui ont une erreur de réfraction élevée ou une mauvaise vision. Bien que l’utilisation de l’IRM pour évaluer et suivre les patients atteints de glaucome puisse ne pas être réalisable en présence de techniques d’imagerie peu coûteuses et plus simples, y compris l’OCT, l’IRM peut être utile dans des situations spéciales où l’OCT ne fournit pas de données concluantes, ou l’OCT lui-même ne peut pas être obtenu, comme en présence d’une opacité médiale oculaire significative. En outre, le protocole décrit peut être utilisé lorsque l’imagerie IRM est justifiée en cas de neuropathie optique inexpliquée pour exclure les causes secondaires20,21.
L’une des principales limites de ce protocole est l’incapacité d’évaluer les patients qui ne peuvent pas se fixer correctement, y compris les patients ayant une mauvaise acuité visuelle dans les deux yeux. À cet égard, l’utilisation d’un stimulus sonore améliorera la qualité de la fixation lors de l’acquisitiond’images 22. De plus, en tant que nouvelle méthodologie, des études futures sont nécessaires pour décrire les valeurs normales des zones transversales basées sur l’IRM pour la substance blanche du nerf optique. L’importance d’établir des valeurs normales est encore soulignée par le fait que le nerf optique est également composé d’une quantité importante de tissu conjonctif23, un tissu qui n’a pas les mêmes capacités fonctionnelles que les fibres nerveuses. Alors que la quantification de l’épaisseur de la couche de fibre nerveuse optique dans l’OCT pourrait donner une fausse impression de tissu nerveux rémanent en raison de l’inclusion du tissu conjonctif dans le processus de quantification24, une telle fausse impression n’est pas présente dans cette méthode de quantification basée sur l’IRM. Les artefacts de mouvement peuvent également entraîner un flou dans les images, en particulier lors du mouvement des yeux pendant l’examen. Bien qu’il faille l’éviter pendant l’imagerie, l’établissement de la gamme de la substance blanche réduira l’impact de tels artefacts sur la précision de la quantification de la substance blanche du nerf optique, car les changements causés par l’artefact de mouvement sur la substance blanche cérébrale sont presque similaires à la substance blanche du nerf optique.
La principale force du protocole actuel est l’élimination des différences interindépendantes lors de la quantification du nerf optique, même lorsqu’elle est effectuée par des médecins ou des techniciens non spécialisés. En outre, il a utilisé un logiciel open source largement disponible pour l’analyse d’images. Bien qu’il ne soit pas possible de faire une imagerie IRM dédiée pour la quantification du nerf optique, en particulier en présence de l’OCT, il est recommandé d’effectuer ce protocole lors de l’imagerie IRM effectuée à d’autres fins, y compris l’exclusion des causes secondaires de neuropathie optique et de glaucome.
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Disclosures
Tous les auteurs ne déclarent aucun conflit d’intérêts.
Acknowledgments
Nous tenons à remercier Faris Haddad et Hasan El-Isa pour leur importante contribution au tournage et au développement vidéo.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Magnetic resonance imaging (MRI) machine | Siemens Magnetom Verio | N/A | 3T MRI scanner |
References
- Quigley, H. A., Broman, A. T. The number of people with glaucoma worldwide in 2010 and 2020. The British Journal of Ophthalmology. 90 (3), 262-267 (2006).
- Weinreb, R. N., Aung, T., Medeiros, F. A. The pathophysiology and treatment of glaucoma: a review. JAMA. 311 (18), 1901-1911 (2014).
- Overview | Glaucoma: diagnosis and management | Guidance | NICE. , Available from: https://www.nice.org.uk/guidance/ng81 (2021).
- Michelessi, M., et al. Optic nerve head and fibre layer imaging for diagnosing glaucoma. The Cochrane Database of Systematic Reviews. (11), 008803 (2015).
- Ramli, N. M., et al. Novel use of 3T MRI in assessment of optic nerve volume in glaucoma. Graefe's Archive for Clinical and Experimental Ophthalmology. 252 (6), 995-1000 (2014).
- AlRyalat, S. A., Muhtaseb, R., Alshammari, T. Simulating a colour-blind ophthalmologist for diagnosing and staging diabetic retinopathy. Eye. , 1-4 (2020).
- Chang, S. T., et al. Optic Nerve Diffusion Tensor Imaging Parameters and Their Correlation With Optic Disc Topography and Disease Severity in Adult Glaucoma Patients and Controls. Journal of Glaucoma. 23 (8), 513-520 (2014).
- Omodaka, K., et al. Correlation of magnetic resonance imaging optic nerve parameters to optical coherence tomography and the visual field in glaucoma. Clinical & Experimental Ophthalmology. 42 (4), 360-368 (2014).
- Ghadimi, M., Sapra, A.
- Bäuerle, J., Schuchardt, F., Schroeder, L., Egger, K., Weigel, M., Harloff, A. Reproducibility and accuracy of optic nerve sheath diameter assessment using ultrasound compared to magnetic resonance imaging. BMC Neurology. 13 (1), 187 (2013).
- Wang, N., et al. Orbital Cerebrospinal Fluid Space in Glaucoma: The Beijing Intracranial and Intraocular Pressure (iCOP) Study. Ophthalmology. 119 (10), 2065-2073 (2012).
- Weigel, M., Lagrèze, W. A., Lazzaro, A., Hennig, J., Bley, T. A. Fast and Quantitative High-Resolution Magnetic Resonance Imaging of the Optic Nerve at 3.0 Tesla. Investigative Radiology. 41 (2), 83-86 (2006).
- Yiannakas, M. C., Toosy, A. T., Raftopoulos, R. E., Kapoor, R., Miller, D. H., Wheeler-Kingshott, C. A. M. MRI Acquisition and Analysis Protocol for In Vivo Intraorbital Optic Nerve Segmentation at 3T. Investigative Ophthalmology & Visual Science. 54 (6), 4235-4240 (2013).
- Al-Haddad, C. E., et al. Optic Nerve Measurement on MRI in the Pediatric Population: Normative Values and Correlations. American Journal of Neuroradiology. 39 (2), 369-374 (2018).
- Mncube, S. S., Goodier, M. Normal measurements of the optic nerve, optic nerve sheath and optic chiasm in the adult population. South African Journal of Radiology. 23 (1), 7 (2019).
- Nguyen, B. N., et al. Ultra-High Field Magnetic Resonance Imaging of the Retrobulbar Optic Nerve, Subarachnoid Space, and Optic Nerve Sheath in Emmetropic and Myopic Eyes. Translational Vision Science & Technology. 10 (2), (2021).
- Lagrèze, W. A., et al. Retrobulbar Optic Nerve Diameter Measured by High-Speed Magnetic Resonance Imaging as a Biomarker for Axonal Loss in Glaucomatous Optic Atrophy. Investigative Ophthalmology & Visual Science. 50 (9), 4223-4228 (2009).
- Nielsen, K., et al. Magnetic Resonance Imaging at 3.0 Tesla Detects More Lesions in Acute Optic Neuritis Than at 1.5 Tesla. Investigative Radiology. 41 (2), 76-82 (2006).
- Mafee, M. F., Rapoport, M., Karimi, A., Ansari, S. A., Shah, J. Orbital and ocular imaging using 3- and 1.5-T MR imaging systems. Neuroimaging Clinics of North America. 15 (1), 1-21 (2005).
- Gala, F. Magnetic resonance imaging of optic nerve. The Indian Journal of Radiology & Imaging. 25 (4), 421-438 (2015).
- Gao, K., et al. Optic Nerve Cross-Sectional Area Measurement with High-Resolution, Isotropic MRI in Optic Neuritis (P6.159). Neurology. 84 (14), (2015).
- Zou, H., Müller, H. J., Shi, Z. Non-spatial sounds regulate eye movements and enhance visual search. Journal of Vision. 12 (5), 2 (2012).
- Yang, H., et al. The Connective Tissue Components of Optic Nerve Head Cupping in Monkey Experimental Glaucoma Part 1: Global Change. Investigative Ophthalmology & Visual Science. 56 (13), 7661-7678 (2015).
- Mwanza, J. -C., et al. Retinal nerve fibre layer thickness floor and corresponding functional loss in glaucoma. The British Journal of Ophthalmology. 99 (6), 732-737 (2015).
