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Artículo de método

Anclaje de testículos retorcidos: un modelo de rata de lesión por isquemia-reperfusión de los testículos

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DOI:

10.3791/67181

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14 de noviembre de 2025

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1Department of Physiology, Ladoke Akintola University of Technology, 2Department of Anaesthesia, Afe Babalola University, 3Department of Pharmacology, Bowen University, 4Reproductive Biology and Toxicology Research Laboratory, Oasis of Grace Hospital

En este artículo

Resumen

Este artículo describe un procedimiento paso a paso para crear un modelo de isquemia/reperfusión testicular para la producción de un modelo reproducible de torsión testicular en el estudio de los mecanismos patológicos de la lesión por isquemia-reperfusión en el testículo.

Resumen

Las lesiones por isquemia-reperfusión (RI) se asocian con varias patologías, incluida la lesión testicular. Los modelos animales anteriores de RI testicular, que implican torcer el cordón espermático para lograr la isquemia, están plagados de muchas dificultades técnicas que resultan en la incapacidad de reproducir el modelo de manera consistente. Por lo tanto, presentamos un método simple para inducir IR testicular en un modelo de rata que se puede replicar fácilmente.

Este método implica la separación del gubernáculo del testículo, la creación de una bolsa escrotal, la torsión del testículo 720 ° en el sentido de las agujas del reloj en su polo inferior y el anclaje del testículo a la base del escroto. Este modelo contrae eficazmente los vasos testiculares e induce la isquemia testicular. Después de 1 h de isquemia, se retira el punto de anclaje y se desenrosca el testículo. El cordón y los vasos que lo acompañan se inspeccionan para garantizar la permeabilidad. Después de la RI, el testículo se recolecta y se secciona para su evaluación histopatológica.

Se examinó la histología testicular para detectar lesiones hemorrágicas focales, congestión vascular, ensanchamiento del espacio intersticial e infiltración de células inflamatorias. Además, se analizaron marcadores de estrés oxidativo (malondialdehído, glutatión reducido, catalasa y superóxido dismutasa), inflamación (MPO, TNF-α, IL-1β) y apoptosis (expresión de caspasa 3). Este método proporciona un modelo más simple y fácilmente reproducible para estudiar la fisiopatología de la lesión IR testicular. Más aún, este modelo abre una ventana para explorar posibles agentes terapéuticos en el manejo de la lesión testicular por RI.

Introducción

La torsión del testículo (TT) es una emergencia urológica aguda en la que el cordón espermático, junto con los vasos que lo acompañan, se retuerce, lo que resulta en isquemia del testículo. Se caracteriza por dolor abdominal intenso, náuseas y vómitos1. La isquemia, si no se resuelve mediante una detorsión oportuna, produce necrosis y pérdida del testículo afectado2. Sin embargo, la intervención quirúrgica oportuna mediante el desenrollado y la restauración del flujo sanguíneo al testículo resulta en una lesión por isquemia-reperfusión (IRI), que resulta en una alteración histológica y bioquímica del testículo y sus funciones 3,4.

Los modelos animales de TT se han utilizado ampliamente para investigar los mecanismos de IRI, que invariablemente resulta de los intentos de evitar que TT progrese a necrosis 5,6. Hay dos modelos de TT, sujeción del cordón espermático y torsión del cordón. Ambos se realizan en condiciones estériles y anestesia adecuada. Los agentes anestésicos comunes utilizados incluyen ketamina sola o en combinación con xilacina7. Otros agentes anestésicos comúnmente utilizados son el uretano y el tiopental sódico, generalmente administrados por vía intraperitoneal7. Sin embargo, ambos modelos tienen sus limitaciones.

Si bien el pinzamiento directo de la arteria testicular con clips microvasculares 8,9 se ha utilizado como un medio para inducir isquemia durante un período de tiempo determinado (generalmente 1 h) antes de la inducción de la reperfusión mediante la extracción de las pinzas, el método no imita con precisión la apariencia clínica de la torsión del testículo10. Además, aunque la torsión quirúrgica del cordón espermático para lograr la isquemia11,12 es más representativa de la presentación clínica, está plagada de muchas dificultades técnicas que no han sido abordadas por las breves descripciones encontradas en la sección de métodos de los artículos sobre el tema.

Una clara dificultad técnica encontrada a menudo ha sido la de regresar y anclar el testículo al piso del escroto para evitar que se desenrolle durante el período de isquemia. Mientras que algunos investigadores no mencionan el anclaje del testículo a la pared escrotal13,14, otros prescriben el anclaje del testículo a la pared escrotal cosiendo la túnica albugínea 15,16,17. Las descripciones del proceso de anclaje del testículo a la pared escrotal han sido, en general, muy breves y no explícitas 7,18. Los intentos de duplicar los procedimientos descritos en las secciones de métodos de artículos anteriores se han encontrado con serias dificultades prácticas, como lesiones en los testículos al perforar la túnica albugínea y no poder devolver los testículos al escroto sin ejercer una presión indebida. Además, en términos prácticos, el retorno del testículo al saco escrotal después de inducir la torsión ha sido un desafío importante en nuestros intentos de inducir quirúrgicamente TT experimental. Por lo tanto, tales dificultades técnicas han resultado en la incapacidad de reproducir consistentemente el modelo entre diferentes investigadores.

Por lo tanto, el procedimiento descrito en este estudio para crear un modelo de TT en ratas identifica las dificultades técnicas encontradas en modelos anteriores y ofrece soluciones para ellas. Este modelo proporciona una técnica simple que es fácilmente reproducible e imita la experiencia humana. El modelo es, por tanto, un punto de partida fiable y reproducible en el estudio de los mecanismos patológicos derivados de la IRI.

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Protocolo

El estudio fue aprobado por el Comité de Revisión de Ética de la Facultad de Ciencias Médicas Básicas, Universidad Tecnológica Ladoke Akintola, Ogbomoso, Estado de Oyo, Nigeria (ERCFBMSLAUTECH:033/05/2024). Para este estudio se utilizaron veinte ratas Wistar albinas macho, de 10 a 12 semanas de edad y con un peso de 180 ± 10 g. Se aclimataron durante 2 semanas y luego, se asignaron aleatoriamente al grupo operado simuladamente (SO) o al grupo de torsión / detorsión (T / D) (n = 10 ratas por grupo). Las ratas SO se sometieron a una cirugía similar, al igual que las ratas T / D, pero los testículos no se torcieron ni anclaron para inducir T / D.

1. Preparación preoperatoria y anestesia

  1. Exponga a los animales (grupos SO y T / D) a un ayuno nocturno de 12 h antes de la cirugía.
  2. El día de la cirugía, anestesiar a los animales (grupos SO y T/D) con una combinación de ketamina 50 mg/kg y xilacina 10 mg/kg por vía intraperitoneal, y confirmar la adecuación y profundidad de la anestesia observando la falta de respuesta de los animales a la presión de la almohadilla de la pata y la estimulación ligera de los bigotes.
  3. Afeitar las áreas escrotal, perineal e inguinal izquierda de los animales (grupos SO y T/D) y luego limpiarlas con alcohol metilado y solución antiséptica de povidona.

2. Inducción de isquemia del testículo

  1. Movilización de los testículos
    1. Ejerza suavemente presión hacia abajo sobre el abdomen para empujar el testículo izquierdo (de los grupos SO y T / D) hacia el escroto.
    2. Sujete firmemente el testículo izquierdo (de los grupos SO y T / D) y haga una incisión escrotal alta, de ~ 1,5 cm de longitud, para exponer el testículo subyacente dentro de la túnica vaginal (TV).
    3. Localice el polo inferior del testículo (de los grupos SO y T / D), específicamente la cola epidídimo, y haga una muesca en el televisor suprayacente con pequeñas tijeras de disección.
    4. Coloque las tijeras debajo del televisor y ensanche ligeramente para mostrar los dos bordes del televisor, y luego agarre los bordes a cada lado con pinzas curvas para la arteria del mosquito. Esto se aplica tanto a los grupos SO como a los grupos T/D.
      NOTA: Este paso es muy importante ya que establece un plano tisular que permitirá el fácil retorno del testículo al escroto después de la inducción de la torsión.
    5. Extienda la incisión (de los grupos SO y T / D) en el televisor proximalmente ~ 0,5 cm.
    6. Ejerza una presión suave sobre la parte inferior del abdomen para exteriorizar los testículos (tanto del grupo SO como del grupo T/D).
    7. Solo para el grupo T / D, movilice el testículo e identifique el gubernáculo testicular, luego córtelo para separar el testículo del piso del escroto.
      NOTA: Este paso es importante ya que permite torcer el testículo. El gubernáculo se identifica como el ligamento que se extiende desde el extremo caudal del testículo hasta el canal inguinal y termina en una expansión en forma de protuberancia19,20.
    8. Sujete el testículo (de los animales T / D) en su polo inferior (donde se encuentra la cola epidídimo), gírelo 720 ° en el sentido de las agujas del reloj y registre el tiempo (marcando el inicio de la isquemia).
  2. Anclaje del testículo isquémico
    1. Cree una bolsa escrotal sosteniendo el testículo retorcido (de los animales T / D) en su lugar y empujando tijeras de disección largas hacia abajo a lo largo del plano del tejido debajo del televisor hacia el escroto para formar una bolsa.
    2. Solo para los animales T / D, inserte la puntada de anclaje sosteniendo las tijeras en su lugar e insertando una puntada de anclaje con sutura crómica 2-0 desde el exterior del punto más bajo de la bolsa escrotal creada anteriormente. Inserte la sutura en el tejido conectivo en el polo inferior del testículo y vuelva a bajarla a la bolsa y fuera de ella junto al punto de entrada inicial.
    3. Ancle el testículo a la base del escroto tirando del testículo torcido (de los animales T / D) en el escroto y ejerciendo suavemente tracción hacia abajo en los dos extremos de la sutura, y luego ate los dos extremos de la sutura firmemente en la piel del escroto.
    4. Cerrar la incisión escrotal (de los animales SO y T/D) con una sutura continua de cordón de bolsa usando crómico 2-0.
      NOTA: Esto se recomienda para una fácil extracción cuando se va a realizar la reperfusión.

3. Investigaciones bioquímicas e histopatológicas

NOTA: Asegúrese de que los investigadores que realizan los ensayos bioquímicos y los exámenes histopatológicos no estén atentos al protocolo del estudio.

  1. Al final del período experimental, hacer que los animales se sometan a un ayuno de 12 h durante la noche y sacrificarlos (50 mg/kg de ketamina y 10 mg/kg de xilacina i.p.).
  2. Retire y separe los testículos izquierdos de las estructuras adheridas.
  3. Homogeneizar cinco de los 10 tejidos testiculares de cada grupo en tampón de homogeneización (0,25 M de sacarosa, 0,5 mM de EDTA, 5 mM de histidina e IP disuelto en PBS, pH 7,4) y fijar los cinco tejidos testiculares restantes en la solución de Bouin para su evaluación histológica.
  4. Centrifugar los homogeneizados a 10.000 × g durante 15 min a 4 °C en una centrífuga fría para obtener el sobrenadante para los análisis bioquímicos.
  5. Determinar la actividad de la xantina oxidasa (XO) testicular mediante un ensayo colorimétrico enzimático utilizando kits de laboratorio estándar siguiendo las pautas del fabricante.
  6. Ensayo de contenido de malondialdehído testicular (MDA) por colorimetría21.
    1. Determinación de la concentración de peroxidación lipídica utilizando las sustancias reactivas al ácido tiobarbitúrico (TBARS) producidas durante la peroxidación lipídica
      NOTA: Este método se basa en la reacción entre el ácido 2-tiobarbitúrico (TBA) y el malondialdehído, un producto final de la peroxidación lipídica. El calentamiento a pH ácido da un complejo cromógeno rosa ([TBS] aducto de 2-malondialdehído) cuya absorbancia se mide a 532 nm.
      1. Desproteinizar 200 μL de la muestra con 500 μL de ácido tricloroacético (TCA) y centrifugar a 3.000 rpm durante 10 min.
      2. Añadir 1 ml de TBA al 0,75% a 0,1 ml del sobrenadante, hervir al baño maría durante 20 min a 100 °C y enfriar con agua helada.
      3. Lea la absorbancia de la muestra/patrón a 532 nm utilizando un espectrofotómetro contra el blanco. Determine la concentración de TBARS generada extrapolando a partir de la curva estándar.
  7. Ensayar las actividades testiculares de la superóxido dismutasa (SOD)22, la catalasa23 y la glutatión peroxidasa (GPx)24 utilizando protocolos establecidos como se informó anteriormente.
    1. Determinación de SOD
      1. Diluir 1 ml de la muestra en 9 ml de agua destilada para hacer una dilución de 1 en 10. Agregue 0,2 ml de esta muestra diluida a 2,5 ml de tampón de carbonato 0,05 M (pH 10,2) para el equilibrio del espectrofotómetro.
      2. Inicie la reacción agregando 0,3 ml de adrenalina 0,3 mM recién preparada a la mezcla y mezcle rápidamente por inversión.
      3. A la cubeta de referencia, agregue 2,5 ml de tampón, 0,3 ml del sustrato (adrenalina) y 0,2 ml de agua.
      4. Controle el aumento de la absorbancia cada 30 s durante 150 s a 480 nm.
    2. Determinación de catalasa
      1. Mezclar 1 ml del sobrenadante del homogeneizado testicular con 19 ml de agua diluida para obtener una dilución de 1:29 de la muestra.
      2. Tome 4 ml de solución de H2O2 (800 μmoles) y 5 ml de tampón de fosfato en un matraz de fondo plano de 10 ml.
      3. Mezclar 1 ml del preparado enzimático debidamente diluido (paso 4.6.3.1) con la mezcla de reacción (paso 4.6.3.2) con un suave movimiento de remolino a 37 °C. Retire 1 ml de la mezcla de reacción y agréguela a 2 ml de reactivo de dicromato/ácido acético a intervalos de 60 s.
      4. Determine los niveles de catalasa en la muestra comparando la absorbancia a 653 nm con la de un estándar de catalasa certificado.
    3. Ensayo GPx
      1. Incubar la mezcla de reacción que contiene la muestra a 37 °C durante 3 min, añadir 0,5 ml de ácido tricloroacético (TCA) al 10% y centrifugar a 3.000 rpm durante 5 min.
      2. A 1 ml del sobrenadante, agregue 2 ml de tampón de fosfato y 1 ml de solución de 5'-5'-ditiobis-(ácido 2-dinitrobenzoico (DTNB) y lea la absorbancia a 412 nm contra un espacio en blanco.
      3. Determine la actividad de la glutatión peroxidasa trazando la curva estándar y extrapolando la concentración del GSH restante de la curva.
  8. Ensayo de MPO y factor de necrosis tumoral alfa (TNFα)
    NOTA: Este ensayo implica la oxidación de guayacol a guayacol oxidado en presencia de peróxido de hidrógeno. El guayacol en su forma oxidada tiene un color marrón, que se mide fotométricamente a 470 nm.
    1. Utilice kits ELISA estándar para determinar la actividad de la mieloperoxidasa testicular (MPO)21,25 y los niveles del factor de necrosis tumoral alfa (TNF-α).
  9. Examen histopatológico mediante tinción de hematoxilina y eosina (H&E) 26,27 e inmunohistoquímica para la expresión de caspasa 3
    1. Preservar el tejido testicular en el líquido de Bouin; lavar el tejido con tolueno, sumergir en cera de parafina e incubar a 60 °C durante la noche.
    2. Tome secciones de ~ 5 μm de grosor, desparafinarlas y rehidratarlas, recupere el antígeno con tampón de citrato precalentado y déjelas enfriar durante 30 min.
    3. Limpie los portaobjetos con toallitas de laboratorio, marque las áreas de sección con un bolígrafo hidrofóbico y coloque los portaobjetos en una cámara humidificada.
    4. Incube los portaobjetos durante 10 min después del bloqueo de la actividad de la peroxidasa endógena con peróxido de hidrógeno. Enjuague los portaobjetos con PBS una vez, aplique el bloque de proteínas e incube durante 10 min.
    5. Enjuague los portaobjetos con PBS 2x, aplique los anticuerpos primarios correspondientes (caspasa 3), incube los portaobjetos durante 45 min y enjuague 2x con PBS.
    6. Aplique el anticuerpo secundario, incube durante 25 min, enjuague con PBS 2x y agregue el polímero HRP. Repita el ciclo de incubación durante 25 min y enjuague 2 veces con PBS.
    7. Incube secciones durante 5 min en sustrato de diaminobenzidina (DAB), enjuague 2 veces con PBS, contratiña con hematoxilina y enjuague con agua destilada.
    8. Aplique una solución azulante a las secciones, enjuague, deshidrate, limpie y monte para un examen cualitativo.
    9. Examine los tejidos bajo un microscopio óptico y tome microfotografías con aumentos de 100x y 400x con una cámara digital conectada al microscopio.

4. Análisis estadístico

  1. Realice análisis estadísticos con el software de su elección. Realice la prueba de Anderson-Darling, la prueba de D'Agostino y Pearson y la prueba de Shapiro-Wilk para verificar la normalidad.
  2. Realice una prueba t no pareada para probar la diferencia significativa entre ambos grupos: SO y T / D.
  3. Presente los datos como media ± error estándar de la media. Establezca el nivel de significación en p < 0,05, p < 0,01 y p < 0,001 (como se indica en las leyendas de las figuras).

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Resultados

La actividad XO, el nivel de MDA y las actividades de SOD, catalasa y GPx en los testículos se emplearon como marcadores de estrés oxidativo. La torsión / detorsión (T / D) aumentó notablemente la actividad de XO y los niveles de MDA y redujo las actividades testiculares de SOD, catalasa y GPx en ratas T / D en comparación con las ratas operadas con simulacro (Figura 1), lo que representa el papel del estrés oxidativo en la lesión inducida por T / D.

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Discusión

Este artículo y el video que lo acompaña brindan una descripción detallada paso a paso de la inducción quirúrgica de TT para el estudio de IRI testicular utilizando el enfoque de anclaje. El método es particularmente útil porque evita la exteriorización prolongada del testículo ocasionada por las técnicas de pinzamiento7 y, al mismo tiempo, modela más de cerca la presentación clínica del TT en humanos10,12...

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Divulgaciones

Los autores no tienen conflictos de intereses que declarar.

Agradecimientos

Por la presente agradecemos la asistencia del Sr. Ojeniran, jefe de la unidad audiovisual de la Facultad de Ciencias de la Salud, que ayudó en la filmación y edición del procedimiento.

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Materiales

Lista de materiales utilizados en este artículo
NombreEmpresaNúmero de catálogoComentarios
1 cc syringesNo aplicableNo aplicablepara anestesia
2-0 chromic sutureNo aplicableNo aplicablePara cirugía
Mango de cuchillo Bard ParkerNo aplicableNo aplicablePara cirugía
Pinza para arterias Mosquito curvaNo aplicableNo aplicablePara cirugía
Tijeras de disecciónNo aplicableNo aplicablePara cirugía
GraphPad Prism (versión 8.0.2)
Inyección de ketaminaSwiss Parenterals LTD Gujarat India2321154Anestésico
Inyección de paracetamolShanxi Zhongbao Pharmaceuticals, China220637Analgésico
PovidonaJAWA International limited Nigeria135SLavado antiséptico
Polvo de penicilina de procaínaAnhui Chengshi Pharmaceutical Co Ltd China201906Para cirugía
Hojas quirúrgicasNo aplicableNo aplicablePara cirugía
Guantes quirúrgicosZhenjiang huayang latex products China210325
Tijeras de suturaNo aplicableNo aplicablePara cirugía
Pinza disectora dentadaNo aplicableNo aplicablePara cirugía
Inyección de xilazinaBioveta Czech Republic396228AAnestésico
Microscopio ópticoNovel Microscope, ChinaNo aplicablePara evaluación histopatológica
Cámara digitalHayear, ChinaNo aplicablePara evaluación histopatológica
Kit de TNF-αElabscience, USAE-EL-H0109Para ensayo
Kit de Thermo Fischer (anti-caspasa 3 monoclonal para expresión de caspasa 3 del ratón)Thermo Fischer Scientific Inc., USANo aplicablePara inmunohistoquímica (caspasa 3)

Referencias

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