Summary
Vi presenterar en metod för att samla marina gnathiid isopodfiskparasiter med hjälp av ljusfällor placerade på fältplatser via andningshållande dykning eller dykning.
Abstract
En metod för att samla marina gnathiid isopodfiskparasiter med användning av ljusfällor presenteras. Gnathiid isopoder är en stor grupp av marina fiskparasiter som matar på blod och vätska från värdfiskar, mestadels på natten. Liksom fästingar och myggor på land associerar de bara tillfälligt med sin värd och tillbringar större delen av sitt liv fritt levande i benthos. Med tanke på deras höga rörlighet och övergående och övervägande nattliga förening med värdar, kan de inte enkelt samlas in genom att fånga fritt levande värdar. Men de lockas lätt till undervattensljuskällor, vilket ger möjlighet att samla dem i ljusfällor. Här beskrivs design och individuella steg som är involverade i utplacering och bearbetning av specialanpassade ljusfällor för insamling av fritt levande stadier av gnathiidisopoder. Provresultat och möjliga modifieringar av grundprotokollet för en mängd olika provtagningsbehov presenteras och diskuteras.
Introduction
Parasitiska kräftdjur är viktiga i revfiskarnas ekologi och livshistoria. Biomassan och energin de tar bort från sina värdar är betydande och påverkar beteende, fysiologi och överlevnad1. Gnathiid isopod kräftdjur representerar den mest framträdande gruppen av fiskparasiter i tropiska och subtropiska revsystem, där de är både rikliga och olika2,3 och är den primära födan för renare fiskar 4,5. Gnathiider är i allmänhet 1-3 mm stora. De har ovanliga livshistorier där endast de tre juvenila stadierna livnär sig på blod och kroppsvätskor från fiskar 6,7. De är mest aktiva på natten8,9, och medan syn verkar spela en viss roll, förlitar sig värdsökande 10 starkt på luktsignaler för att hitta värdar11,12. Var och en av de tre juvenila utfodringsstadierna matar på en enda värdfisk, med varje foder åtskilda av en smältfas. Efter det sista foderet metamorfos i tredje etappen metamorfos till icke-matande vuxna, som reproducerar och sedan dör. Med tanke på att utfodring endast kräver kort förening med värden, medan varje matningsintervall varar dagar, spenderar gnathiiderna större delen av sitt liv fritt levande i benthos.
Gnathiider påverkar värdar på flera sätt1. Bortsett från deras roll som drivkrafter för interaktioner mellan renare fisk och kunder 13,14,15, kan gnathiider öka kortisolnivåerna och minska hematokrit hos vuxna fiskvärdar 16 och i stort antal kan till och med orsaka död 17. För unga fiskar kan även en enda gnathiid vara dödlig18,19,20, och även om fisken överlever, äventyras dess förmåga att konkurrera om utrymme och undkomma rovdjur20,21,22. Att undvika gnathiider kan till och med utgöra en av fördelarna med nattlig migration hos vissa revfiskar23.
Förutom renare fiskar kan gnathiidpopulationer påverkas av andra mikroköttätande fiskar24, liksom koraller25,26. Havsuppvärmningen och den därmed sammanhängande förlusten av levande koraller verkar ha motsatta effekter på gnathiiderna27,28,29.
Med tanke på deras tydliga ekologiska betydelse och det troliga inflytandet av antropogena miljöförändringar på deras populationer finns det tvingande skäl att inkludera dem i ekologiska studier av korallrev. Men deras unika livshistoria och det lilla antalet forskare som studerar dem skapar ett hinder för utveckling, implementering och spridning av tillförlitliga, reproducerbara provtagningsmetoder för att samla in dem för forskning.
Ljusfällor har länge använts för att samla små marina organismer på natten30,31. De utnyttjar och bygger på det faktum att många nattaktiva organismer, inklusive leddjur, lockas till ljus. Traditionellt har de använts för att samla planktoniska organismer i vattenpelaren30. De grundläggande principerna kan dock tillämpas på att samla frisimmande organismer som är aktiva nära benthos. Här presenterar vi en ljusfångstmetod anpassad för att samla fritt levande stadier av gnathiidisopoder nära havsbotten i avlägsna korallrevsmiljöer som Filippinerna. För insamling i avlägsna områden erbjuder dessa ljusfällor (figur 1) vissa fördelar jämfört med andra metoder som utvecklats för att samla dessa organismer32. De är mycket bärbara och hållbara, kräver endast tre delar, som är lätt att få och billiga. De är också negativt flytande, som när de används, är de helt fyllda med havsvatten. Eftersom de är beroende av ljus för attraktion, är de bara effektiva på natten för att samla nattaktiva arter. De drar också till sig fler än målarterna, vilket kräver sortering av proverna i dissekeringsomfattning för att erhålla målorganismerna. Tre metoder har hittills använts av vårt team och samarbetspartners för att samla gnathiider i korallrevssystem över hela världen32. Dessa inkluderar uppkomstfällor, levande fiskagnade fällor och lätta fällor, var och en med fördelar och begränsningar.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Insamling av prover tilläts av Department of Agriculture-Bureau of Fisheries and Aquatic Resources (0154-18 DA-BFAR) i enlighet med filippinska lagar och förordningar (RA 9147; FAO 233) och godkänd av Silliman University (SU) djurförsöksetiska kommitté.
1. Ljusfällor
- Byggnation
- Konstruera ljusfällor från kommersiella polyvinylkloridrör (PVC) som ursprungligen var konstruerade för VVS. Använd PVC med en diameter på 10-15 cm till en längd av 30-40 cm (figur 1).
- I båda ändarna av rören, lägg till PVC-"lock" med en transparent akryltratt insatt i mitten av öppningen och lim på plats med transparent epoxilim (figur 1). Låt det torka.
- Se till att ena änden av röret har ett skruvat eller på annat sätt avtagbart lock och att båda ändarna är vattentäta när fällan är "stängd" (t.ex. med tillägg av en O-ring).
- Ljuskälla
- Innan du använder den, tänd en undervattenslampa/ficklampa (se Materialförteckning) och placera den i röret, vänd mot en av de genomskinliga trattarna, så att ljuset från undervattensbrännaren lyser upp området framför ena sidan av röret. Vid behov kan kemiska glödpinnar användas i stället för undervattensfacklor, även om deras ljusintensitet är lägre.
OBS: Ljuset lockar en mängd små nattliga organismer31, inklusive gnathiider, och driver dem att simma in i röret genom den klara tratten. När de väl har kommit in i röret kan de inte fly på grund av ljusfällans geometri (liten trattöppning) och den fortsatta närvaron av en ljuskälla.
- Innan du använder den, tänd en undervattenslampa/ficklampa (se Materialförteckning) och placera den i röret, vänd mot en av de genomskinliga trattarna, så att ljuset från undervattensbrännaren lyser upp området framför ena sidan av röret. Vid behov kan kemiska glödpinnar användas i stället för undervattensfacklor, även om deras ljusintensitet är lägre.
- Placering
- När du är i vattnet på utplaceringsplatsen, fyll ljusfällor, med ljuset påslaget, med havsvatten och säkra båda ändarna. För att säkerställa att ficklampan inte är under eller blockerar trattspetsen, luta rörets "framsida" uppåt så att facklan kan glida tillbaka bort från tratten.
- Placera fällor på havsbotten, i sanden eller murarna, bredvid korallhuvuden eller andra komplexa strukturer som är kända för att locka fisk. Fokusera ljuskonen "inåt", mot områden där fisk samlas.
OBS: På grunt vatten kan fällor placeras genom andningshållande dykning. Djupare distribution kräver dykning.
- Räddning
- Omedelbart innan du hämtar fällan, försegla öppningarna på båda trattarna (i vardera änden av röret) med en bit modelleringslera eller gummipropptätning, håll allt havsvatten och de inneslutna organismerna inuti.
OBS: Organismerna kommer att förbli i fällan när lampornas batterier har gått ut och ljuset inte längre lyser. Detta ger flexibilitet när fällorna hämtas ("blötläggningstid"). Faktorer att tänka på när man beslutar om blötläggningstid presenteras nedan (se diskussion).
- Omedelbart innan du hämtar fällan, försegla öppningarna på båda trattarna (i vardera änden av röret) med en bit modelleringslera eller gummipropptätning, håll allt havsvatten och de inneslutna organismerna inuti.
- Transport
- När fällorna har hämtats från botten, bär dem till en båt eller simma i land.
- Håll fällor nära omgivande havsvattentemperatur när de har tagits bort från havet.
- Transportera dem till laboratoriet för bearbetning så snart som möjligt eftersom inget gas- eller vattenutbyte kommer att ske när de har tagits bort från havet.
2 Laboratoriebearbetning
- Lagring och filtrering av proverna
- När ljusfällorna har tagits bort från havet och förts tillbaka till labbet, töm innehållet i hinkar med färskt havsvatten.
- Tillsätt luftning för att hålla organismer vid liv tills filtrering.
- Filtrera skopans innehåll genom att hälla genom en tratt fodrad med 50-100 μm planktonnät och töm sedan innehållet i en 100 ml behållare med färskt havsvatten.
- Använd en pipett för att dra från denna mindre behållare för att placera alikvoter av provet i en petriskål för mikroskopi. Upprepa tills hela provet har bearbetats.
- Identifiering och uppfödning av gnathiidisopoder
- Eftersom ljusfällprover lockar flera arter av små ryggradslösa djur, screena proverna noggrant för att identifiera och ta bort gnathiidisopoder. 10-20x förstoring är det bästa för denna uppgift (figur 2).
OBS: Att identifiera gnathiider på familjenivå kräver inte levande exemplar. Vuxna gnathiider, som sällan fångas i lätta fällor, behövs dock för morfologisk artidentifiering och avel (se referens 1,3,9 för en metod för avel och uppfödning av gnathiider i fångenskap). - I de fall där gnathiider måste hållas vid liv för uppfödning, ta försiktigt bort dem med en pipett och placera dem i små plastbehållare med färskt havsvatten.
- Eftersom ljusfällprover lockar flera arter av små ryggradslösa djur, screena proverna noggrant för att identifiera och ta bort gnathiidisopoder. 10-20x förstoring är det bästa för denna uppgift (figur 2).
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
För provtagning i centrala Filippinerna användes den skisserade fälldesignen (figur 1). När 36 fällor sattes ut över natten (på en plats) samlades 1 till 1343 gnathiider per fälla (275 ± 54) in. Dessa inkluderade både utfodrade och omatade juvenila stadier (figur 2; Tabell 1, 2). Dessa resultat visar effektiviteten hos ljusfällor för insamling av gnathiidisopoder under studiebetingelserna. Figur 3 visar fällans placering under vattnet.
Denna metod för insamling av gnathiider är effektiv och tillräckligt flexibel för olika fältplatser och vetenskapliga frågor. Referens29 använde till exempel ljusfällor för att kvantifiera effekterna av koralltäckning och fiskbiomassa på gnathiidöverflöd (figur 4) och referens33 använde liknande fällor för att kvantifiera effekterna av orkaner på genetiska haplotyper (figur 5). Medan andra tekniker har utvecklats och använts för att samla gnathiider32, är denna teknik särskilt effektiv (tabell 3). Uppkomstfällor, "tält" av planktonnät32 kräver stora plattformar för att transportera, är svåra att distribuera och riva lätt, vilket kräver kontinuerlig reparation. Dessutom samlar de sällan matade ungdomsstadier. Fällor agnade med levande fisk32 (nödvändigt eftersom gnathiider inte kommer att mata på död fisk), kräver fångst och förvaring av levande fisk. Detta gör deras användning svårare på avlägsna platser. Dessutom bygger deras effektivitet på luktsignaler11,12, som påverkas av fiskens storlek, storleken på fällans öppningar och vattenströmmar. De tenderar att samla färre gnathiider, är svårare att hämta än lätta fällor och samlar bara matade steg.
Figur 1: Lätta fälla PVC-rör. Höger: ovanifrån, med den genomskinliga tratten limmad i röret med akryllim, synlig. Klicka här för att se en större version av denna figur.
Figur 2: En gnathiid isopod i en petriskål efter fångst. Notera fiskens genomskinliga kroppsvätska och brunrött fiskblod i gnathiidens tarm. Klicka här för att se en större version av denna figur.
Figur 3: En modifierad ljusfälla (förgrund) där ljuset riktas nedåt. Denna design kan användas i lugna havsförhållanden för att mer direkt prova substratet under fällan. Uppkomstfällor visas i bakgrunden. Denna siffra återges med tillstånd från referens32. Klicka här för att se en större version av denna figur.
Figur 4: Boxplots som visar skillnader i fördelningen. Boxplots som visar skillnader i fördelningen (A) av första stadiets gnathiidförekomst, (B) första stadiets hyperförekomst, (C) total förekomst och (D) blodvolym extraherad per fiskbiomassa. Urvalsstorleken för varje undergrupp visas inom parentes under varje undergruppsmedelvärde. Rutor visar första och tredje kvartilkanter, medan morrhår visar den tredje kvartilen plus 1,5 gånger interkvartilområdet. För (C) är gångjärn en approximation av 95% konfidensintervall. Skillnaderna i (A), (B) och (C) är signifikanta; Se tillägg S1: Tabell S7 i referens29. Denna siffra återges med tillstånd från referens29. Klicka här för att se en större version av denna figur.
Figur 5: Haplotypnätverk som representerar den genetiska mångfalden hos Gnathia marleyi och dess rumsliga fördelning före och efter orkanerna 2017. Datamängder före och efter orkaner anges i panelerna I respektive II. Haplotyperna som finns i både före och efter orkandataset indikeras med haplotypnummer. Haplogrupperna A, B och C indikeras med streckade rutor. Denna siffra återges med tillstånd från referens33. Klicka här för att se en större version av denna figur.
| Gnathiid räkning | Ljusfällor (n) | Totalt antal | Betyda | Median | Minimum (per fälla) | Maximalt (per fälla) | Standardfel (+-) |
| Total | 34 | 9336 | 275 | 191 | 1 | 1343 | 54 |
| Leva | 34 | 6605 | 206 | 114 | 4 | 1226 | 46 |
| Död | 34 | 2667 | 86 | 42 | 1 | 659 | 24 |
Tabell 1: Sammanfattande statistik för gnathiidräkningar från 36 ljusfällor utplacerade genom andningshållande dykning över natten i Bantayan korallrev, Filippinerna, från juli till september 2017. Det numeriska värdet i kolumnen Live refererar till gnathiider från ljusfällan som levde vid tidpunkten för räkningen, kolumnen Död refererar till gnathiider som var döda och kolumnen Totalt är summan av antalet döda och levande gnathiider.
| Gnathiid räkning | N | Totalt antal | Betyda |
| Total | 10 | 434 | 43 |
Tabell 2: Sammanfattande statistik för gnathiidräkningar från ljusfällor utplacerade i 3 timmar i Bantayan korallrev, Negros Oriental-provinsen, Filippinerna, från juli-augusti 2022.
| Typ av svällning | Medianantal | 95% KI | |
| Nedre | Övre | ||
| Un-baited Emergence | 0.31 | 0.04 | 0.81 |
| Fiskagnad uppkomst | 0.42 | 0.19 | 0.69 |
| Fiskagnad stativ | 0.92 | 0.46 | 1.46 |
| Fiskagn med öppet maska | 1.5 | 0.35 | 3.54 |
| Upplyst planktonfälla | 5.69 | 2.69 | 9.58 |
Tabell 3: Prestanda för olika fälldesigner, inklusive ljusfällor, i Karibien jämfördes. Uppskattningar av medianantal per prov och 95 % konfidensintervall för varje fälldesign utvärderades i jämförelsen med flera fällor. Uppskattningar härleddes från 10 000 bootstrapping-iterationer som ritades med ersättning från de 26 provräkningarna för varje fälltyp. Denna tabell är anpassad med tillstånd från referens32.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
Traditionella ljusfällor, som de som används för att samla larvfiskar, är stora och är upphängda i vattenpelare34. Däremot är ljusfällorna som beskrivs här små och utplacerade på havsbotten. Dessa fällor kan enkelt transporteras och snabbt utplaceras. De kan placeras genom andningshållande (fri) dykning på grunda platser (som i denna studie) eller på dykning på djupare platser och lockar både matade och omatade
juvenila stadier.
Variationer av de bentiska ljusfällorna som beskrivs här för att studera gnathiider har använts för en mängd olika ändamål av vårt team och medarbetare, och ändringar kan göras i designen eller protokollet, beroende på det specifika syftet (figur 3). Dessa beskrivs nedan.
Vissa studier kräver levande gnathiider. Dessa inkluderar studier som identifierar källan (fiskarter) till blodmjöl35,36, eller studier som kräver uppfödning. Ljusfällorna i denna studie var 30 cm långa, med en diameter på 10,16 cm, och därmed en volym på ~1,3 L. När de blir alltför trånga med organismer kan syrebehovet inuti röret överträffa syretillförseln via portarna, vilket gör att organismer dör och förvärrar problemet. För att undvika detta kan fällan användas under kortare perioder eller modifieras genom att öka dess volym (PVC med större diameter) eller lägga till ytterligare hål täckta med planktonnät 9,29,32. Observera att medan PVC med större diameter kan användas för att öka volymen, görs detta på bekostnad av lägre bärbarhet, vilket resulterar i transport av färre fällor till fältplatsen. Detta är särskilt oroande när transporten innebär förlängda ytsimningar och/eller användning av små båtar med begränsat förvaringsutrymme.
Alternativt, eller dessutom, kan fällan användas under en kortare tid. En stor fördel med denna design är att medan fällan bara samlar organismer på natten (när ljuset är effektivt), kan den ställas in när som helst och hämtas när som helst. För att samla in så många gnathiider som möjligt gillrade vi fällor före solnedgången och hämtade dem strax efter soluppgången dagen efter. Men för att maximera antalet levande gnathiider begränsar vi utplaceringen till 3-4 timmars mörker. En kort inställd tid minskar också mängden "bifångst" som måste sorteras igenom för att extrahera gnathiiderna.
Fällorna som beskrivs här ligger horisontellt, med ljusstrålen pekande i en riktning. Således sträcker sig stimulanssignalen så långt ljuset kommer att lysa, vanligtvis genom flera substrattyper, och lite ljus avges också från den bakre tratten. För att fokusera provtagningen på ett visst substrat på kort avstånd från fällan kan fällan modifieras så att den sitter vertikalt, med ljuset pekande nedåt (figur 3). Detta uppnås genom att lägga till "ben" för att bilda ett stativ29,32. Denna typ av ljusfälla är dock endast användbar i lågströmssituationer.
Ficklampan vi använde (se materialtabell) tar fyra (4) AAA-batterier. Vi använder uppladdningsbara batterier för att minska kostnader och avfall. Brinntiden för dessa lampor är cirka 12 timmar, vilket gör att de kan fungera över natten. En lämplig ersättning är dock "glowsticks". Dessa är särskilt användbara när man sätter i djupare vatten, såsom mesophotiska rev.
Medan de ljusfällor som beskrivs här lockar ett brett spektrum av små, mobila ryggradslösa djur, är sammansättningen av denna bifångst mycket varierande. Men när de sätts i en livsmiljö som innehåller spillror och fisk, fångas gnathiider konsekvent. Även om denna demonstrationsstudie fokuserade på platser i Filippinerna, har fällor av liknande design också använts framgångsrikt för studier på platser i Karibien och Stora barriärrevet.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
Författarna förklarar inga avslöjanden att göra.
Acknowledgments
Finansiering tillhandahölls av US National Science Foundation (NSF OCE 2023420 och DEB 2231250, P. Sikkel PI). Vi tackar kommunen Dumaguete City, Negros Oriental, Filippinerna, för tillstånd att genomföra denna studie. Vi tackar också de många volontärerna för deras fälthjälp och personalen och våra kollegor vid Silliman University Institute for Environmental and Marine Sciences för deras stöd.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Buckets, small sample containers | hardware store | ||
| Funnels | Supplier No. 2209-03 | Funnels: AMERICAN SCIENTIFIC LLC SE - 75 mm (3”) | https://us.vwr.com/store/product/8884369/plastic-funnels |
| Main body of light traps (made from commercially available PVC sanitarty pipes) | (SKU 145640) | Alasco Sanitary uPVC Pipes Series 1000 107mm/4' | https://alascopvcpipes.com/product/alasco-standard-sanitary-upvc-pipe-series-1000/. This brand can be found in the Philippines. Other simular brands can also be used |
| Modeling clay | Can be found in art suppliy and childreans toy stores | To seal the funnel after retreival | |
| Plankton mesh (50-100 µm) | any reputable brand and source | https://www.adkinstruments.in/products/plankton-nets-in-various-mesh-size-1633936883 | |
| Screw on lids for the light trap | Alasco Sanitary Clean-Out 4" | https://alascopvcpipes.com/product/alasco-standard-sanitary-upvc-clean-out/. This brand can be found in the Philippines. Other simular brands can also be used | |
| Scuba/snorkel equipment | any reputable brand and source | ||
| Stereo-microscopes | Scientific suppliers | ||
| Underwater touches | Princeton Tec Ecoflare or Fantasea Nanospotter 6023 |
References
- Sikkel, P. C., Welicky, R. L. The ecological significance of parasitic crustaceans. Parasitic Crustacea. 17 (17), Springer. Cham. 421-477 (2019).
- Svavarsson, J., Bruce, N. L. New gnathiid isopod crustaceans (Cymothoida) from Heron Island and Wistari Reef, southern Great Barrier Reef. Zootaxa. 4609 (1), 4609 (2019).
- Shodipo, M. O., Sikkel, P. C., Smit, N. J., Hadfield, K. A. First record and molecular characterisation of two Gnathia species (Crustacea, Isopoda, Gnathiidae) from Philippine coral reefs, including a summary of all Central-Indo Pacific Gnathia species. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 14, 355-367 (2021).
- Losey, G. S. Jr Cleaning symbiosis in Puerto Rico with comparison to the tropical Pacific. 4 (4), 960-970 (1974).
- Grutter, A. S., et al. Parasite infestation increases on coral reefs without cleaner fish. Coral Reefs. 37, 15-24 (2018).
- Smit, N. J., Davies, A. J. The curious life-style of the parasitic stages of gnathiid isopods. Advances in Parasitology. 58. , 289-391 (2004).
- Tanaka, K. Life history of gnathiid isopods-current knowledge and future directions. Plankton and Benthos Research. 2 (1), 1-11 (2007).
- Sikkel, P. C., Schaumburg, C. S., Mathenia, J. K. Diel infestation dynamics of gnathiid isopod larvae parasitic on Caribbean reef fish. Coral Reefs. 25, 683-689 (2006).
- Santos, T. R. N., Sikkel, P. C. Habitat associations of fish-parasitic gnathiid isopods in a shallow reef system in the central Philippines. Marine Biodiversity. 4, 83-96 (2019).
- Nagel, L. The role of vision in host-finding behaviour of the ectoparasite Gnathia falcipenis (Crustacea). Isopoda). Marine and Freshwater Behaviour and Physiology. 42 (1), 31-42 (2009).
- Sikkel, P. C., Sears, W. T., Weldon, B., Tuttle, B. C. An experimental field test of host-finding mechanisms in a Caribbean gnathiid isopod. Marine Biology. 158, 1075-1083 (2011).
- Vondriska, C., Dixson, D. L., Packard, A. J., Sikkel, P. C. Differentially susceptible host fishes exhibit similar chemo-attractiveness to a common coral reef ectoparasite. Symbiosis. 81 (3), 247-253 (2020).
- Grutter, A. S. Parasite infection rather than tactile stimulation is the proximate cause of cleaning behaviour in reef fish. Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. 268 (1474), 1361-1365 (2001).
- Sikkel, P. C., Cheney, K. L., Côté, I. M. In situ evidence for ectoparasites as a proximate cause of cleaning interactions in reef fish. Animal Behaviour. 68 (2), 241-247 (2004).
- Sikkel, P. C., Herzlieb, S. E., Kramer, D. L. Compensatory cleaner-seeking behavior following spawning in female yellowtail damselfish. Marine Ecology Progress Series. , 1-11 (2005).
- Triki, Z., Grutter, A. S., Bshary, R., Ros, A. F. Effects of short-term exposure to ectoparasites on fish cortisol and hematocrit levels. Marine Biology. 163, 1-6 (2016).
- Hayes, P. M., Smit, N. J., Grutter, A. S., Davies, A. J. Unexpected response of a captive blackeye thicklip, Hemigymnus melapterus (Bloch), from Lizard Island, Australia, exposed to juvenile isopods Gnathia aureamaculosa Ferreira & Smit. Journal of Fish Diseases. 34 (7), 563-566 (2011).
- Grutter, A. S., Pickering, J. L., McCallum, H., McCormick, M. I. Impact of micropredatory gnathiid isopods on young coral reef fishes. Coral Reefs. 27 (3), 655-661 (2008).
- Artim, J. M., Sellers, J. C., Sikkel, P. C. Micropredation by gnathiid isopods on settlement-stage reef fish in the eastern Caribbean Sea. Bulletin of Marine Science. 91 (4), 479-487 (2015).
- Sellers, J. C., Holstein, D. M., Botha, T. L., Sikkel, P. C. Lethal and sublethal impacts of a micropredator on post-settlement Caribbean reef fishes. Oecologia. 189, 293-305 (2019).
- Allan, B. J., et al. Parasite infection directly impacts escape response and stress levels in fish. Journal of Experimental Biology. 223 (16), (2020).
- Spitzer, C. A., Anderson, T. W., Sikkel, P. C. Habitat associations and impacts on a juvenile fish host by a temperate gnathiid isopod. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 17, 65-73 (2022).
- Sikkel, P. C., et al. Nocturnal migration reduces exposure to micropredation in a coral reef fish. Bulletin of Marine Science. 93 (2), 475-489 (2017).
- Artim, J. M., Hook, A., Grippo, R. S., Sikkel, P. C. Predation on parasitic gnathiid isopods on coral reefs: a comparison of Caribbean cleaning gobies with non-cleaning microcarnivores. Coral Reefs. 36, 1213-1223 (2017).
- Artim, J. M., Sikkel, P. C. Live coral repels a common reef fish ectoparasite. Coral Reefs. 32, 487-494 (2013).
- Paula, J. R., et al. The role of corals on the abundance of a fish ectoparasite in the Great Barrier Reef. Coral Reefs. 40, 535-542 (2021).
- Sikkel, P. C., et al. Changes in abundance of fish-parasitic gnathiid isopods associated with warm-water bleaching events on the northern Great Barrier Reef. Coral Reefs. 38 (4), 721-730 (2019).
- Shodipo, M. O., Duong, B., Graba-Landry, A., Grutter, A. S., Sikkel, P. C. Effect of acute seawater temperature increase on the survival of a fish ectoparasite. In Oceans. 1 (4), (2020).
- Artim, J. M., Nicholson, M. D., Hendrick, G. C., Brandt, M., Smith, T. B., Sikkel, P. C. Abundance of a cryptic generalist parasite reflects degradation of an ecosystem. Ecosphere. 11 (10), (2020).
- Richardson, A. J., et al. Using continuous plankton recorder data. Progress in Oceanography. 68 (1), 27-74 (2006).
- McLeod, L. E., Costello, M. J. Light traps for sampling marine biodiversity. Helgoland Marine Research. 71 (1), 1-8 (2017).
- Artim, J. M., Sikkel, P. C. Comparison of sampling methodologies and estimation of population parameters for a temporary fish ectoparasite. International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife. 5 (2), 145-157 (2016).
- Pagán, J. A., Veríssimo, A., Sikkel, P. C., Xavier, R. Hurricane-induced disturbance increases genetic diversity and population admixture of the direct-brooding isopod, Gnathia marleyi. Scientific reports. 10 (1), (2020).
- Doherty, P. J. Light-traps: selective but useful devices for quantifying the distributions and abundances of larval fishes. Bulletin of Marine Science. 41, 423-431 (1987).
- Jones, C. M., Nagel, L., Hughes, G. L., Cribb, T. H., Grutter, A. S. Host specificity of two species of Gnathia (Isopoda) determined by DNA sequencing blood meals. International Journal for Parasitology. 37 (8-9), 927-935 (2007).
- Hendrick, G. C., Dolan, M. C., McKay, T., Sikkel, P. C. Host DNA integrity within blood meals of hematophagous larval gnathiid isopods (Crustacea). Isopoda, Gnathiidae). Parasites & Vectors. 12 (1), 1-9 (2019).
