本文介绍了一种基于水凝胶的细胞治疗体内验证方案,以胰岛移植为例进行说明。人网膜基质胰岛原位植入(hOMING)技术可将细胞-水凝胶混合物植入网膜层之间,靠近血管分布区域,从而在适宜的代谢环境中最大限度地提高细胞植入效率。
本文介绍了一种基于水凝胶的细胞治疗体内验证方案,以胰岛移植为例进行说明。人网膜基质胰岛原位植入(hOMING)技术可将细胞-水凝胶混合物植入网膜层之间,靠近血管分布区域,从而在适宜的代谢环境中最大限度地提高细胞植入效率。
基于细胞治疗的再生医学为治愈疾病带来了新的希望。目前面临的障碍之一是缺乏对治疗效果进行恰当的体内验证。为了将细胞转移至受体体内,通常需要将其与生物材料(尤其是水凝胶)结合。然而,验证此类移植物的有效性需要合适的环境、合适的水凝胶以及合适的受体植入部位。大网膜可能正是这样一个理想的部位。以胰岛移植为例,我们开发了hOMING(h-Omental Matrix Islet filliNG,人源大网膜基质胰岛填充)技术,该技术通过将移植物注射到大网膜组织层之间,以提高胰岛的植入效率和存活率。为实现这一目标,需将胰岛包埋于具有一定黏度的水凝胶中,以便使用无创针头进行注射。将含有水凝胶和胰岛的混合物装入注射器中,通过多个不同的穿刺点,在大网膜组织内进行多次注射,并沿直线分布胰岛/水凝胶混合物。我们首先利用葡聚糖微珠验证了该创新方法的可行性。结果显示,微珠在大网膜组织中广泛分布,并紧邻血管。为进一步评估移植物的功效,我们将胰岛移植至糖尿病大鼠体内,并对其代谢状况进行为期两个月的随访观察。移植后的胰岛在内部及周围表现出高度的再血管化,并成功逆转了糖尿病状态。hOMING技术还可适用于其他类型水凝胶或细胞治疗,尤其适用于代谢活性较高的细胞类型。
细胞治疗是一个热门领域,其目标是基于再生医学来治愈疾病。近年来,生物材料辅助的细胞治疗受到越来越多的关注,尤其是因为细胞移植通常需要载体将细胞从培养皿转移至受体。生物材料支架作为潜在的有价值细胞载体,可发挥多种作用1。一种合格的载体应能保护细胞免受机械应力,并提供有利的生长条件,如必要的生长因子、代谢废物的排出、营养物质的交换以及氧气供应2。
在细胞治疗所使用的各类生物材料中,水凝胶具有多种优势。它们具备良好的生物相容性和生物可降解性,易于操作,并有利于氧气扩散3。此外,现有技术已可利用水凝胶通过添加生长因子或细胞外基质蛋白等方式,帮助细胞存活并成功植入4。
含有干细胞的水凝胶载体可被注射作为治疗手段, 例如,骨再生5 神经系统疾病6需要植入具有代谢活性的细胞。尽管该方法的体外验证是可行的,但用于体内验证的工具和技术仍有待进一步优化。
在进行生物相容性测试时,细胞和水凝胶的移植可通过皮下注射轻松完成。然而,当移植的细胞旨在通过其代谢作用调节全身性因子时,这种皮下定位并非最佳选择,尤其是在静脉引流方面存在局限7。因此,目前尚无能够快速、安全且高效地评估水凝胶有益作用的工具。基于胰岛移植的实例——该过程要求移植物根据血糖水平将激素释放入血液循环——我们开发了一种新的体内细胞/水凝胶植入方法。
第一步是确定一个可接受含细胞水凝胶的受体移植部位。大网膜具有较大的可植入空间,组织可塑性强,且其丰富的血管化特征结合腹腔内环境,对于研究具有高代谢活性的细胞具有重要意义8。接下来,我们需要建立一种手术技术,以实现将细胞和水凝胶转移至大网膜。受整形外科中脂肪填充术的启发9,我们开发了“人源大网膜基质胰岛填充技术”(h-Omental Matrix Islet filliNG,hOMING)。该技术将包埋于水凝胶中的胰岛直接注射至大网膜组织内。此外,该方法通过在大网膜组织中进行多次细胞-水凝胶混合物的沉积,旨在实现最大化的移植物植入效果,而该部位丰富的血管网络也有助于改善移植物的氧供。
在本研究中,我们描述了一种简单且创新的胰岛移植技术,即将胰岛植入大网膜层间的脂肪组织中,该位置靠近血管。该技术属于微创手术,可在腹腔镜下完成,将包裹于水凝胶中的胰岛注射至脂肪组织内。此方法可广泛适用于所有需要在具有代谢功能的环境中进行测试的水凝胶与细胞组合。
所有动物实验均按照美国国立卫生研究院指南进行,并取得授权编号:AL/60/67/02/13。
1. 受体准备
2. hOMING:网膜内基质胰岛填充
3. 大网膜移植物取出
注意:该步骤可用于确认移植物功能良好。在获取有功能的移植物后,大鼠应恢复至糖尿病状态。此步骤在代谢随访1或2个月后进行。

图1:大网膜动脉分布。 大网膜移植物取材时,由胃网膜动脉组成的关键区域以蓝色表示。切除该部分大网膜组织时,需特别注意右侧胃网膜动脉段。可采用压迫、结扎或电凝方法控制出血。请点击此处查看该图的放大版本。
4. 组织学分析:苏木精和伊红染色
5. 统计学分析
hOMING 方法可避免血管内移植,并将胰岛限制在某一器官内。整个胰岛移植过程(包括麻醉)最多需要 8-10 分钟,其时间线与经典的肝脏移植相当。
为了研究胰岛在大网膜组织内的分布方式,采用hOMING方法移植了葡聚糖微珠(图2)。移植后一天,处死大鼠并取出大网膜组织进行组织学分析。苏木精-伊红染色显示微珠在组织中呈均匀分布(图2,右下)。微珠常靠近血管,并良好地植入脂肪组织中。移植后即刻,微珠周围出现炎症反应,导致组织重构,从而将胰岛嵌入组织内。

图 2:hOMING 技术示意图及植入后一天大网膜组织内微珠分布情况。(A)hOMING 技术示意图。器官暴露后(A,左图),使用无创针头将胰岛-水凝胶混合物(此处以蓝色葡聚糖微珠替代,以便更清晰观察)小心注入组织中(A,中图)。植入组织内的微珠清晰可见(A,右图)。(B)微珠注射后一天取出的大网膜组织的苏木精-伊红染色结果。可见微珠在组织内呈均匀分布。比例尺 = 100 mm。请点击此处查看该图的放大版本。
为验证该技术,我们使用近交系大鼠(n=8)进行了同基因型研究。接受胰岛移植的糖尿病大鼠(每公斤大鼠体重移植7660个胰岛当量,IEQ),通过hOMING技术进行处理,并监测其血糖和C肽水平达两个月。通过植入胰岛素缓释丸来控制血糖(如图3A中观察到的血糖首次下降所示)。移植物功能的表现为血糖维持在约2 g/L,C肽水平 >500 pM。移植前,大鼠处于糖尿病状态(血糖 >5 g/L,C肽水平 <200 pM)。在移植并取出胰岛素缓释丸后,血糖的维持和正常化在hOMING移植后仅3天即出现,并持续至移植物取出时(与移植前水平相比,p < 0.05)。在网膜移植物取出后,血糖再次回升至移植前水平,证明了通过hOMING技术移植的胰岛具有功能活性(图3A)。C肽水平的变化模式则完全相反:移植前水平极低或无法检测,移植后迅速升高并在此高水平维持整个研究期间(p <0.05),而在网膜移植物取出后,C肽水平下降至移植前水平(图3B)。对取出的网膜组织进行组织学分析显示,胰岛再血管化程度很高,这很可能是由于其与血管的邻近关系所致(图3C)。

图3:接受hOMING治疗的大鼠在两个月内的代谢随访及移植物评估。(A)使用海藻酸盐作为胰岛载体进行hOMING后的血糖测量,以及(B)C肽水平评估(Tx:移植及胰岛素药丸取出;Explantation:大网膜取出)。移植物具有功能活性,表现为取出胰岛素药丸后仍维持正常血糖水平,且胰岛植入后C肽血症升高。灰色阴影区域表示每个时间点记录的最小值和最大值。(C)采用hOMING方法进行胰岛移植后大网膜切片的苏木精-伊红染色。移植两个月后,胰岛良好地整合入组织中,周围无纤维化组织。血管已在胰岛周围及内部生长(如箭头所示),从而完全恢复胰岛功能。胰岛形态也似乎得到了良好保存。比例尺 = 50 µm。(n = 8)(*p < 0.05;**p < 0.01;***p < 0.001,通过重复测量方差分析(ANOVA)结合Tukey事后检验的诚实显著性差异法确定)。请点击此处查看该图的放大版本。
该方案中可强调一些关键步骤。首先,进行手术并操作组织的人员必须轻柔对待脂肪组织,因其较为脆弱,应避免挤压或损伤大网膜。大网膜作为一种防御性组织,富含巨噬细胞及其他白细胞,这些免疫细胞可能因过度操作而被激活,从而对移植物产生不利影响。其次,移植物(胰岛-水凝胶混合物)的装载也至关重要。操作者必须避免死腔,并将全部水凝胶-胰岛混合物装入注射装置中。在此步骤完成后,紧接着另一个关键点是注射过程本身,注射必须缓慢、小心且轻柔地进行。注射器需用最初装入的空水凝胶冲洗,以回收任何残留的胰岛。第三,缝合必须谨慎进行,并分两步完成:应首先缝合肌层,注意避免将大网膜与肌肉一并缝合,皮肤则需单独缝合。关于大网膜移植物的取出手术,需特别注意切开胃部附近动脉(胃网膜动脉)的时刻,应密切观察是否发生出血,并在缝合动物前彻底止血,因为任何持续性出血均会导致动物在数日内死亡。
在胰岛运输培养基方面可能需要进行故障排查;水凝胶的选择由实验人员决定,只要该水凝胶可注射即可。使用不同的材料可能导致移植物功能存在差异(例如,是否添加补充成分)。本文所述方法已证明在胰岛比例为7660 IEQ/kg时,与惰性共移植材料联合使用具有良好的效率。
目前的方法可能受限于大网膜的大小和水凝胶的特性。使用糖尿病啮齿类动物模型时,必须在胰岛移植前进行胰岛素治疗,以提供足够的移植区域。由于链脲佐菌素(STZ)诱导的糖尿病,糖尿病啮齿类动物会大量减轻体重并减少脂肪量。考虑到本研究中所用动物体重较小,无法在更小的区域进行移植。
维持适当的血糖管理(移植前使用胰岛素缓释丸,移植后使用长效胰岛素)是必需的。在此,我们选择在移植当天之前持续使用胰岛素缓释丸,原因如下:首先,维持良好的血糖控制可显著减少糖尿病在受体器官中引发的氧化应激,这种应激可能对胰岛移植物有害11,同时可延续临床上观察到的强化胰岛素治疗和受体准备过程12;其次,我们希望尽量减少大鼠接受麻醉操作的次数。关于在代谢随访期间使用长效胰岛素实施胰岛素治疗的方案,该方案可避免因葡萄糖毒性(可能破坏移植物)导致的严重并发症,并维持一个"真实"的血糖值。
为了监测移植效率,如果大鼠正在使用胰岛素缓释丸进行胰岛素治疗,则在术后最初几天内血糖水平不是一个相关参数。因此,在移植前多次检测C肽水平是必要的。这些检测时间点包括研究开始时,用于在链脲佐菌素(STZ)注射后筛选动物,以及移植前即刻,以确保大鼠仍处于糖尿病状态且胰岛功能再生极少。
水凝胶的性质也很重要。液态水凝胶会从大网膜组织中渗出,而高黏度水凝胶则无法注射。在使用前必须测试水凝胶的黏度和可注射性,但似乎还必须通过体外评估胰岛或其他细胞的存活情况来直接测试材料的生物相容性。这是因为胰岛对缺氧非常敏感,而使用高黏度载体可能会影响氧气的扩散。
就本方法相对于现有方法的重要性而言,这种组织内移植技术在可重复性方面具有优势。该技术对组织无创,且由于其位于血管外,可避免出血和血栓形成的风险。此外,在考虑胰岛移植时,可避免即刻血液介导的炎症反应14。更重要的是,hOMING技术允许将胰岛移植到非重要器官中,而不同于移植至肝脏,后者可能对肝功能带来风险15。
为了达到最佳性能,水凝胶必须根据其所承载的细胞进行优化。使用生长因子或特定蛋白质可对移植细胞产生积极影响16,17。
总之,该技术可用于在不同类型细胞上进行水凝胶的体内验证,尤其是在需要活跃代谢环境的情况下(例如胰岛)。此外,该手术技术适用于多种应用,未来可能快速转化至临床人体应用,因其可通过腹腔镜轻松实施。
作者无任何利益冲突需要披露。
本工作由阿尔萨斯大区、BioArtMAtrix-阿尔萨斯生物谷联盟-CQDM 资助;项目编号:53/14/C1。作者感谢斯特拉斯堡大学医院 Bruant-Rodier 教授团队在开发这一创新技术过程中提供的帮助。
| 姓名 | 公司 | 目录编号 | 评论 |
|---|---|---|---|
| 海藻酸钠(PRONOVA UP LMV) | Novamatrix | 4200206 | 水凝胶载体 |
| 无创针(钝头) | B.Braun | 9180109 | |
| 不含FBS的CMRL | Gibco | 11500576 | |
| C-肽ELISA试剂盒 | Mercodia | 10-1172-01 | |
| 伊红 | 徕卡显微系统 | 3801592E | |
| Ethilon 4/0 | Ethicon | F2414 | 外科缝合线 |
| 苏木精 | 徕卡显微系统 | 3801562E | |
| 胰岛素小丸 | Linshin | INS-B14 | |
| 异氟烷 | Centravet | ISO007 | |
| 来得时(胰岛素-甘精) | 赛诺菲安万特 | Lantus SoloStar | 长效胰岛素 |
| 美达佳 | 勃林格殷格翰 | MET019 | 抗炎药物 |
| NaCl(用于0.9%生理盐水) | Sigma | 10112640 | |
| 26 G 针头 | TERUMO | 050101B | |
| 氧气 | Linde | 2010152 | 用于异氟烷使用 |
| 戊巴比妥钠 | Vetoquinol | Dolethal | 用于安乐死 |
| Steranios 2% | Anios | 11764046 | |
| 链脲佐菌素 | Santa-Cruz | SC-200719A | |
| 注射器 – Injekt-F | B.Braun | 9166017V | |
| 套管针 &和样式(linshin) | Linshin | G12-SS | 用于沉淀物插入 |