Summary

Nytt rammeverk for å forstå koherens på tvers av hjerner i funksjonelle nær-infrarøde spektroskopi (fNIRS) hyperskanningsstudier

Published: October 06, 2023
doi:

Summary

Wavelet transform coherence (WTC) er en vanlig metode for å vurdere koblingen mellom signaler som brukes i funksjonelle nær-infrarøde spektroskopi (fNIRS) hyperskanningsstudier. En verktøykasse for å vurdere retningen på signalinteraksjonen presenteres i dette arbeidet.

Abstract

Til tross for den voksende kroppen av funksjonelle nær-infrarøde spektroskopi (fNIRS) hyperskanningsstudier, synes vurderingen av kobling mellom to nevrale signaler ved hjelp av wavelet transform coherence (WTC) å ignorere retningen av interaksjonen. Feltet mangler for tiden et rammeverk som gjør det mulig for forskere å avgjøre om en høy koherensverdi oppnådd ved hjelp av en WTC-funksjon reflekterer fasesynkronisering (dvs. nevral aktivering ses i begge medlemmer av dyaden samtidig), forsinket synkronisering (dvs. nevral aktivering ses i ett medlem av dyaden før det andre medlemmet), eller antifasesynkronisering (dvs. nevral aktivering økes i ett medlem av dyaden og reduseres i det andre). For å møte dette behovet foreslås en komplementær og mer sensitiv tilnærming for å analysere fasekoherensen til to nevrale signaler i dette arbeidet. Verktøykassen gjør det mulig for etterforskere å estimere koblingsretningen ved å klassifisere fasevinkelverdiene oppnådd ved bruk av tradisjonell WTC i fasesynkronisering, forsinket synkronisering og antifasesynkronisering. Verktøykassen gjør det også mulig for forskere å vurdere hvordan dynamikken i samspillet utvikler seg og endres gjennom hele oppgaven. Ved hjelp av denne nye WTC-tilnærmingen og verktøykassen vil vi fremme vår forståelse av komplekse sosiale interaksjoner gjennom deres bruk i fNIRS hyperskanningsstudier.

Introduction

I de senere år har det vært et skifte i hvilke typer studier som er utført for å forstå nevrale baser av sosial atferd 1,2. Tradisjonelt har studier i sosial nevrovitenskap fokusert på nevral aktivering i en isolert hjerne under en sosialt relevant oppgave. Imidlertid tillater fremskritt innen neuroimaging-teknologi nå undersøkelse av nevral aktivering i hjernen til en eller flere individer under sosial interaksjon som det skjer i “virkelige” innstillinger3. I “virkelige” omgivelser kan individer bevege seg fritt, og mønstre for hjerneaktivering vil sannsynligvis endre seg etter hvert som informasjon utveksles og sosiale partnere mottar tilbakemelding fra hverandre4.

Hyperskanning er en metode som vurderer denne toveis informasjonsutvekslingen ved å måle hjerneaktiviteten fra to eller flere individer samtidig5. En fremvoksende forskningsgruppe har benyttet funksjonell nær-infrarød spektroskopi (fNIRS), en ikke-invasiv neuroimaging teknikk som, i forhold til andre neuroimaging teknikker, er mindre utsatt for bevegelsesartefakter6. Hyperskanning via fNIRS gjør det mulig å vurdere interhjernesynkronisering (IBS) i virkelige omgivelser mens de interaktive partnerne beveger seg fritt og naturlig. Dette er spesielt relevant for arbeid med spedbarn og små barn, som pleier å være ganske aktive. IBS har blitt rapportert å reflektere gjensidig forståelse mellom interaktive partnere, som tjener som grunnlag for effektiv sosial interaksjon og kommunikasjon og formidler delt intensjonalitet 1,7,8.

Flere metoder brukes til å evaluere IBS av to hjerner. Slike metoder inkluderer tidsseriekorrelasjoner, som krysskorrelasjon og Pearson-korrelasjonskoeffisienten 9,10 (se en gjennomgang av Scholkmann et al.10). Andre metoder innebærer å evaluere styrken på koblingen i frekvensdomenet. Slike metoder inkluderer faselåsingsverdi (PLV) og fasekoherens (se en gjennomgang av Czeszumski et al.11). En av de vanligste metodene i fNIRS-studier bruker wavelet transform coherence (WTC) – et mål på krysskorrelasjonen mellom to tidsserier som funksjon av frekvens og tid10.

WTC bruker korrelasjonsanalyser for å beregne koherens og faseforsinkelse mellom to tidsserier i tidsfrekvensdomenet. FNIRS hyperskanningsstudier har brukt WTC til å estimere IBS i mange funksjonsområder, inkludert handlingsovervåking 12, kooperativ og konkurransedyktig atferd 5,13,14,15, imitasjon 16, mor-barn-problemløsning 17 og undervisning-læringsatferd 18,19,20,21 . Vanligvis, i hyperskanningsstudier, sammenlignes koherens på tvers av hjernen, målt ved WTC, under en eksperimentell oppgave med koherens på tvers av hjerner under en kontrolloppgave. Disse funnene presenteres vanligvis med et WTC “hot plot”, som viser sammenhengen mellom de to hjernene ved hvert tidspunkt og frekvens (se figur 1).

Som foreslått av Czesumaski et al.11, har WTC blitt standard analytisk tilnærming for å analysere fNIRS hyperskanning. WTC-analyse er en fleksibel, “verktøyagnostisk” metode for datavisualisering og tolkning22. Koherenskoeffisientens varmekart, som gir en narrativ form for analyse som gjør det enkelt å identifisere perioder med synkron eller asynkron oppførsel, samt intensiteten av hjerneaktivitet under ferdigstillelse av en oppgave, er den største fordelen med WTC og gjør den til et sterkt verktøy for anvendt forskning22. WTC har en fordel i forhold til korrelasjonsteknikker. Korrelasjoner er følsomme for den hemodynamiske responsfunksjonens (HRF) form, som antas å variere mellom individer (spesielt når det gjelder alder) og mellom forskjellige hjerneområder. WTC påvirkes derimot ikke av interregionale endringer i (HRF)23. Forskere har brukt wavelet-tilnærmingen til å studere fMRI-tidsserier. Zhang et al.24 sammenlignet de ofte brukte funksjonelle tilkoblingsberegningene, inkludert Pearson-korrelasjonen, partiell korrelasjon, gjensidig informasjon og wavelet-koherenstransformasjon (WTC). De utførte klassifiseringseksperimenter ved hjelp av storskala funksjonelle tilkoblingsmønstre avledet fra hviletilstand fMRI-data og naturlig stimulus fMRI-data for videovisning. Deres funn indikerte at WTC presterte best i klassifisering (spesifisitet, følsomhet og nøyaktighet), noe som antyder at WTC er en foretrukket funksjonell tilkoblingsmetrisk for å studere funksjonelle hjernenettverk, i det minste i klassifiseringsapplikasjoner24.

Figure 1
Figur 1: Wavelet transform coherence (WTC). WTC viser koherens og fasevinkel mellom to tidsserier som funksjon av både tid (x-akse) og frekvens (y-akse). Koherensøkningen er avbildet av den røde fargen i grafen, og de små pilene i grafen viser fasevinkelen til de to tidsseriene. Den høyrepekende pilen representerer synkronisering i fasen. pilene som peker nedover og peker oppover representerer forsinket synkronisering; og pilen som peker mot venstre representerer antifasesynkronisering30. Denne figuren ble tilpasset fra Pan et al.19. Klikk her for å se en større versjon av denne figuren.

Nylig formulerte Hamilton25 flere begrensninger i tolkningen av koherensdata på tvers av hjerner i fNIRS hyperskanningsstudier. En av Hamiltons primære bekymringer var at koherensmålinger (f.eks. WTC) bare rapporterer effekter som symmetriske (dvs. to hjerner er korrelert, og viser det samme mønsteret av endring). Imidlertid er mange sosiale interaksjoner asymmetriske (f.eks. informasjonsflyt mellom en høyttaler og en lytter) ved at to deltakere kan spille forskjellige roller, og det er ikke klart at WTC kan fange opp denne informasjonen. Her er denne bekymringen adressert av et nytt rammeverk som muliggjør en enkel tolkning av kryssbølgekraften ved å bruke kryssbølgefasen for å oppdage retning. Dette rammeverket vil også tillate undersøkelse av hvordan dynamikken i samspillet utvikler seg og endres gjennom en oppgave.

Mens WTC og korrelasjonsmetoder vurderer funksjonell tilkobling, vurderer andre metoder effektiv tilkobling, og forsøker å trekke ut årsakspåvirkningene fra ett nevralt element over et annet. Transferentropi er et mål fra informasjonsteorien som beskriver overføringen mellom fellesavhengige prosesser26. En annen beslektet metode er Granger kausalitetsanalyse (GCA), som har blitt beskrevet som ekvivalent med overføringsentropi26.

I den eksisterende litteraturen om fNIRS hyperskanningsstudier har Granger kausalitetsanalyse (GCA) blitt mye brukt til å estimere koblingsretningen mellom fNIRS tidsseriedata oppnådd under en rekke forskjellige oppgaver, for eksempel samarbeid5, undervisning19 og imitasjon16. GCA benytter vektorautoregressive modeller for å vurdere retningen av kobling mellom tidsserier i hjernedata. Granger kausalitet er basert på prediksjon og forrang: “en variabel X sies å ‘G-årsak’ variabel Y hvis fortiden til X inneholder informasjonen som bidrar til å forutsi fremtiden til Y utover informasjon allerede i fortiden til Y27. Følgelig analyseres G-kausaliteten i to retninger: 1) fra emne A til emne B og 2) fra emne B til emne A.

Mens GCA-analyse fungerer som en komplementær analyse som tar sikte på å avgjøre om en høy koherensverdi oppnådd ved hjelp av en WTC-funksjon reflekterer IBS eller forsinket synkronisering (det ene signalet fører det andre), tillater det ikke å bestemme om antifasesynkronisering har skjedd. I tradisjonelle neuroimaging studier, hvor bare en deltaker er skannet (dvs. “single-brain” tilnærming), betyr et antifasemønster at aktiviteten i en hjernegruppe økes mens aktiviteten i den andre hjernegruppen reduseres28. I hyperskanningslitteraturen kan tilstedeværelsen av antifasesynkronisering tyde på at nevral aktivering økes i ett individ, og samtidig reduseres nevral aktivering for det andre faget. Derfor er det behov for å gi en helhetlig modell som kan oppdage retningen. Nærmere bestemt vil denne modellen kunne oppdage antifasesynkronisering (hvor aktivitetsretningen i ett individ er motsatt partnerens) i tillegg til fasesynkronisering og forsinket synkronisering.

I et forsøk på å løse bekymringen for at WTC bare viser symmetriske effekter, der begge hjernene viser samme endringsmønster25, presenteres en ny tilnærming for å identifisere typen interaksjon ved å undersøke synkroniseringsfasen (dvs. i fase, forsinket eller antifase) ( se figur 2). For dette formål ble det utviklet en verktøykasse ved hjelp av WTC-metoden for å klassifisere de forskjellige typer interaksjoner. Interaksjonstypene klassifiseres ved å bruke relative fasedata fra kryssbølgetransformanalyse.

Figure 2
Figur 2: Illustrasjon av de ulike faseforholdene til enkle sinusbølger. (A) Når de to signalene, signal 1 (blå linje s) og signal 2 (oransje linjes), når sine respektive maksimums-,minimums– og nullverdier samtidig, sies det at de viser synkronisering i fase32. (B) Når ett signal når sin maksimale verdi og det andre signalet når nullverdi på samme tidspunkt, sies de å vise forsinket synkronisering (en leder med 90 °) 32,33,34. (C) Når to tidsserier skifter i motsatte retninger, noe som betyr at ett signal når maksimum og det andre når minimumsverdien på samme tidspunkt, kalles dette antifasesynkronisering28. (D-P) I alle andre faserelasjoner mellom to tidsserier leder det ene signalet det andre. I alle positive faser leder signal 2 signal 1 (f.eks. panelene E, F, M og N), mens i alle negative faser leder signal 1 signal 2 (f.eks. panelene D, G, H, O og P). Spesielt når fasens absoluttverdi er høyere, blir det mer distinkt hvilken tidsserie som leder den andre (f.eks. er ledelsen mer distinkt i panel J enn i panel I, og i panel K er ledelsen mer særegen enn i panel L). Klikk her for å se en større versjon av denne figuren.

Protocol

Studien ble utført ved Florida Atlantic University (FAU) og ble godkjent av FAU Institutional Review Board (IRB). 1. Bruk av Homer3-programvare (materialfortegnelse) for å utføre forhåndsbehandling av fNIRS hyperskanningsdata MERK: Homer3 er et MATLAB-program som analyserer fNIRS-data for å få estimater og kart over hjerneaktivering29. Homer3 kan lastes ned og installeres fra følgende lenke (https://openfnirs.org/softwar…

Representative Results

Denne delen viser hvilke typer analyser som kan utføres med verktøykassen (som kan lastes ned på https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ eller https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase.). For disse analysene ble fNIRS-data samlet inn med et lite utvalg av spedbarn-foreldre dyader benyttet. Seks par mor-barn-dyader ble testet ved hjelp av en validert atferdsoppgave, free-play task31, som er så nær en virkelig interaksjon mellom spedbarn og mor som mulig. I forkant av forsøket b…

Discussion

En av de vanligste metodene som brukes i fNIRS-studier er wavelet transform coherence (WTC), som er et mål på krysskorrelasjonen mellom to tidsserier som funksjon av frekvens og tid10. WTC beregner koherens og faseforsinkelse mellom to tidsserier ved hjelp av korrelasjonsanalyser (tilleggsfil 1). FNIRS hyperskanningsstudier har brukt WTC til å estimere IBS i mange funksjonsområder, inkludert handlingsovervåking 12, kooperativ og konkurransedyktig atfer…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Vi ønsker å anerkjenne støtten fra National Natural Science Foundation of China (nr. 62207025), humaniora og samfunnsvitenskapelig forskningsprosjekt fra utdanningsdepartementet i Kina (nr. 22YJC190017), og de grunnleggende forskningsfondene for de sentrale universitetene til Yafeng Pan.

Materials

NIRScout   NIRx Medical Technologies, LLC n.a. 8 sources, 8 detectors
MATLAB The Mathworks, Inc. Matlab 2022a In this protocol, several toolboxes and buit in MATLAB functions were used: HOMER3 toolbox was used to convert Intensity to OD, to remove motion artifacts through its function hmrMotionCorrectWavelet with default parameters and to convert OD to Conc. Wavelet Toolbox was used to compute WTC.

References

  1. Gvirts, H. Z., Perlmutter, R. What guides us to neurally and behaviorally align with anyone specific? A neurobiological model based on fNIRS hyperscanning studies. The Neuroscientist. 26 (2), 108-116 (2019).
  2. Balconi, M., Fronda, G., Vanutelli, M. E. Donate or receive? Social hyperscanning application with fNIRS. Current Psychology. 38 (4), 991-1002 (2019).
  3. Redcay, E., Schilbach, L. Using second-person neuroscience to elucidate the mechanisms of social interaction. Nature Reviews Neuroscience. 20 (8), 495-505 (2019).
  4. Shamay-Tsoory, S. G., Mendelsohn, A. Real-life neuroscience: An ecological approach to brain and behavior research. Perspectives on Psychological Science. 14 (5), 841-859 (2019).
  5. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  6. Quaresima, V., Ferrari, M. Functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) for assessing cerebral cortex function during human behavior in natural/social situations: A concise review. Organizational Research Methods. 22 (1), 46-68 (2016).
  7. Fishburn, F. A., et al. Putting our heads together: interpersonal neural synchronization as a biological mechanism for shared intentionality. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (8), 841-849 (2018).
  8. Hasson, U., Ghazanfar, A. A., Galantucci, B., Garrod, S., Keysers, C. Brain-to-brain coupling: A mechanism for creating and sharing a social world. Trends in Cognitive Sciences. 16 (2), 114-121 (2012).
  9. Chang, C., Glover, G. H. Time-frequency dynamics of resting-state brain connectivity measured with fMRI. NeuroImage. 50 (1), 81-98 (2010).
  10. Scholkmann, F., Holper, L., Wolf, U., Wolf, M. A new methodical approach in neuroscience: Assessing inter-personal brain coupling using functional near-infrared imaging (fNIRI) hyperscanning. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 813 (2013).
  11. Czeszumski, A., et al. Hyperscanning: A valid method to study neural inter-brain underpinnings of social interaction. Frontiers in Human Neuroscience. 14, 39 (2020).
  12. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: A two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  13. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: A hyperscanning study using fNIRS. Procedia – Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  14. Wang, C., Zhang, T., Shan, Z., Liu, J., Yuan, D., Li, X. Dynamic interpersonal neural synchronization underlying pain-induced cooperation in females. Human Brain Mapping. 40 (11), 3222-3232 (2019).
  15. Cheng, X., Li, X., Hu, Y. Synchronous brain activity during cooperative exchange depends on gender of partner: A fNIRS-based hyperscanning study. Human Brain Mapping. 36 (6), 2039-2048 (2015).
  16. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63 (1), 212-222 (2012).
  17. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  18. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  19. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  20. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  21. Liu, J., et al. Interplay between prior knowledge and communication mode on teaching effectiveness: Interpersonal neural synchronization as a neural marker. NeuroImage. 193, 93-102 (2019).
  22. Léné, P., et al. Wavelet transform coherence: An innovative method to investigate social interaction in NeuroIS. Lecture Notes in Information Systems and Organisation. 32, 147-154 (2020).
  23. Nguyen, T., Hoehl, S., Vrtička, P. A guide to parent-child fNIRS hyperscanning data processing and analysis. Sensors. 21 (12), 4075 (2021).
  24. Zhang, Y., Han, J., Hu, X., Guo, L., Liu, T. Data-driven evaluation of functional connectivity metrics. Proceedings – International Symposium on Biomedical Imaging. , 532-535 (2013).
  25. Hamilton, A. F. d. e. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  26. Barnett, L., Barrett, A. B., Granger Seth, A. K. causality and transfer entropy are equivalent for Gaussian variables. Physical Review Letters. 103 (23), 2-5 (2009).
  27. Barnett, L., Seth, A. K. The MVGC multivariate Granger causality toolbox: A new approach to Granger-causal inference. Journal of Neuroscience Methods. 223, 50-68 (2014).
  28. Li, D., Zhou, C. Organization of anti-phase synchronization pattern in neural networks: What are the key factors. Frontiers in Systems Neuroscience. 5, 100 (2011).
  29. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), D280-D298 (2009).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11 (5-6), 561-566 (2004).
  31. Feldman, R. Parent-infant synchrony. Current Directions in Psychological Science. 16 (6), 340-345 (2007).
  32. Fell, J., Axmacher, N. The role of phase synchronization in memory processes. Nature Reviews Neuroscience. 12 (2), 105-118 (2011).
  33. Olcay, B. O., Karaçalı, B. Evaluation of synchronization measures for capturing the lagged synchronization between EEG channels: A cognitive task recognition approach. Computers in Biology and Medicine. 114, 103441 (2019).
  34. Stam, C. J. Nonlinear dynamical analysis of EEG and MEG: Review of an emerging field. Clinical Neurophysiology. 116 (10), 2266-2301 (2005).
  35. Mallat, S. . A Wavelet Tour of Signal Processing. , (2009).
  36. Kleinbub, J. R., Ramseyer, F. T. . rMEA: An R package to assess nonverbal synchronization in motion energy analysis time-series. 31 (6), 817-830 (2020).
  37. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Zhu, Y., Hu, Y. Dual brain stimulation enhances interpersonal learning through spontaneous movement synchrony. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 16 (1-2), 210-221 (2021).
  38. Ramseyer, F., Tschacher, W. Nonverbal synchrony in psychotherapy: Coordinated body movement reflects relationship quality and outcome. Journal of Consulting and Clinical Psychology. 79 (3), 284-295 (2011).
  39. Zhang, X., Noah, J. A., Dravida, S., Hirsch, J. Optimization of wavelet coherence analysis as a measure of neural synchrony during hyperscanning using functional near-infrared spectroscopy. Neurophotonics. 7 (1), 015010 (2020).
  40. Walton, A. E., Richardson, M. J., Langland-Hassan, P., Chemero, A. Improvisation and the self-organization of multiple musical bodies. Frontiers in Psychology. 6, 313 (2015).
  41. Varlet, M., Marin, L., Lagarde, J., Bardy, B. G. Social postural coordination. Journal of Experimental Psychology: Human Perception and Performance. 37 (2), 473-483 (2011).
  42. Hale, J., Ward, J. A., Buccheri, F., Oliver, D., Hamilton, A. F. d. e. C. Are you on my wavelength? Interpersonal coordination in dyadic conversations. Journal of Nonverbal Behavior. 44 (1), 63-83 (2020).
  43. Fujiwara, K., Daibo, I. Evaluating interpersonal synchrony: Wavelet transform toward an unstructured conversation. Frontiers in Psychology. 7, 516 (2016).
  44. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: An exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  45. Dai, R., et al. Holistic cognitive and neural processes: A fNIRS-hyperscanning study on interpersonal sensorimotor synchronization. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 13 (11), 1141-1154 (2018).
  46. Lu, K., Qiao, X., Yun, Q., Hao, N. Educational diversity and group creativity: Evidence from fNIRS hyperscanning. NeuroImage. 243, 118564 (2021).
check_url/65347?article_type=t

Play Video

Cite This Article
Gvirts Provolovski, H. Z., Sharma, M., Gutman, I., Dahan, A., Pan, Y., Stotler, J., Wilcox, T. New Framework for Understanding Cross-Brain Coherence in Functional Near-Infrared Spectroscopy (fNIRS) Hyperscanning Studies. J. Vis. Exp. (200), e65347, doi:10.3791/65347 (2023).

View Video