Summary
Vi presentiamo un protocollo per caratterizzare il sesso di shrike loggerhead visivamente basato sulla colorazione e il modello della sesta piuma d'ala primaria.
Abstract
Lo shrike loggerhead è un piccolo uccello passerine sessualmente monomorfico che utilizza habitat di praterie in tutto il Nord America. Sulla base dei dati di Breeding Bird Survey, la specie ha subito un drastico declino dalla metà degli anni '60. La causa del declino è sconosciuta, e la ricerca è attivamente in corso per affrontare questa lacuna di conoscenza. Questi sforzi sono ostacolati dall'incapacità di fare sesso con la specie in mano, che fino ad oggi era possibile solo utilizzando marcatori molecolari. Qui, presentiamo un protocollo per gli strilli del sex loggerhead analizzando visivamente la colorazione e il modello nella sesta piuma primaria. L'applicazione del metodo faciliterà la nostra capacità di identificare le minacce su una scala più fine di quanto sia stato possibile fino ad oggi e di affrontare varie ipotesi ecologiche ed evolutive. La metodologia è semplice e i risultati affidabili – incoraggiamo a includere questo metodo per la ricerca delle popolazioni sia in situ che su quelli ex situ.
Introduction
L'urlo loggerhead (Lanius ludovicianus) è un passero nordamericano con un'ampia gamma geografica che comprende la maggior parte del Nord America e una varietà di habitat che possono essere generalmente descritti come praterie1. È una delle sole due specie di shrikes (Order Passeriformes) che si verificano in Nord America. I shrikes sono meglio conosciuti per l'esclusivo disegno di legge simile a un rapace, che permette loro di prendere prede vertebrate, e il loro comportamento unico di impalare oggetti alimentari su spine o altri oggetti taglienti. Lo shrike loggerhead è l'unica specie di "vero shrike" (Famiglia Laniidae) endemica del continente. I Shrikes che si riproducono al di sopra dei 40 oN sono generalmente obbligati ai migranti1,2,3, con motivi di svernamento quasi interamente racchiusi all'interno di quello dei conspecifici non migratori 1 ,4.
I dati5 del North American Breeding Bird Survey per loshtrie loggerhead indicano un calo significativo (3,18% yr-1)della popolazione a livello di raggio d'azione. Il lecca-lggerhead è uno dei partner nel 24 "Common Birds in Steep Decline" di Flight, cioè quelli che hanno perso più del 50% delle loro popolazioni negli ultimi 40 anni, ma che mancano di altri fattori vulnerabili elevati che giustificherebbero uno status "Watch List" più alto6. La perdita di habitat a causa della successione e dello sviluppo umano probabilmente ha contribuito al declino iniziale4,7, ma il continuo declino della popolazione stanno superando la perdita di habitat nella stagione riproduttiva, suggerendo altri fattori limitanti, in particolare nelle aree in cui la specie è un migrante obbligato4,8. I risultati di un'analisi della vitalità della popolazione condotta per la popolazione in pericolo critico di shrike loggerhead in Ontario suggeriscono che il successo degli uccelli nel loro primo anno di vita è un driver delle tendenze della popolazione9,10. I risultati indicano inoltre che lo sforzo di conservazione degli allevamenti, che sta aumentando la popolazione selvatica, ha impedito alla specie di estirpare in questa zona9,10.
Comprendere le differenze sessuali è una componente importante delle ipotesi ecologiche ed evolutive. Il piumaggio di shrikes loggerhead (Laniusludovicianus) è sessualmente monocromatico e quindi gli individui non possono essere sessuati in modo affidabile nella mano. Tuttavia, sulla base di un metodo applicabile al shrike settentrionale (Lanius excubitor)11,12, è stato dimostrato di essere possibile sex almeno alcune popolazioni di strilli loggerhead adulti utilizzando il modello di colorazione nella sesta piuma dell'ala primaria13. Abbiamo rivisto questa metodologia13 per includere la considerazione di una seconda variabile, in particolare l'entità della pigmentazione nel rachide del sesto primario, che consente un'identificazione affidabile del sesso nella maggior parte degli individui nelle popolazioni orientali, e ne ha testato la sua applicazione (precedentemente applicata solo agli uccelli adulti) ai giovani dell'anno. Il metodo non richiede attrezzature specializzate o costosi saggi di laboratorio, e non sono necessarie misurazioni che sarebbero soggette a distorsioni dell'osservatore. Sulla base dei nostri risultati, il metodo è facilmente appreso e, una volta padroneggiato, altamente accurato. Qui, presentiamo istruzioni dettagliate su come fare l'urlo sessuale in mano usando il nostro metodo e discutiamo le implicazioni più ampie dell'inclusione della valutazione del sesso negli sforzi futuri di ricerca e conservazione per questa specie unica ed enigmatica di interesse per la conservazione.
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Protocol
Il protocollo di ricerca qui presentato è conforme alle linee guida dell'African Lion Safari's Animal Care Committee.
1. Sexing Loggerhead Shrikes per Colore e Paterno della Sesta Piuma dell'Ala Primaria
NOTA: I shrik possono essere sessuati in mano in base alla colorazione e al motivo nella sesta piuma dell'ala primaria (P6). In breve, la tecnica richiede all'osservatore di estrapolo visivamente una linea lungo il bordo inferiore delle copritrici dell'ala primaria, e quindi di valutare quanto il marrone si estende nel rachide (albero) attraverso la porzione bianca della piuma visibile sotto le copritrici primarie.
- Tenere l'uccello saldamente nella presa dei bander ed estendere con attenzione un'ala per consentire la visualizzazione della sesta piuma dell'ala primaria (Figura 1). Non esagerare in quanto ciò può causare danni alla muscolatura dell'uccello.
- Individuare la piuma P6: Shrikes Loggerhead hanno 10 piume primarie, con l'ultima(10th) è la piuma più disal (più esterna) e ridotta in termini di dimensioni compartive alle altre 9 piume primarie. A differenza delle piume secondarie, e con l'eccezione della ridotta10a piuma primaria, tutte le primarie hanno un grado di colorazione bianca. Potrebbe essere più facile contare all'indietro dal 10esimo primario che individuare il primo primario e contare in avanti per individuare il P6.
- Valutare il marrone nel rachide (qui dopo albero): Si estende almeno a metà strada attraverso il bianco, e toccare, o quasi toccare l'estremità distale (più lontano dal corpo e punto di apparizione) delle piume coprite primarie mentre giacevano naturalmente sopra le piume primarie? Se "sì", l'uccello è femmina (Figura 2). Se "no", allora l'uccello è maschio (Figura 2).
- Il modello e l'estensione della colorazione nelle piume primarie varia tra gli individui. Se non si è sicuri se il marrone nell'albero si estende almeno a metà strada attraverso la macchia bianca alle punte distese delle coprisole primarie, o se il marrone è un po 'indistinto, utilizzare una tecnica secondaria. In particolare, valutare la simmetria della transizione da marrone a bianco nella vana di piume su ciascun lato dell'albero (Figura 2). Se il marrone nel punto in cui la colorazione diventa bianco nella palude si incontra nello stesso punto su entrambi i lati dell'albero, l'uccello è maschio. Se la linea si incontra in modo assimmetrico all'albero, creando un passo o una tacca, il modello indica che l'uccello è una femmina (Figura 2).
- Se c'è ancora incertezza sul sesso dell'individuo, esaminare l'angolo della transizione tra la colorazione marrone e quella bianca. Se il marrone nella pala piuma ha un angolo ripido dove incontra il bianco nella pala all'albero, formando una "V" capovolta, il modello indica che l'uccello è una femmina (Figura 2). Se il modello è più quello di una "M", indica un uccello maschio (Figura 2).
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Representative Results
Il piumaggio maschile e femminile è, nel complesso, monomorfo nel shrike loggerhead. Tuttavia, è stato stabilito che il sesso può essere discernuto in base al modello di colorazione nel6o primario della popolazione che si verifica sulla California continentale13 e nell'urlo settentrionale12. Abbiamo testato il protocollo13 di Sustaita et al.per determinare se era applicabile alle popolazioni nordorientali di srika loggerhead e alle coorti di età più giovane. Abbiamo sviluppato una versione modificata del protocollo, con l'obiettivo di sviluppare un metodo accurato e facile da usare adatto per l'uso sul campo. Abbiamo testato il nostro protocollo modificato sviluppando un progetto di indagine Citizen Scientist. Il sondaggio è stato inviato al database di e-newsletter di African Lion Safari (ALS), che consiste di abbonati provenienti da Canada, Stati Uniti e da tutto il mondo. Inoltre, abbiamo anche pubblicato il sondaggio sulla pagina Facebook di ALS, che ha raggiunto 5.604 persone. In totale, 399 persone hanno esaminato il sondaggio e 120 hanno partecipato. Ai partecipanti è stato chiesto di leggere una breve istruzione su come fare sesso usando il modello di piuma (simile a quello qui presentato) e poi di fare sesso una serie di 26 urli (n - 13 femmine e n - 13 maschi) sulla base di una fotografia che mostra il modello nel6esimo primario. Le fotografie sono state presentate nello stesso ordine per ogni spettatore, con foto di maschi contro femmine ordinate casualmente. Il genere degli strilli era stato precedentemente confermato utilizzando metodi di sexing genetico14. Tutte le fotografie erano di uccelli Hatch Year del 2017 prodotti presso African Lion Safari, un impianto di riproduzione di conservazione in Ontario, Canada, e provenienti dalle stesse linee di fondatore, che rappresentano solo una sottospecie e una popolazione nel Canada orientale. Nello studio sono state incluse solo le foto degli uccelli in cui le piume di volo sono state completamente emerse. Tutte le foto sono state scattate in modo opportunistico mentre gli uccelli venivano maneggiati per l'assistenza e la gestione di routine (ad esempio per la vaccinazione). Le foto sono state selezionate in base alla loro qualità dell'immagine - cioè risoluzione, messa a fuoco e se la presentazione del 6esimo primario era libera - piuttosto che su quanto bene rappresentassero l'ideale per ogni sesso.
Agli intervistati è stato chiesto di valutare la loro precedente conoscenza degli uccelli e se ritenevano che il punteggio diventasse più facile mentre esaminavano le foto. Solo il 4% degli intervistati si è classificato come esperto per quanto riguarda gli uccelli. Gli altri intervistati sono stati divisi in modo abbastanza uniforme, classificandosi come se non avesse esperienza (43%) o come dilettante (46%).
I nostri scienziati cittadini hanno una media del 77% (intervallo - 70% a 85%) valutazione corretta per le femmine e il 77% per i maschi (intervallo - 67% a 86%) (Tabella 1). Il punteggio era coerente tra le foto che suggeriscono che i modelli sono probabilmente abbastanza coerenti all'interno di ogni sesso. Il settanta per cento dei nostri volontari ha risposto che sentivano che il punteggio diventava più facile man mano che procedevano. Tuttavia, il numero medio di foto con un punteggio corretto era quasi identico per i primi dieci (78% segnati correttamente) contro i secondi dieci (il 77% sono stati segnati correttamente) le foto esaminate, suggerendo che il punteggio stesso non è diventato più facile o più preciso con la pratica, ma che i partecipanti erano più a loro agio con la metodologia.
Abbiamo testato l'ipotesi che la precisione aumenta con l'allenamento e l'esperienza. Dieci persone sono state formate di persona sul nostro metodo, piuttosto che farle leggere le istruzioni. Ad ogni individuo sono state mostrate 5 immagini di strilli, che non sono state incluse nell'indagine. Il metodo di sexing è stato ribadito verbalmente dal formatore per ogni fotografia. Ai tirocinanti è stato poi chiesto di condurre la stessa valutazione dei nostri scienziati cittadini. Tutti gli individui addestrati one-one-one valutato 12 su 13 foto di femmine e 11 delle 13 foto di maschi correttamente. Un tirocinante ha erroneamente segnato l'ala di un uccello femminile come quella di un maschio. Due individui addestrati erroneamente identificato 2 foto di un'ala maschile come femmina. I nostri risultati suggeriscono che la formazione verbale one-to-one, che nel nostro caso è stata realizzata utilizzando fotografie, era altamente efficace e una maggiore precisione delle designazioni rispetto alle istruzioni scritte. L'addestramento potrebbe anche essere condotto sul campo con un uccello in mano. Indipendentemente dal metodo, si consiglia di formazione individuale individuale individuale quando possibile l'uso di istruzioni scritte prima della raccolta dei dati.
I nostri risultati indicano che con una modesta quantità di pratica, che non deve fare affidamento su avere uccelli in mano, sex loggerhead shrike utilizzando la colorazione e il modello del6th primario fornisce un metodo altamente accurato con cui il sesso di shrike può essere discernuto. Tuttavia, sono necessarie ricerche future per determinare se questa metodologia funziona universalmente tra le popolazioni di shrike loggerhead e in altre sottospecie. Suggeriamo inoltre che la ricerca futura valuti il grado di differenza nel modello P6 e la colorazione tra le ali sinistra e destra, e nelle muta successive e ripetute. Raccomandiamo inoltre che la ricerca futura valuti la ripetibilità del metodo da parte dello stesso osservatore. Indipendentemente da ciò, dati i risultati della nostra e precedente ricerca, sembrerebbe che questa tecnica abbia il potenziale per l'utilità su larga scala all'interno della specie.
Figura 1: Ala di shrike loggerhead si estendeva in preparazione della valutazione della6a piuma primaria. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
Figura 2: Esempio di colorazione e motivo della sesta piuma primaria in shrike di testa di logger maschile (A e B) contro le striche di loggerhead maschili (C e D). La pigmentazione scura nel rachide sta toccando, o quasi toccando la punta distale delle copritrici primarie, la colorazione della vana di piuma marrone è asimmetrica su entrambi i lati dell'albero dove passa al bianco, e c'è un angolo ripido "V" in transizione nelle femmine. La pigmentazione scura nel rachide non è più a metà strada rispetto alle punte distali delle copriture primarie e il marrone nella vana di piume su entrambi i lati dell'albero alla transizione al bianco è simmetrico e forma un angolo "M" poco profondo nel punto di transizione nei maschi. Una linea nera continua è stata sovrapposta alle immagini per dimostrare la punta distale delle primarie. Nelle foto B e C, una linea blu è stata sovrapposta alle foto per dimostrare gli angoli "V" contro "M". Il quarto primario (P4) e il sesto primario (P6) sono entrambi etichettati per indicare l'ordine in cui sono numerate le piume primarie. Fare clic qui per visualizzare una versione più grande di questa figura.
| Rapporto delle risposte corrette | Femmine | Maschi |
| Dal 60% al 69% | 0 | 1 |
| Dal 70% al 79% | 7 | 7 |
| Da 80% a 89% | 6 | 5 |
| Dal 90% al 100% | 0 | 0 |
| Totale immagini | 13 | 13 |
Tabella 1: Rapporto delle risposte corrette da parte degli scienziati cittadini che esaminano le fotografie di donne (n - 13) e maschio (n - 13) le ali di strillare per determinare il sesso in base al colore e al modello nellasesta piuma primaria.
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Discussion
Qui, descriviamo un metodo semplice ed efficiente in cui l'urlo loggerhead può essere sessuato basato solo su segnali visivi e forniamo una valutazione della precisione del metodo. Il nostro metodo semplice è facilmente e rapidamente intrapreso, con risultati che indicano un alto tasso di precisione che aumenta con una piccola quantità di allenamento. I nostri risultati supportano quelli del precedente lavoro13 che indicava che il metodo originariamente sviluppato per l'uso nel suddell'urlo12 aveva utilità per sesto gli strilli di loggerhead per adulti nella California continentale. Abbiamo esteso questa ricerca per dimostrare che la tecnica funziona anche altrove nella gamma della specie, in una sottospecie diversa15, e per i giovani dell'anno con piume di volo completamente emerse. Abbiamo semplificato l'approccio13 per concentrarsi solo sul modello di una piuma dell'ala primaria, in quanto il nostro obiettivo era quello di determinare se il metodo potesse essere utilizzato come tecnica user-friendly e facilmente imparato per l'urlo sessuale in mano nel campo, che in precedenza era possibile solo per un breve periodo di tempo durante la stagione riproduttiva11.
La capacità di determinare il sesso nello shrike loggerhead faciliterà l'esame di una serie notevolmente ampliata di ipotesi ecologiche ed evolutive per la specie. Le differenze di sesso nei tratti demografici e della storia della vita possono influire sull'efficacia delle azioni di conservazione, e sono necessari dati su questi pregiudizi per adattare i programmi di gestione alle migliori esigenze della specie. La ricerca su altre specie aviarie indica che i tratti demografici e della storia della vita, tra cui la muta16,17, struttura sociale e riproduzione18, dispersione e flusso genico19,20, mortalità 21 ,22,23, migrazione24 e effetti di riporto25, condizione corporea26, scelta dell'habitat e uso27,28,29 ,30, percorsi indotti dallo stress31,32, parigita33,34e risposta a vari fattori di stress ambientale35 possono variare in base al sesso. I pregiudizi sessuali nelle popolazioni possono avere importanti implicazioni per la demografia della popolazione, l'allevamento e persino la biologia sociale36. Il lavoro sulla popolazione di strillare loggerhead nel Midewin National Tallgrass Prairie nel nord dell'Illinois suggerisce che la mortalità di parte maschile può avere un impatto negativo sulla tendenza della popolazione37. Con i progressi nell'uso di marcatori esogeni, come isotopi stabili e microsatelliti genetici nucleari38, gli strilli migratori possono essere individuati dai residenti. La capacità di fare facilmente sesso shrike faciliterà la ricerca sulla causa della mortalità di parte del sesso e di altri fattori demografici che potrebbero guidare le tendenze della popolazione in questa specie.
L'allevamento della conservazione si è dimostrato uno strumento di gestione critico per la popolazione di urlatori di loggerhead in Ontario9,10. L'aumento della popolazione selvatica con giovani dell'anno allevati nella cura umana ha impedito a questa popolazione di estirpare, essenzialmente "tempo di acquisto" per la ricerca per comprendere meglio la causa del declino. Ad oggi, più di 1000 giovani uccelli sono stati rilasciati in natura in Ontario da quando il programma di rilascio è stato avviato nel 2000, con giovani migrano e tornano a riprodursi negli anni successivi39,40. Ogni anno, alcuni individui sono trattenuti per garantire che possa verificarsi un futuro allevamento. Idealmente, il rapporto tra maschi e femmine nella popolazione ex situ sarebbe uguale. Un metodo rapido ed economico contribuirebbe a garantire che questo obiettivo di gestione della popolazione ex situ sia raggiunto, liberando il maggior numero possibile di giovani. Con più di 100 giovani uccelli rilasciati nella maggior parte degli anni41, il costo del sexing del DNA è costo proibitivo. Di conseguenza, non è possibile determinare se i tassi di ritorno per ogni sesso sono proporzionali a quello rilasciato o se si verifica una mortalità di parte del sesso. Anche in questo caso, una metodologia economica e facilmente attuabile con cui i giovani dell'anno possono essere sessuati ci consentirebbe di migliorare l'impatto dell'allevamento di conservazione sulle specie in Ontario e contribuire ad ampliare la portata di una possibile ricerca per includere, ad esempio, il dimorfismo delle dimensioni sessuali e la sopravvivenza nidificante dei rapporti sessuali della covata stagionale, ecc.
Mentre sono disponibili metodi di sexing molecolare che sono ampiamente applicabili per l'uso con gli uccelli14,42, e si sono dimostrati efficaci con gli shrikes loggerhead38,42, richiedono un campione di tessuto da cui estrarre DNA, attrezzature specializzate e competenze e non sono così convenienti come il nostro metodo. Altri metodi di determinazione del sesso che utilizzano caratteristiche esterne come il sessido di ventilazione sono meno efficaci per loggerhead shrike, che mostrano una protuberanza cloaca solo per brevi periodi di tempo (Chabot, dati inediti). Morfometria adatta per il sexing del più strettamente imparentato shrike settentrionale (L. excubitor)12 non sono stati efficaci in shrikes loggerhead43,44,45. Il nostro metodo accurato e facilmente implementabile di determinazione del sesso ha un'ampia utilità, non solo per informare gli studi comparativi demografici e di storia della vita, ma anche per le attività di ricerca e conservazione che richiedono dati specifici del sesso.
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Disclosures
Gli autori non hanno nulla da rivelare.
Acknowledgments
I finanziamenti per il lavoro sul campo durante il quale sono state sviluppate le nostre metodologie sono stati forniti dal Canadian Wildlife Service di Environment Canada, dall'Applicazione di Genomica delle Tecnologie Strategiche di Environment Canada nel Fondo di ricerca sull'ambiente, dal Fondo per la ricerca in pericolo Recovery Fund, interdepartmental Recovery Fund, Natural Sciences and Engineering Research Council e Ontario Ministry of Training, Colleges and Universities (scholarships to A.A.C.), Queen's University (Duncan and Urlla Carmichael Fellowship to A.A.C.) e Wildlife Preservation Canada. Desideriamo ringraziare l'Editor e quattro revisori anonimi per i loro commenti, che hanno notevolmente migliorato questo manoscritto. Grazie allo staff di Wildlife Preservation Canada e ai membri del Gruppo di lavoro North American Loggerhead Shrike per le discussioni che hanno contribuito allo sviluppo di questa metodologia. Per la loro assistenza nel completamento dell'indagine, esprimiamo i nostri ringraziamenti a tutti gli scienziati e il personale cittadini di African Lion Safari, Cambridge, Ontario. Ringraziamo in particolare Erin Sills, Marketing and PR Coordinator, African Lion Safari, per la sua assistenza nella produzione del sondaggio on-line e nel riepilogo dei risultati.
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