Summary
Apresentamos um protocolo para caracterizar o sexo do cabeçudo visualmente baseado na coloração e padrão da sexta pena da asa primária.
Abstract
O shrike loggerhead é um pequeno pássaro transeunte sexualmente monomórfico usando habitats de pastagens em toda a América do Norte. Com base nos dados da Pesquisa de Aves de Reprodução, a espécie sofreu um declínio drástico desde meados da década de 1960. A causa do declínio é desconhecida, e a pesquisa está ativamente em andamento para resolver essa lacuna de conhecimento. Esses esforços são dificultados pela incapacidade de sexo com a espécie em mãos, o que até hoje só foi possível usando marcadores moleculares. Aqui, apresentamos um protocolo para os shrikes sex loggerhead analisando visualmente a coloração e o padrão na sexta pena primária. A aplicação do método facilitará nossa capacidade de identificar ameaças em uma escala mais fina do que foi possível até agora e abordar várias hipóteses ecológicas e evolutivas. A metodologia é simples e resultados confiáveis – incentivamos a inclusão desse método para pesquisa de populações in situ e ex situ.
Introduction
Lanius ludovicianusé um transeunte norte-americano com uma ampla faixa geográfica que abrange a maior parte da América do Norte e uma variedade de habitats que geralmente podem ser descritos como pastagens1. É uma das duas únicas espécies de shrikes (Order Passeriformes) que ocorrem na América do Norte. Shrikes são mais conhecidos pelo projeto de lei único como um raptor, que lhes permite pegar presas vertebradas, e seu comportamento único de empalar itens alimentares em espinhos ou outros objetos pontiagudos. O shrike de cabeça-de-madeira é a única espécie de "verdadeiro shrike" (Família Laniidae) endêmica do continente. Os shrikes que se reproduzem acima de 40°N são geralmente obrigatórios migrantes1,2,3, com motivos de inverno quase inteiramente englobados dentro dos conespecíficos não migratórios1,4.
Os dados da Pesquisa de Aves de Reprodução norte-americanas5 para o shrike de cabeça de madeireiro indicam um declínio populacional significativo (3,18% ao ano-1). O cabeçudo shrike é um dos parceiros em "Pássaros Comuns em Declínio Íngreme" da Flight, ou seja, aqueles que perderam mais de 50% de suas populações nos últimos 40 anos, mas que carecem de outros fatores de vulnerabilidade elevados que garantiriam maior status de "Lista de Observação"6. A perda de habitat devido à sucessão e ao desenvolvimento humano provavelmente contribuiu para os declínios iniciais4,7, mas os declínios populacionais contínuos estão superando a perda de habitat na estação de reprodução, sugerindo outros fatores limitantes, em particular em áreas onde a espécie é um migrante obrigatório4,8. Os resultados de uma análise de viabilidade populacional realizada para a população criticamente ameaçada de extinção em Ontário sugere que o sucesso invernal das aves em seu primeiro ano de vida é um motor das tendências populacionais9,10. Os resultados indicam ainda que o esforço de reprodução de conservação, que está aumentando a população selvagem, tem impedido a espécie de extirpação nesta área9,10.
Compreender as diferenças sexuais é um componente importante das hipóteses ecológicas e evolutivas. A plumagem de shrikes loggerhead(Laniusludovicianus) é sexualmente monocromática e, portanto, os indivíduos não podem ser sexualmente sexados na mão. No entanto, com base em um método aplicável ao shrike norte (Lanius excubitor)11,12,mostrou-se ser possível fazer sexo pelo menos algumas populações de madeireiros adultos usando o padrão de coloração na sexta pena da asa primária13. Revisamos esta metodologia13 para incluir a consideração de uma segunda variável, especificamente a extensão da pigmentação no rachis do sexto primário, que permite a identificação confiável do sexo na maioria dos indivíduos em populações orientais, e testou sua aplicação (antes só aplicada a aves adultas) para jovens do ano. O método não requer equipamentos especializados ou ensaios de laboratório caros, e não são necessárias medidas que estariam sujeitas ao viés observador. Com base em nossos resultados, o método é facilmente aprendido e, uma vez dominado, altamente preciso. Aqui, apresentamos instruções detalhadas sobre como fazer sexo na mão usando nosso método e discutimos as implicações mais amplas de incluir a avaliação sexual em futuros esforços de pesquisa e conservação para esta espécie única e enigmática de preocupação com a conservação.
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Protocol
O protocolo de pesquisa aqui apresentado está em conformidade com as diretrizes do Comitê de Cuidados Com Animais do Safari Africano.
1. Sexing Loggerhead Shrikes por Cor e Patern da Sexta Pena de Asa Primária
NOTA: Os shrikes podem ser sexados à mão com base na coloração e padrão na sexta pena de asa primária (P6). Em resumo, a técnica exige que o observador extrapoloize visualmente uma linha ao longo da borda inferior dos encobertos da asa primária e, em seguida, avalie até que ponto o marrom se estende no rachis (eixo) através da porção branca da pena visível abaixo das capas primárias.
- Segure o pássaro firmemente na aderência das bandas e estenda cuidadosamente uma asa para permitir que a sexta pena da asa primária seja vista(Figura 1). Não se estenda demais, pois isso pode causar danos à musculatura do pássaro.
- Localize a pena P6: Os shrikes loggerhead têm 10penas primárias, sendo a última (10) a pena mais distal (externa) e reduzida em tamanho comparativo às outras 9 penas primárias. Ao contrário das penas secundárias, e com exceção da pena primária reduzida de10, todas as primárias têm um grau de coloração branca. Pode ser mais fácil contar para trás a partir do10º primário do que localizar o primeiro primário e contar para a frente para localizar o P6.
- Avalie o marrom no rachis (eixo de dor: Ele se estende pelo menos metade do caminho através do branco, e toque, ou quase tocar a extremidade distal (mais distante do corpo e ponto de emergência) das penas encobertas primárias como elas estão naturalmente sobre as penas primárias? Se "sim", o pássaro é fêmea (Figura 2). Se "não", então o pássaro é macho (Figura 2).
- O padrão e extensão da coloração nas penas primárias varia entre os indivíduos. Se não tiver certeza se o marrom no eixo se estende pelo menos metade da mancha branca até as pontas distais dos encobertos primários, ou se o marrom é um pouco indistinto, use uma técnica secundária. Avalie especificamente a simetria da transição marrom para branca na palheta de penas em cada lado do eixo(Figura 2). Se o marrom no ponto onde a coloração muda para branco na palheta se encontra no mesmo ponto em ambos os lados do eixo, o pássaro é macho. Se lá a linha se encontra assimétricamente no eixo, criando um passo ou entalhe, o padrão indica que o pássaro é uma fêmea (Figura 2).
- Se ainda houver incerteza quanto ao sexo do indivíduo, examine o ângulo da transição entre a coloração marrom e a branca. Se o marrom na palheta de penas tem um ângulo íngreme onde encontra o branco na palheta no eixo, formando um "V" de cabeça para baixo, o padrão indica que o pássaro é uma fêmea(Figura 2). Se o padrão é mais do que um "M", indica um pássaro macho(Figura 2).
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Representative Results
A plumagem masculina e feminina é, no geral, monomórfica no shrike da cabeça de madeireira. No entanto, foi estabelecido que o sexo pode ser discernido com base no padrão de coloração no6º primário na população que ocorre na Califórnia continental13 e norte shrike12. Testamos o protocolo13 de Sustaita et al.para determinar se era aplicável às populações nordestinas de cabeçudos e coortes de idade mais jovens. Desenvolvemos uma versão modificada do protocolo, com o objetivo de desenvolver um método preciso e fácil de usar adequado para uso no campo. Testamos nosso protocolo modificado desenvolvendo um projeto de pesquisa do Cientista Cidadão. A pesquisa foi enviada para o banco de dados e-newsletter do African Lion Safari (ALS), que consiste em assinantes do Canadá, Estados Unidos e de todo o mundo. Além disso, também publicamos a pesquisa na página da ALS no Facebook, que atingiu 5.604 pessoas. No total, 399 pessoas revisaram a pesquisa e 120 participaram. Os participantes foram convidados a ler uma breve instrução sobre como fazer sexo usando padrão de penas (semelhante ao apresentado aqui) e, em seguida, ao sexo uma série de 26 shrikes (n = 13 feminino e n = 13 masculino) com base em uma fotografia mostrando o padrão no6º primário. As fotografias foram apresentadas na mesma ordem para cada espectador, com fotos de machos versus fêmeas ordenadas aleatoriamente. O sexo dos shrikes já havia sido confirmado anteriormente utilizando métodos genéticos de sexing14. Todas as fotografias foram de aves do Ano Hatch de 2017 produzidas no African Lion Safari, uma instalação de reprodução de conservação em Ontário, Canadá, e originárias das mesmas linhas fundadoras, representando apenas uma subespécie e uma população no leste do Canadá. Apenas fotos de pássaros em que as penas de voo foram totalmente emergidas foram incluídas no estudo. Todas as fotos foram tiradas de forma oportunista, pois as aves estavam sendo tratadas para cuidados e manejo de rotina (por exemplo, para vacinação). As fotos foram selecionadas com base na qualidade de sua imagem - ou seja, resolução, foco e se a apresentação do6º primário foi desobstruída - em vez de quão bem representavam o ideal para cada sexo.
Os entrevistados foram convidados a avaliar seus conhecimentos prévios sobre pássaros e se sentiam que a pontuação se tornou mais fácil à medida que revisavam as fotos. Apenas 4% dos entrevistados se classificaram como especialistas em aves. Os demais entrevistados foram divididos de forma bastante equilibrada, classificando-se como sem experiência (43%) ou como amador (46%).
Nossos Cientistas Cidadãos tiveram uma média de 77% (intervalo = 70% a 85%) avaliação correta para o sexo feminino e 77% para o sexo masculino (intervalo = 67% a 86%) (Tabela 1). A pontuação foi consistente entre as fotos, sugerindo que os padrões são provavelmente bastante consistentes dentro de cada sexo. Setenta e um por cento dos nossos voluntários responderam que sentiam que a pontuação se tornava mais fácil à medida que avançavam. No entanto, o número médio de fotos corretamente pontuadas foi quase idêntico para as dez primeiras (78% pontuaram corretamente) versus a segunda dez (77% foram pontuadas corretamente) fotos revisadas, sugerindo que a pontuação em si não se tornou mais fácil ou mais precisa com a prática, mas que os participantes estavam mais à vontade com a metodologia.
Testamos a hipótese de que a precisão aumenta com treinamento e experiência. Dez indivíduos foram treinados pessoalmente em nosso método, em vez de tê-los lido instruções. Cada indivíduo foi mostrado 5 fotos de shrikes, que não foram incluídas na pesquisa. O método de sexagem foi reiterado verbalmente pelo treinador para cada fotografia. Os estagiários foram então convidados a realizar a mesma avaliação que nossos Cientistas Cidadãos. Todos os indivíduos treinados um-um-um avaliaram 12 das 13 fotos de mulheres e 11 das 13 fotos de homens corretamente. Um estagiário erroneamente marcou a asa de uma ave fêmea como sendo a de um macho. Dois indivíduos treinados identificaram incorretamente duas fotos de uma asa masculina como sendo do sexo feminino. Nossos resultados sugerem que o treinamento verbal um-a-um, que no nosso caso foi realizado usando fotografias, foi altamente eficaz e aumentou a precisão das designações em comparação com as instruções escritas. O treinamento também pode ser realizado em campo com um pássaro na mão. Independentemente do método, recomendamos treinamento individual individual sempre que possível sobre o uso de instruções escritas antes da coleta de dados.
Nossos resultados indicam que com uma quantidade modesta de prática, que não precisa depender de ter pássaros na mão, sexar cabeça de madeireira shrike usando a coloração e padrão do6º primário fornece um método altamente preciso pelo qual o sexo de shrike pode ser discernido. No entanto, pesquisas futuras são necessárias para determinar se essa metodologia funciona universalmente entre as populações de cabeçudos e em outras subespécies. Também sugerimos que pesquisas futuras avaliem o grau de diferença no padrão P6 e coloração entre asas esquerda e direita, e em molts subseqüentes e repetidos. Recomendamos também que pesquisas futuras avaliem a repetibilidade do método pelo mesmo observador. Independentemente disso, dado os resultados de nossas próprias e pesquisas anteriores, parece que essa técnica tem o potencial de utilidade em larga escala dentro da espécie.
Figura 1: Asa de cabeçudo shrike estendida na preparação da avaliação da6ª pena primária. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.
Figura 2: Exemplo de sexta coloração e padrão de penas primárias no sexo feminino (A e B) versus macho (C e D) cabeçudo. A pigmentação escura no rachis é tocante, ou quase tocando a ponta distal dos encobertos primários, a coloração de palhetas de penas marrons é assimétrica em ambos os lados do eixo onde transita para branco, e há um ângulo "V" íngreme na transição nas fêmeas. A pigmentação escura no rachis não é mais do que a metade do caminho para as pontas distais dos encobertos primários e o marrom na palheta de penas em ambos os lados do eixo na transição para o branco é simétrico, e forma um ângulo "M" raso no ponto de transição em machos. Uma linha preta sólida foi sobreposta nas imagens para demonstrar a ponta distal das primárias. Nas fotos B e C, uma linha azul foi sobreposta nas fotos para demonstrar os ângulos "V" versus "M". O quarto primário (P4) e o sexto primário (P6) são ambos rotulados para indicar a ordem em que as penas primárias são numeradas. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.
| Proporção de respostas corretas | Fêmeas | Machos |
| 60% a 69% | 0 | 1 |
| 70% a 79% | 7 | 7 |
| 80% a 89% | 6 | 5 |
| 90% a 100% | 0 | 0 |
| Total de fotos | 13 | 13 |
Tabela 1: Razão de respostas corretas por cientistas cidadãos que revisam fotografias de mulheres (n = 13) e machos (n = 13) cabeçudas para determinar o sexo com base na cor e padrão na6ª pena primária.
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Discussion
Aqui, descrevemos um método simples e eficiente pelo qual o shrike de cabeça de madeireira pode ser sexado com base apenas em pistas visuais, e fornecer uma avaliação da precisão do método. Nosso método simples é facilmente e rapidamente realizado, com resultados indicando uma alta taxa de precisão que aumenta com uma pequena quantidade de treinamento. Nossos resultados apoiam os de trabalhos anteriores13 que indicaram que o método originalmente desenvolvido para uso no norte do Shrike12 tinha utilidade para sexar shrikes de cabeça de madeireiro adulto no continente da Califórnia. Estendemos esta pesquisa para demonstrar que a técnica também funciona em outros lugares da gama da espécie, em uma subespécie diferente15, e para os jovens do ano com penas de vôo totalmente emergidas. Simplificamos a abordagem13 para focar apenas no padrão de uma pena de asa primária, pois nosso objetivo era determinar se o método poderia ser usado como uma técnica fácil de usar e facilmente aprendida para o sexo em mãos no campo, o que antes só era possível por um curto período de tempo durante a temporada de reprodução11.
A capacidade de determinar o sexo em shrike loggerhead facilitará o exame de um conjunto muito expandido de hipóteses ecológicas e evolutivas para a espécie. Diferenças tendenciosas sexuais nos traços demográficos e históricos de vida podem impactar a eficácia das ações de conservação, e dados sobre esses vieses são necessários para adaptar programas de manejo para melhor atender às necessidades da espécie. Pesquisas sobre outras espécies aviárias indicam que traços demográficos e históricos de vida, incluindo molt16,17, estrutura social e reprodução18, dispersão e fluxo genético19,20, mortalidade21,22,23, migração24 e efeitos de sobreposição25, condição corporal26, escolha do habitat e uso27,28,29 ,30, vias induzidas pelo estresse31,32, parisitização33,34, e resposta a vários estressores ambientais35 pode variar de acordo com o sexo. Os vieses sexuais nas populações podem ter implicações importantes para a demografia populacional, a reprodução e até mesmo a biologia social36. O trabalho sobre a população de shrike de cabeça de madeireiro em Midewin National Tallgrass Prairie, no norte de Illinois, sugere que a mortalidade por preconceito masculino pode estar afetando negativamente a tendência da população37. Com os avanços no uso de marcadores exógenos, como isótopos estáveis e microsatélites genéticos nucleares38,os shrikes migrantes podem ser discernidos dos residentes. A capacidade de facilitar o sexo facilitará a pesquisa sobre a causa da mortalidade por viés sexual e outros fatores demográficos que poderiam estar impulsionando as tendências populacionais desta espécie.
A reprodução da conservação tem se mostrado uma ferramenta de manejo crítica para a população de madeireiros em Ontário9,10. O aumento da população selvagem que utiliza jovens do ano criados no cuidado humano tem impedido essa população de extirpação, essencialmente "ganhando tempo" para pesquisas para entender melhor a causa do declínio. Até o momento, mais de 1000 jovens aves foram soltas na natureza em Ontário desde que o programa de libertação foi iniciado no ano 2000, com jovens migrando e retornando à reprodução nos anos subsequentes39,40. A cada ano, alguns indivíduos são retidos para garantir que a reprodução futura possa ocorrer. Idealmente, a proporção de machos para fêmeas na população ex situ seria igual. Um método rápido e barato ajudaria a garantir que esse objetivo de gestão da população ex situ seja cumprido enquanto libera o maior número possível de jovens. Com mais de 100 pássaros jovens soltos na maioria dos anos41,o custo do sexo com DNA é proibitivo de custos. Como resultado, não é possível determinar se as taxas de retorno para cada sexo são proporcionais à divulgada, ou se a mortalidade por viés sexual está ocorrendo. Mais uma vez, uma metodologia barata e facilmente implementada pela qual os jovens do ano podem ser sexados nos permitiria musculoso melhor o impacto da reprodução de conservação sobre as espécies em Ontário e ajudaria a ampliar o escopo de possíveis pesquisas para incluir, por exemplo, o dimorfismo de tamanho sexual e a nestling relação sazonais de sexo de ninhada, etc.
Embora existam métodos de sexing molecular que sejam amplamente aplicáveis para uso com aves14,42, e tenham se mostrado eficazes com os cabeçudos38,42, eles requerem uma amostra de tecido a partir da qual extrair DNA, equipamento especializado e expertise e não são tão econômicos quanto o nosso método. Outros métodos de determinação sexual usando características externas, como o sexing de ventilação, são menos eficazes para o shrike de cabeça de madeireira, que só exibe uma protuberância cloacal por curtos períodos de tempo (Chabot, dados não publicados). A morfometria adequada para o sexagem do shrike norte intimamente relacionado(L. excubitor)12 não foram tão eficazes em shrikes loggerhead43,44,45. Nosso método preciso e facilmente implementado de determinação sexual tem ampla utilidade, não apenas para informar estudos demográficos e históricos de vida comparativos, mas também para atividades de pesquisa e conservação que requerem dados específicos do sexo.
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Disclosures
Os autores não têm nada para revelar.
Acknowledgments
O financiamento para o trabalho de campo durante o qual nossas metodologias foram desenvolvidas foi fornecido pelo Serviço Canadense de Vida Selvagem do Canadá, A Aplicação de Tecnologias Estratégicas de Genômica do Canadá no Fundo de Pesquisa Ambiental, a Espécie Ameaçada Fundo de Recuperação, Fundo interdepartamental de recuperação, Conselho de Pesquisa em Ciências Naturais e Engenharia e Ministério de Treinamento, Faculdades e Universidades de Ontário (bolsas de estudo para A.A.C.), Queen's University (Duncan e Urlla Carmichael Fellowship to to A.A.C.) e Preservação da Vida Selvagem Canadá. Gostaríamos de agradecer ao Editor e quatro revisores anônimos por seus comentários, que melhoraram muito este manuscrito. Graças à equipe de preservação da vida selvagem do Canadá e aos membros do Grupo de Trabalho Norte-Americano Shrike para discussões que auxiliaram no desenvolvimento dessa metodologia. Estendemos nossos agradecimentos a todos os Cientistas Cidadãos e funcionários do African Lion Safari, Cambridge, Ontário, por sua ajuda na conclusão da pesquisa. Agradecemos especialmente a Erin Sills, coordenadora de Marketing e RELAÇÕES Públicas, African Lion Safari, por sua ajuda na produção da pesquisa on-line e na resumição dos resultados.
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