Summary
Detta dokument presenterar ett protokoll för utredning av social överföring av mat preferens hos möss. Fördelar och möjliga tillämpningar för detta förfarande, till exempel markeras i att upptäcka tidiga förändringar i AD musmodeller. Avslutningsvis diskuteras tolkning av resultaten mot bakgrund av viktiga detaljer.
Abstract
Lukt erkännande underskott föreslås för att kunna tjäna som klinisk markör för att skilja Alzheimers sjukdom (AD) patienter från friska åldrandet grupper. Olfactory dysfunktion i AD kan exempelvis presentera som nedsatt lukt erkännande, framväxande under tidiga stadier av sjukdomen och försämring medan sjukdomen fortskrider. Social överföring av mat preferenser (STFP) uppgift är baserad på en rudimentär form av kommunikation mellan gnagare om avlägsna livsmedel beroende av överföring av lukt ledtrådar. Friska vildtyp möss skulle föredra att äta en roman, smaksatt mat som var tidigare cued av en artgränserna och denna mat preferens skulle hämmas på transgena AD möss, såsom APP/PS1 modellen. Verkligen en stark förkärlek för cued mat i C57Bl6/J möss 3 månader ålder hittades och reducerades i 3 månader gamla transgena APP/PS1 möss. I sammandrag vara STFP uppgift en kraftfull åtgärd skall integreras i nuvarande subklinisk upptäckt analyser av AD.
Introduction
Lukt erkännande underskott föreslås för att fungera som klinisk markör för att skilja Alzheimers sjukdom (AD) ämnen från normalt åldrande grupper1,2,3,4. En rad neuropsykiatriska sjukdomar kännetecknas av störningar i lukt erkännande och minne, inklusive AD och Parkinson5,6. Flera beteendemässiga tester och protokoll har fastställts för att bedöma lukt erkännande och diskriminering i djur modeller7. Som sådan, kan translationell forskning med hjälp av lämpliga och validerade djurmodeller och tester för lukt minne avancera bättre diagnos och behandling av neurodegenerativa sjukdomar. Social överföring av mat preferenser (STFP) test som uppfanns ursprungligen i tidig sort80-tal8 var därför anpassas. I den här uppgiften bedöms djur på deras medfödda förmåga att lära sig om livsmedelssäkerhet från sina artfränder. Underliggande Välj-avvisa beslut, processer omfattar bedömning av de sensoriska egenskaperna av maten och ett djur måste kunna granska och otacksam olika funktioner (dvs., smak och lukt).
STFP provet består av en ganska enkel företeelse: efter växelverkan av naiva 'observatör' gnagare med en 'demonstrator' som tidigare förbrukas en mat, observatören visar normalt en större förkärlek för detta mat8,9 , 10. analysera nödvändiga tillstånd som resulterar i detta önskemål, visade det direkta motivet – demonstrator exponering (ätit eller dammas med en mat) är tillräckligt för att öka observatörens preferens. Dock rent och luktar inte heller äter ett livsmedel inte är tillräckliga för att framkalla denna typ av preferens11,12.
Protokollet STFP består av fyra steg under fem dagar. Det första steget består av att öka motivationen hos djuren att göra dem äta ett nytt livsmedel. Att göra så, alla gnagare sätts på en 23-h, mat-deprivation schema, ta emot regelbundna chow för 1 h/dag under två dagar. I det andra steget tillhandahålls fasen priming varje demonstrator för 1 h med mat som innehåller en ny smak (chow blandat med kakao eller kanel i de ursprungliga experiment). I det tredje steget placeras den sociala interaktion fasen, varje demonstrator i buren av en ämne observatör gnagare i 30 min. I det fjärde steget, 24 h efter social interaktion, erbjuds varje ämne val av båda smaksatt Dieter. Observatörens intag av både livsmedel och preferens procentsatser av båda dieter som äts av ämnet bedöms.
Selektiv neurotoxiska skador på hippocampus-subiculum visas att försämra prestanda på denna uppgift13. Mutationer som påverkar Hippocampus funktion hos möss har också rapporterats att förhindra mat preferenser14,15,16,17. Ännu viktigare, bygger STFP prestanda inte uteslutande på Hippocampus funktion. Det rapporterades i flera farmakologiska, genetiska manipulationer och lesion studier att andra hjärnstrukturer bredvid hippocampus kan spela en roll i att förmedla olika aspekter av socialt-inducerad kost val inlärning och minne. Till exempel, föreslås kolinerga nervceller i mediala septum/vertikala lem av den diagonala band eller nucleus basalis magnocellularis/substantia innominata för att inneha olika roller i förvärv och hämtar icke-rumslig sociala minnet av lukt ledtrådar18. Dessutom orbitofrontal cortex har varit inblandade i lukt-guidad lärande och kolinerga utarmning av hela hjärnbarken resulterade i STFP underskott, vilket indikerar att dessa regioner i hjärnan är väsentliga för denna typ av associativ inlärning19.
Möjliga störfaktorer undveks så mycket som möjligt, till exempel spridning av lukter eller att dra av maten utanför kopparna. En ytterligare tillvänjning steg till apparaten och ett kompletterande test innan den faktiska STFP uppgiften tillfogades, för att bedöma om gnagare kan faktiskt lukta och är villiga att äta nya livsmedel, begraven cookien testa20. Genom automatiserad video-tracking, kunde också den tid att utforska både demonstratorn under socialt samspel samt mat under testfasen också mätas. Utforskandet av sökvägen för varje ämne registreras med hjälp av en kamera ansluten till en video mjukvara utrustad dator. Som sådan, kan olika aspekter av utforskning prestanda, såsom tid i varje zon, och antalet zon besök beräknas. Detta ger mer detaljerad information om djurens aktivitet under testfasen, förutom mängden konsumerad mat som i den ursprungliga STFP-protokollet.
I tidigare experiment med ett AD musmodell, THY-Tau22 modell, konstaterades det att njurfunktion i denna STFP minne från 9-10 månaders ålder kunde plockas upp, och dessa inträffat tillsammans med underskott i hippocampus synaptisk plasticitet och tau patologi i det Hippocampus16. Eftersom tau patologi förekommer sent i sjukdomsförloppet, enligt amyloid kaskad hypotesen efter dispositionen av amyloidal plack21, det var en hypotes om att STFP underskott kunde upptäckas vid en tidigare ålder amyloid transgena möss. Därför tillämpades på STFP prov i 3 månader gammal APP/PS1 möss22, de vanligaste använda modellen av AD. Denna typ av socialt-inducerad matval visade sig verkligen att vara nedsatt i APP/PS1 möss. Det är viktigt att dessa möss, åtminstone i den här åldern var saknar allmänna lukt, rörelseapparaten eller sociala prospektering nedskrivningar. Avslutningsvis, kan lukt erkännande dysfunktion vara en viktig tidig screeningmetod för annons i människor och möss lika. Pålitlig, billig och enkel screening för tidig annons kan vara användbar för terapeutisk forskning. Om vi kunde skärm för tidig annons mer effektivt, kan vi ingripa tidigare i sjukdomsprocessen.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Alla protokoll har granskats och godkänts av utskottet djurförsök vid universitetet i Leuven, Belgien, och genomfördes i enlighet med direktivet om Europeiska gemenskapens (86/609/EEG).
1. utrustning, apparater och rum ställer:
- Förbereda en Crawleys tre kammare box23 som består av tre kammare (19 x 45 cm, höjd 30 cm) med transparent dividera väggar ger dig gratis tillgång till varje kammare.
- Använda två mat koppar tillverkad i transparent plast (3,8 cm i diameter, höjd 3,2 cm) och placera dem inuti passande mat mugghållare som består av en metall ramp (10 x 10 cm, höjd 7 cm), med ett centrumhål passande mat kopparna.
- Använd en tråd cup-liknande behållare stor nog att rymma en mus (diameter på 12 cm, höjd 10 cm). Placera den i mitten kammare för demonstratorn i fas 6.
- Ren apparaten efter varje prövning med 70% etanol att förhindra lukt spår mellan möss och låt den torka ut.
Obs: Beteendemässiga testning görs företrädesvis mellan 9:00 och 6:00 pm. allmän belysning i apparater och testrummet är 650 lux. Använd ett video-tracking program att spela in mus aktivitet.
2. smaksatt matlagning:
- Ta vanlig mat chow pellets och lägga till 2% av selleri eller paprika. Blanda maten väl och lägga den i matbehållare för vidare användning.
3. motiverande fas (dag 1 - 2):
- Sätta alla gnagare på en 23-h, mat-deprivation schema, ta emot deras regelbundna chow för 1 h/dag under två dagar i ett rum med en 12 h ljus/mörk cykel med ad libitum tillgång till vatten. Aktivera ljuset 8 am.
Obs: I den ursprungliga protokollet, under priming-fasen varje demonstrator föreskrevs, 1 h, med mat som innehåller en ny smak. Vi gav demonstranterna smaksatt-maten redan under sin 1 h utfodringen tid, så i totalt 2 h i stället för den ursprungliga 1 h används. - För demonstrator musen, använda en mus av samma bakgrund, ålder, kön och vikt, utan föregående kontakt (inte littermates) med ämnet / observatör mus.
Obs: Samma demonstrator möss kan användas mellan sociala överföring prövningar.
4. begravd Cookie Test (dag 3):
- Innan du startar proceduren STFP, utvärdera funktionen lukt av betvingar med nedgrävda cookie test20. Begrava en chocolate chip cookie cirka 1 cm under ytan i ett random hörn av en ren enskilda bostäder bur.
- Nästa, placera observatör musen i buren och registrera svarstiden för att hitta en cookie med en 15 min cut-off. Låt inte musen äter cookien.
Obs: Detta enkla test kan utesluta olfaction upptäckt underskott och förhindra tidskrävande onödig STFP testning.
5. tillvänjning fas (dag 3):
- Skilja på höger och vänster fack genom att sänka väggarna.
- Satte två behållare för mat, fylld med mat pellets (vanlig mat chow) i varje hörn av tre-kammare-apparater.
- Placera försiktigt observatör musen i center kammaren.
- Låt ämnet musen habituerar till apparaten för 10 min.
- Efter 10 min, öppna skjutdörrarna och låt ämnet musen fritt utforska hela apparaten i 10 min.
Obs: Möss bör förbli ett mat-berövade schema under denna fas.
6. social överföring fas (dag 4):
- Skilja på höger och vänster fack genom att sänka väggarna.
- Sätta en demonstrator mus inuti en tråd inneslutning kopp och placera den i mitten kammare. På locket av tråd cup inför monterade kameran, skriva förkortningen av den mat som demonstratorn har varit cued med.
- Försiktigt lägga ämnet musen i center kammaren och låt det fritt utforska demonstratorn för 30 min, under inspelning varaktighet (s) och antalet kontakter mellan ämnet musen och inneslutning cup bostäder demonstrator musen (inom ett område på 5 cm runt koppen).
7. mat preferens testfas:
- Förbered två mat krukor för varje mus. Väga varje mus och etikett med observatör ID och smak.
- Ta bort vägg avdelare och placera de två matförpackningar, fylld med antingen chow som innehåller den cued eller en roman (uncued) mat, i varje hörn av tre-kammare-apparater (figur 2).
- Försiktigt placera ämnet musen i mitten kammare och låt det fritt utforska hela arenan för 120 min, under inspelning varaktighet (s) och antalet kontakter mellan ämnet musen och båda mat koppar (inom ett område av 5 cm runt koppar).
- Mäta inställningen mat genom vägning återstående maten (g).
- Om spill uppstår, lägga all mat tillbaka in i mat-kupa och väger det tillsammans med den resterande mat i mat cup. Spill i mitten kammare borde beaktas.
8. statistisk analys:
- Använda en video-program för att utvärdera musen beteendet inklusive antalet metoder, varaktigheten av tillvägagångssätt mellan ämne och demonstrator mus under fas 6 och den tid som observatör musen tillbringade med både mat-koppar under fas 7.
- Beräkna procentandelen av tiden spenderas inom närheten av cued och uncued maten och procentandelen av de ätit cued och uncued mat.
- Analysera data med envägs variansanalys (ANOVA).
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
Ett exempel på sociala prospekteringsfasen visas i figur 1A-B. Denna fas kan uppskattning av sociala utforskning av ämnet musen med den demonstrator mus som bara konsumeras en smaksatt mat. I den ursprungliga protokollet fick möss utforska varandra fritt. I protokollet beskrivs i detta dokument, ingick demonstrator musen i en tråd kopp så att näsan och ano-genital kontakt. Arenan där mössen möter varandra är också små (centrum kammare av tre kammare rutan mäter 19 x 45 cm). Som sådan, ökar vi sannolikheten för ämnet musen för att utforska inneslutning koppen som innehåller demonstrator musen. Jämföra vildtyp möss till APP/PS1 möss, hittade vi inga signifikanta skillnader mellan det totala avståndet flyttade (figur 1A), och inte heller tiden tillbringade (figur 1B) med demonstrator musen, vilket indikerar normal trevnad i detta AD-modellen. Faktiska mat preferens testfasen är utformad för att uppskatta socialt-inducerad mat minne (figur 1 c-D). I denna fas, kan angående musen fritt välja mellan cued smaksatt maten och ett nytt uncued livsmedel. Vanligtvis ett WT djur minns dess tidigare kontakt med lukt, och föredrar att äta mer och spendera mer tid med matchande smaksatt maten, som indikerar intakt socialt-inducerad mat minne (figur 1 c-D). Till skillnad från vildtyp möss visar APP/PS1 muterade djur inte preferens för cued maten över romanen, uncued mat (figur 1 c-D). Likgiltig beteende av APP/PS1 möss i det här testet är vägledande minskat socialt-inducerad mat minne.
Figur 1. Sociala utforskning av demonstrator musen skiljer sig inte mellan 3 månader gamla vildtyp och APP/PS1 möss, men en förlust av socialt-inducerad olfactory minne i APP/PS1 möss hittades. A. WT möss samt AD möss reste lika avstånd runt buren med demonstrator musen. B. Dessutom var båda genotyper tid runt buren håller demonstratorn inte signifikant. C. STFP-test visade att WT möss visade en klar preferens för cued mat 1 dag efter det sociala mötet jämfört med AD möss som åt i genomsnitt lika mängder presenterade mat från både cups. D. Detta mönster avspeglades också i möss tid att utforska de cued och icke-cued livsmedel: WT möss tillbringat en betydande högre sin tid att utforska cued maten jämfört med AD möss. E-F. APP/PS1 möss äta inte mindre än WT möss i allmänhet. (Menar ± SEM ges, WT = vildtyp, AD = Alzheimers sjukdom, n = 10 i varje grupp, NS = icke betydande, dubbel asterisk p < 0,01).
Figur 2. Experiment under testfasen. A. bild tagen från aside av set-up med 3-avdelningar och mat krukor i ramperna i båda ändar och en mus att utforska en av dem. B. bild tagen från ovan fördefinierade som fångas av ett video-tracking program som använder arenor för automatiserad och videoövervakning analys av beteenden. Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
En djurens beteendemässiga repertoaren kan spåras i stort sett tillbaka till fyra grundläggande skäl, att hitta mat och vatten, undvika rovdjur, socialt interagera och reproducera. Genomförandet av ett beteendemönster produceras av en individ av en social grupp som direkt främjar antagandet och utställning av en annan är myntade sociala överföring24. Denna typ av beteende kan djupt påverka en artens ekologi eftersom beteende som initierats av (vissa) person(er) snabbt förlänga ut till andra i det sociala nätverket, som lukt information25. Överföring av denna typ av information från ett djur till nästa kan vara slentrianmässigt mycket enkel. Exempelvis är Mus musculus en social utförligt bedriver socialt-inducerad beteenden och ömsesidiga sociala interaktioner. Här presenterar vi ett test för att utvärdera socialt-inducerad olfactory minne hos möss. STFP testet utvecklades ursprungligen av Galef och Wigmore, och har vunnit mer och mer intresse de senaste åren. Senare studier med liknande förfaranden ingår förbättringar för att förbättra uppgifternas tillförlitlighet för analys av trevnad och lukt minne och inställningar26,27. Huvudsakliga särdrag av detta test är den sociala överföring fasen, där ett ämne/observatör mus påträffar en demonstrator djur som har utfodrats ett livsmedel som innehåller en ny smak. Under detta enda, sociala möte är demonstranter och observatörer kan utbyta information om maten. 24 h efter interaktionen, observatör mössen måste välja mellan cued mat och ett nytt livsmedel. Som sådan, kan STFP användas för att studera långtidsminnet hos djur.
Som innehåller demonstrator musen har flera fördelar över gratis interaktion i tidigare versioner av STFP protokoll. Exempelvis är aggression, som ibland förekommer i transgena musmodeller för AD, begränsad. Det förhindrar också, sexuella interaktioner. Med demonstratorn innehöll kan således vara ett mindre aversiva alternativ för observatören musen för att interagera, som i fallet med en AD-mus ibland visar sig vara mindre sällskaplig och ovilliga att interagera med fritt rörliga möss. Nackdelen är att wire koppen själv behöver rengöras varje gång mellan möss och kan betraktas som ett aversivt stimulus själv.
Detta test kräver inte ett djur att utföra komplexa eller icke naturliga beteende som många operant betingning uppgifter eller Morris vatten labyrinten. Även om detta test är relativt tidskrävande, möjliggör det övervakning och omkodningen av flera repertoarer av särskilda parametrar, som sällskaplighet under fasen sociala överföring. Eller genom att helt enkelt upprepa STFP testfasen, möss kan testas med en längre fördröjning. Några överväganden bör hållas i åtanke angående djur funktionsläget. Observerade (social) ångest kan orsakas av otillräcklig tillvänjning av observatör möss till apparaten eller set-up, eller på grund av genetisk modifiering eller sjukdom inducerad neofobi. Till exempel är förändringar i sällskaplighet en kärna som är utmärkande för depression, autism spectrum disorder och schizofreni28,29,30. Således bör testet användas försiktigt i djurmodeller av dessa sjukdomar. Djurmodeller som visas att vara känsliga för dietary förändringar eller mat deprivation bör undvikas. Avslutningsvis har nedsatt lukt erkännande beteende varit inblandad som ett utmärkande drag för flera psykiatriska störningar. Därför återstår den fulla potentialen av testet STFP upptäckas.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
Författarna har något att avslöja.
Acknowledgments
Forskning stöds av CVE postdoktorsstipendium till AVdJ. Författarna vill tacka Leen Van Aerschot och Ilse Bloemen för deras tekniska support.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| 3-chamber apparatus | custom made | 19 x 45 cm, height 30 cm | |
| wire cages to hold mouse | custom made | diameter of 12 cm, height 10 cm | |
| ramp to hold food cup | custom made | 10 x 10 cm, height 7 cm | |
| food cups | sunlessbody via ebay | http://www.ebay.com.au/itm/Plastic-Sample-Jars-Pots-Cups-Containers-with-Hinged-Lid-x-200-Small-25ml-/251708415240 | diameter of 3.8 cm, height 3.2 cm |
| lux meter | Volcraft | BL-10 L 0 - 40000 lx | |
| paprika herb | Delhaize | ID:716703 | Gemalen paprika,| 40 g |
| celery herb | Delhaize | ID:716301 | Selderzout, 57 g |
| vide-tracking software | Ethovision (Noldus) | http://www.noldus.com/animal-behavior-research/products/ethovision-xt | |
| ANYmaze (Stoelting) | https://www.stoeltingco.com/any-maze-video-tracking-software-1218.html |
References
- Nordin, S., Murphy, C. Odor memory in normal aging and Alzheimer's disease. Ann Ny Acad Sci. 855, 686-693 (1998).
- Devanand, D. P., et al. Olfactory deficits in patients with mild cognitive impairment predict Alzheimer's disease at follow-up. Am J Psychiat. 157 (9), 1399-1405 (2000).
- Peters, J. M., Hummel, T., Kratzsch, T., Lötsch, J., Skarke, C., Frölich, L. Olfactory function in mild cognitive impairment and Alzheimer's disease: an investigation using psychophysical and electrophysiological techniques. Am J Psychiat. 160 (11), 1995-2002 (2003).
- Bahar-Fuchs, A., Moss, S., Rowe, C., Savage, G. Awareness of olfactory deficits in healthy aging, amnestic mild cognitive impairment and Alzheimer's disease. Int Psychogeriatr. 23 (7), 1097-1106 (2011).
- Serby, M., Larson, P., Kalkstein, D. The nature and course of olfactory deficits in Alzheimer's disease. Am J Psychiat. 148 (3), 357-360 (1991).
- Hidalgo, J., Chopard, G., Galmiche, J., Jacquot, L., Brand, G. Just noticeable difference in olfaction: discriminative tool between healthy elderly andpatients with cognitive disorders associated with dementia. Rhinology. 49 (5), 513-518 (2011).
- Sánchez-Andrade, G., James, B. M., Kendrick, K. M. Neural encoding of olfactory recognition memory. J Reprod Develop. 51 (5), 547-558 (2005).
- Galef, B. G. Jr, Wigmore, S. W. Transfer of information concerning distant foods: A laboratory investigation of the 'information-centre' hypothesis. Anim Behav. 31, 748-758 (1983).
- Galef, B. G. Jr Social interaction modifies learned aversions, sodium appetite, and both palatability and handling-time induced dietary preference in rats (Rattus norvegicus). J Comp Psychol. 100 (4), 432-439 (1986).
- Galef, B. G. Jr, Kennett, D. J., Stein, M. Demonstrator influence on observer diet preference: Effects of simple exposure and the presence of a demonstrator. Anim Learn Behav. 13, 25-30 (1985).
- Galef, B. G. Jr, Kennett, D. J. Different mechanisms for social transmission of diet preference in rat pups of different ages. Dev Psychobiol. 20 (2), 209-215 (1987).
- Galef, B. G. Jr Enduring social enhancement of rats' preferences for the palatable and the piquant. Appetite. 13, 81-92 (1989).
- Bunsey, M., Eichenbaum, H. Selective damage to the hippocampal region blocks long-term retention of a natural and nonspatial stimulus-stimulus association. Hippocampus. 5 (6), 546-556 (1995).
- Mayeux-Portas, V., File, S. E., Stewart, C. L., Morris, R. J. Mice lacking the cell adhesion molecule Thy-1 fail to use socially transmitted cues to direct their choice of food. Curr Biol. 10 (2), 68-75 (2000).
- McFarlane, H. G., Kusek, G. K., Yang, M., Phoenix, J. L., Bolivar, V. J., Crawley, J. N. Autism-like behavioral phenotypes in BTBR T+tf/J mice. Genes Brain Behav. 7 (2), 152-163 (2008).
- Van der Jeugd, A., et al. Hippocampal tauopathy in tau transgenic mice coincides with impaired hippocampus-dependent learning and memory, and attenuated late-phase long-term depression of synaptic transmission. Neurobiol Learn Mem. 95 (3), 296-304 (2011).
- Koss, D. J., et al. Mutant Tau knock-in mice display frontotemporal dementia relevant behaviour and histopathology. Neurobiol Dis. 91, 105-123 (2016).
- Vale-Martínez, A., Baxter, M. G., Eichenbaum, H. Selective lesions of basal forebrain cholinergic neurons produce anterograde and retrograde deficits in a social transmission of food preference task in rats. Eur J Neurosci. 16 (6), 983-998 (2002).
- Ross, R. S., McGaughy, J., Eichenbaum, H. Acetylcholine in the orbitofrontal cortex is necessary for the acquisition of a socially transmittedfood preference. Learn Memory. 12 (3), 302-306 (2005).
- Mu, Y., Crawley, J. N. Simple Behavioral Assessment of Mouse Olfaction. Curr Protoc Neurosci. 8, 24-34 (2009).
- Hardy, J. A., Higgins, G. A. Alzheimer's disease: the amyloid cascade hypothesis. Science. 256 (5054), 184-185 (1992).
- Radde, R., et al. ABeta42 driven cerebral amyloidosis in transgenic mice reveals early and robust pathology. EMBO Rep. 7 (9), 940-946 (2006).
- Nadler, J. J., et al. Automated apparatus for quantification of social behaviors in mice. Genes Brain Behav. 3 (5), 303-314 (2004).
- Galef, B. G. Jr Imitation in animals: history, definition, and interpretation of data from the psychological laboratory. Social learning: psychological and biological perspectives. , Lawrence Erlbaum Associates. Hillsdale, NJ. (1988).
- Pulliam, H. R. On the theory of gene-culture co-evolution in a variable environment. Animal cognition and behavior. Melgren, R. , Amsterdam, The Netherlands. 427-443 (1983).
- Wrenn, C. C., Harris, A. P., Saavedra, M. C., Crawley, J. N. Social transmission of food preference in mice: Methodology and application to galanin-overexpressing transgenic mice. Behav Neurosci. 117 (1), 21-31 (2003).
- Singh, A., Kumar, S., Singh, V. P., Das, A., Balaji, J. Flavor Dependent Retention of Remote Food Preference Memory. Front Behav Neurosci. 2 (11), 7-17 (2017).
- Kazdoba, T. M., Leach, P. T., Crawley, J. N. Behavioral phenotypes of genetic mouse models of autism. Genes Brain Behav. 15 (1), 7-26 (2006).
- Riedel, G., Kang, S. H., Choi, D. Y., Platt, B. Scopolamine-induced deficits in social memory in mice: reversal by donepezil. Behav Brain Res. 204 (1), 217-225 (2009).
- Naert, A., et al. Behavioural alterations relevant to developmental brain disorders in mice with neonatallyinduced ventral hippocampal lesions. Brain Res Bull. 94, 71-81 (2013).
