Summary
We presenteren een protocol om diffusie MRI-tractografie te integreren in de work-up van de patiënt tot endoscopische endonasale chirurgie voor een schedelbasistumor. De methoden voor het toepassen van deze neuroimaging studies in de pre- en intra-operatieve fase worden beschreven.
Abstract
Endoscopische endonasale chirurgie heeft een prominente rol gekregen in het beheer van complexe schedelbasistumoren. Het maakt de resectie van een grote groep goedaardige en kwaadaardige laesies mogelijk via een natuurlijke anatomische extra-craniale route, vertegenwoordigd door de neusholten, waardoor terugtrekking van de hersenen en neurovasculaire manipulatie worden vermeden. Dit wordt weerspiegeld door het snelle klinische herstel van de patiënten en het lage risico op permanente neurologische gevolgen, wat het belangrijkste voorbehoud is van conventionele schedelbasischirurgie. Deze operatie moet worden afgestemd op elk specifiek geval, rekening houdend met de kenmerken en relatie met omliggende neurale structuren, meestal gebaseerd op preoperatieve neuroimaging. Geavanceerde MRI-technieken, zoals tractografie, zijn zelden toegepast in schedelbasischirurgie vanwege technische problemen: langdurige en gecompliceerde processen om betrouwbare reconstructies te genereren voor opname in het neuronavigatiesysteem.
Dit artikel is bedoeld om het protocol te presenteren dat in de instelling is geïmplementeerd en benadrukt de synergetische samenwerking en teamwork tussen neurochirurgen en het neuroimaging-team (neurologen, neuroradiologen, neuropsychologen, fysici en bio-ingenieurs) met het uiteindelijke doel om de optimale behandeling voor elke patiënt te selecteren, de chirurgische resultaten te verbeteren en de vooruitgang van gepersonaliseerde geneeskunde op dit gebied na te streven.
Introduction
De mogelijkheid om de middellijn van de schedelbasis en paramediane regio's te benaderen via een voorste route, waarbij de nasale fossae als natuurlijke holtes worden aangenomen, heeft een lange geschiedenis, die meer dan een eeuw teruggaat1. In de afgelopen 20 jaar zijn de visualisatie- en operatieve technologieën echter voldoende verbeterd om hun mogelijkheid uit te breiden om de behandeling van de meest complexe tumoren zoals meningeomen, chordomas, chondrosarcomen en craniofaryngiomen1 uit te breiden vanwege de (1) introductie van de endoscoop, die een panoramisch en gedetailleerd 2D / 3D-beeld van deze regio's aan de chirurg geeft, (2) de ontwikkeling van intraoperatieve neuronavigatiesystemen en (3) de implementatie van speciale chirurgische instrumenten. Zoals zorgvuldig aangetoond door Kassam et al. en bevestigd door meerdere beoordelingen en meta-analyses, worden de voordelen van deze chirurgische aanpak voornamelijk weergegeven door de kansen om uitdagende schedelbasistumoren te reseceren, waardoor directe terugtrekking van de hersenen of zenuwmanipulatie wordt vermeden, waardoor het risico op chirurgische complicaties en neurologische en visuele gevolgen op lange termijn wordt verminderd2,3,4, 5,6,7,8,9,10,11,12.
Voor meerdere schedelbasis- en hypofyse-diecefale tumoren is het ideale chirurgische doel de afgelopen jaren veranderd van de meest uitgebreide tumorverwijdering mogelijk naar de veiligste verwijdering met behoud van de neurologische functies om de kwaliteit van leven van de patiënt te behouden3. Deze beperking kan worden gecompenseerd door innovatieve en effectieve adjuvante behandelingen, zoals bestralingstherapie (waarbij indien nodig massieve deeltjes zoals proton- of koolstofionen worden gebruikt) en, voor geselecteerde neoplasmata, door chemotherapie als remmers van de BRAF / MEK-route voor de craniofaryngiomen13,14,15.
Om deze doelen na te streven, is een zorgvuldige preoperatieve beoordeling echter cruciaal, om de chirurgische strategie af te stemmen op het specifieke kenmerk van elk geval2. In de meeste centra wordt het MRI-preoperatieve protocol meestal alleen uitgevoerd met standaard structurele sequenties, die de morfologische karakterisering van de laesie bieden. Met deze technieken is het echter niet altijd mogelijk om de anatomische relatie van de tumor met aangrenzende structuren betrouwbaar te beoordelen3. Bovendien kan elke patiënt verschillende pathologie-geïnduceerde functionele reorganisatieprofielen presenteren die alleen detecteerbaar zijn met diffusie MRI-tractografie en functionele MRI (fMRI), die kunnen worden gebruikt om begeleiding te bieden, zowel bij de operatieplanning als bij de intraoperatieve stappen16,17.
Momenteel is fMRI de meest gebruikte neuroimaging-modaliteit voor het in kaart brengen van functionele hersenactiviteit en connectiviteit, als leidraad voor chirurgische planning18,19 en om de uitkomst van de patiënten te verbeteren20. Taakgebaseerde fMRI is de modaliteit bij uitstek om "welsprekende" hersengebieden te identificeren die functioneel betrokken zijn bij specifieke taakuitvoeringen (bijv. Vingertikken, fonemische vloeiendheid), maar is niet van toepassing op de studie van schedelbasistumoren.
Diffusie MRI-tractografie maakt in vivo en niet-invasieve reconstructie van witte stof hersenverbindingen en hersenzenuwen mogelijk, waarbij de hodologische structuur van de hersenen wordt onderzocht21. Verschillende tractografie-algoritmen zijn ontwikkeld om axonale routes te reconstrueren door diffusiviteitsprofielen van watermoleculen te koppelen, geëvalueerd binnen elke hersenvoxel. Deterministische tractografie volgt de dominante diffusiviteitsrichting, terwijl probabilistische tractografie de connectiviteitsverdeling van mogelijke pathways evalueert. Bovendien kunnen verschillende modellen worden toegepast om de diffusiviteit binnen elke voxel te evalueren, en het is mogelijk om twee hoofdcategorieën te definiëren: modellen met één vezel, zoals het diffusietensormodel, waarbij een enkele vezeloriëntatie wordt geëvalueerd, en modellen met meerdere vezels, zoals bolvormige deconvolutie, waarbij verschillende kruisingsvezeloriëntaties worden gereconstrueerd22,23. Ondanks het methodologische debat over diffusie MRI-tractografie, is het nut ervan in de neurochirurgische workflow momenteel vastgesteld. Het is mogelijk om de dislocatie van het wittestofkanaal en de afstand tot de tumor te evalueren, met behoud van specifieke wittestofverbindingen. Bovendien kunnen diffusietensorbeeldvorming (DTI) -kaarten, met name fractionele anisotropie (FA) en gemiddelde diffusiviteit (MD), worden toegepast om microstructurele witte stofveranderingen te beoordelen die verband houden met mogelijke tumorinfiltratie en voor longitudinale tractusmonitoring. Al deze kenmerken maken diffusie MRI-tractografie een krachtig hulpmiddel voor zowel pre-chirurgische planning als intra-operatieve besluitvorming door middel van neuronavigatiesystemen24.
De toepassing van tractografietechnieken op schedelbasischirurgie is echter beperkt door de behoefte aan gespecialiseerde technische kennis en het tijdrovende werk om diffusie MRI-sequentie-acquisitie, analyseprotocol en opname van tractografieresultaten in neuronavigatiesystemen te optimaliseren25. Ten slotte zijn verdere beperkingen te wijten aan de technische moeilijkheden om deze analyses uit te breiden van intraparenchymale naar extra-parenchymale witte stofstructuren, als hersenzenuwen. Inderdaad, alleen recente studies presenteerden voorlopige resultaten die probeerden geavanceerde MRI- en schedelbasischirurgie te integreren26,27,28.
Het huidige artikel presenteert een protocol voor de multidisciplinaire behandeling van hypofyse-diencephalische en schedelbasistumoren met behulp van diffusie MRI-tractografie. De implementatie van dit protocol in de instelling is het resultaat van de samenwerking tussen neurochirurgen, neuro-endocrinologen en het neuroimaging team (inclusief klinische en bioinformatica expertise) om een effectieve geïntegreerde multi-axiale benadering van deze patiënten te bieden.
In het centrum hebben we multidisciplinaire protocollen geïntegreerd voor het beheer van patiënten met schedelbasistumoren, om een zo informatief mogelijke beschrijving te geven en om het chirurgische plan aan te passen en te personaliseren. We laten zien dat dit protocol zowel in de klinische als in de onderzoekssetting kan worden toegepast voor elke patiënt met een schedelbasistumor om de behandelingsstrategie te begeleiden en de kennis over de hersenmodificaties veroorzaakt door deze laesies te verbeteren.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Het protocol volgt de ethische normen van het Local Research Committee en met de verklaring van Helsinki van 1964 en de latere wijzigingen of vergelijkbare ethische normen.
1. Selectie van de patiënten
- Hanteer de volgende inclusiecriteria: patiënten ouder dan 18 jaar, volledig meewerkend, met een tumor van de schedelbasis of hypofyse-diencephalisch gebied.
- Patiënten uitsluiten met contra-indicatie voor MRI (d.w.z. een pacemaker of ferromagnetisch materiaal) of die zich presenteren met opkomende klinische aandoeningen (d.w.z. intracraniële hypertensie, het acute gezichtsverlies dat onmiddellijke chirurgie vereist), of zwangere vrouwen, of patiënten met een psychische aandoening, of degenen die expliciet weigeren deel te nemen aan dit protocol.
2. Voorbereiding op het MRI-onderzoek
- Dien vóór het MRI-onderzoek het veiligheidsformulier toe om significante contra-indicaties voor het onderzoek en contrastmiddelinjectie uit te sluiten: geen ferromagnetische materialen in het lichaam, evaluatie van MRI-apparaten, veilig of voorwaardelijk, geen pacemaker, geen oogcontactlenzen op.
- Als de scanner die wordt gebruikt voor de MRI-acquisitie een hoog veld is (bijv. 3 T, zie Tabel met materialen),overweeg dan eventuele aanvullende contra-indicaties die verband houden met bijvoorbeeld neurostimulatieapparaten.
- Controleer of de patiënt claustrofobie heeft.
- Zorg ervoor dat de patiënt het MRI-toestemmingsformulier heeft gelezen en ondertekend om de risico's en voordelen van het beeldvormingsonderzoek te erkennen.
- Laat een neuropsycholoog een algemene evaluatie en een gerichte neurocognitieve beoordeling uitvoeren op basis van de tumorlocatie.
- Beheer de edinburgh inventaris om de dominantie van de handvaardigheid te evalueren29.
3. Positionering van de patiënt in de scanner
- Geef oordoppen aan de patiënt om MRI-ruis te verminderen.
- Hoofdbewegingen kunnen de beeldkwaliteit beïnvloeden; gebruik daarom schuimkussens om hoofdbewegingen te verminderen, waardoor het hoofd in de MRI-spoel wordt geïmmobiliseerd.
- Geef de patiënt een noodalarmknop in geval van onderbreking van het onderzoek.
- Schakel de camera en microfoon in de scanner in om de patiënt te controleren, te spreken en te beluisteren vanuit de MRI-acquisitieruimte buiten de scanner.
4. Brain MRI protocol instelling en acquisitie parameters
- Verkrijg een gestandaardiseerde multimodale MRI-protocol high-field scanner (1,5 T of 3T). De volgende sequentieparameters verwijzen naar een 3 T MRI, met behulp van een head-neck array coil met hoge dichtheid (64 kanalen).
- Verkrijg hoge resolutie en volumetrische anatomische sequenties: T1-gewogen pre- en post-gadolinium contrastmiddel toediening en FLAIR T2-gewogen.
- Voor T1- en T2-gewogen beelden krijgen continue sagittale plakjes met een isotrope resolutie van 1x1x1 mm3 scantijd van ongeveer 5 minuten per reeks.
- Verkrijg een T2-gewogen sequentie met hoge resolutie en lokaliseer het tumorgebied voor visualisatie van de hersenzenuw: een volumetrische CISS (Constructive Interference in Steady State) met voxeldimensie van 0,5x0,5x0,5 mm3 (scantijd van ongeveer 9 minuten).
- Verkrijg diffusiegewogen sequenties met behulp van single-shot echo-planaire beelden (EPI), voxeldimensie van 2x2x2 mm3,64 magnetische gradiëntrichtingen met een b-waarde van 2000 s / mm2,echotijd van 98 ms en ontspanningstijd van 4300 ms.
- Verkrijg vijf volumes met nul b-waarde aan het begin van de diffusiegewogen acquisitie met fasecoderingsrichting ingesteld op anterieur-posterieur (voor diffusiegewogen beelden totale scantijd van 5 minuten).
- Verkrijg bovendien drie volumes met nul b-waarde maar omgekeerde fasecoderingsrichting, posterieur-anterieur, om beeldvervormingen als gevolg van de EPI-acquisitie (scantijd van 42 seconden) te corrigeren. Continue bijna-axiale plakjes worden verkregen.
- Verkrijg aanvullende sequenties om specifieke tumorkenmerken te onderzoeken, zoals multi- of single-voxel MRI-spectroscopie gelokaliseerd in het tumorgebied.
OPMERKING: De totale scantijd duurt ongeveer 30 minuten, exclusief de voorbereiding van de patiënt op het MRI-onderzoek.
5. Brain MR beelden voorbewerking
- Converteer de MRI-gegevens van het beeldvormingsformaat dat wordt gebruikt door MRI-acquisitieconsoles, DICOM (.dcm), naar het NIFTI-formaat (.nii) dat wordt gebruikt in geavanceerde beeldvormingsanalyses.
- Voer de functie dcm2niix uit (https://github.com/rordenlab/dcm2niix). Stel als invoerbestanden dicom-afbeeldingen in en als uitvoer de bijbehorende .nii-bestanden: T1.nii, Flair.nii, T1_contrast.nii, DTI_b2000.nii en DTI_b0_flip.nii.
- Installeer de FSL (https://fsl.fmrib.ox.ac.uk/fsl/fslwiki) en MRtrix3 (https://www.mrtrix.org) software die nodig is voor de geavanceerde beeldvormingsanalyses.
- Registreer de Flair.nii en T1_contrast.nii bij de T1.nii-afbeelding door de FSL-flirtfunctie uit te voeren, die een lineaire beeldregistratie uitvoert.
- Registreer de DTI_b2000.nii-afbeelding bij de T1.nii door de FSL-epi_reg-functie uit te voeren, die rekening houdt met EPI-beeldvervormingsartefacten.
- Voer de FSL-topup-functie uit om fasecoderingsrichtingartefacten te corrigeren die de DTI_b2000.nii-afbeelding presenteren. Stel de DTI_b0_flip.nii inverse fasecoderingsacquisitie in als het invoerbestand "in_main".
- Voer de MRtrix3-dwidenoise-functie uit voor beeldvorming met een hoofdcomponentruismodellering.
- Om wervelstroom en signaaluitvalartefact te corrigeren, voert u de FSL-eddy-functie uit en voor MRI-spoel-geïnduceerde signaalinhomogeniteiten corrigeert de MRtrix3-dwibias de juiste functie.
- Voer de FSL-bet-functie uit om het hoofdhuidsignaal te verwijderen dat de T1.nii-afbeelding presenteert en hernoem het uitvoerbestand met behulp van het achtervoegsel "_brain": T1_brain.nii.
6. Tumorsegmentatie
- Installeer de itk-snap software (http://www.itksnap.org) 30.
- Zodra de itk-snap-software is geïnstalleerd, drukt u op Bestand - Hoofdafbeelding openen en selecteert u de T1.nii-afbeelding, drukt u vervolgens op Bestand - Nog een imager toevoegen en uploadt u de Flair.nii- en T1_contrast.nii-afbeeldingen, waarbij u de semi-transparante overlay-optie instelt.
- Inspecteer de tumor in de afbeeldingen T1.nii, Flair.nii en T1_contrast.nii. Kies het anatomische vlak dat u wilt volgen bij het tekenen van de laesie, bijvoorbeeld axiale.
- Plaats de aanwijzer in één axiale snede om te beginnen. Selecteer in de hoofdwerkbalkhet pictogram Polygooncontrole en begin met het tekenen van tumorgrenzen met behulp van de tekenstijl uit de vrije hand - vloeiende curve of Veelhoek.
- Zodra u klaar bent met het tekenen van de tumoromtrek, sluit u de curve die de eerste en laatste punt verbindt, drukt u op Accepterenen gaat u verder met tekenen in het volgende segment. Voor grote tumorlaesies, om het tekenproces te versnellen, slaat u enkele axiale plakjes over (bijvoorbeeld drie) en tekent u de omtrek van de laesie in tussenliggende plakjes.
- Selecteer aan het einde van de laesieomtrektekening Hulpmiddelen - Labels interpoleren, stel het label in op /met interpolaat als de tumorlaesie en het interpolaat langs een enkele as als de asoriëntatie gevolgd bij het tekenen van de tumorgrenzen.
- Selecteer Segmentatie - Segmentatieafbeelding opslaan en geef de tumorsegmentatie een naam als Tumor_mask.nii door de optie Nifti-indeling te selecteren om op te slaan.
7. Tractografie analyse
- Voer de FSL-dtifit-functie uit om de diffusiviteit en de verschillende ruimtelijke richtingen te modelleren en verkrijg de volgende diffusietensorkaarten: FA.nii, MD.nii en V1.nii. Evalueer deze DTI-kaarten om toegang te krijgen tot abnormale diffusiviteitswaarden die kunnen optreden in de aanwezigheid van tumoroedeem of infiltratie.
- Voer de functie MRtrix3-tckgen uit met de standaardinstelling "ifod2" om probabilistische tractografie uit te voeren en de wittestofpaden te reconstrueren door kruisingsvezels te modelleren31.
- Hanteer een seed-target benadering door de "-seed_image" en "-include" opties in te stellen op basis van a priori anatomische kennis.
- Teken handmatig interessegebieden (ROIs) die zijn ingesteld als zaad of doel voor tractografie. U kunt ook atlasgebaseerde ROM's gebruiken. Zie Mormina et at. 32 voor de optische radiotracografie, Hales et al.33 voor het optische chiasme en de hersenzenuwen van de optica, en Testa et al.34 voor de piramidale kanalen.
- Start de FSL-fsleyes-afbeeldingsviewer, selecteer Openenen kies afbeeldingen die u visueel wilt inspecteren.
- Ga in de FSL- fsleyes viewer naar Setting - Ortho View 1 en activeer het gereedschap Edit Mode.
- Klik op het FSL-fsleyes potloodpictogram en teken de tractografie-UI's.
- Installeer de Freesurfer (https://surfer.nmr.mgh.harvard.edu) software.
- Voer de Freesurfer-Recon-all-functie uit op de T1.nii-afbeelding om de automatische corticale gebiedssegmentatie te verkrijgen die kan worden gebruikt als tractografie-ROM's.
- Voer de FSL-epi_regregistration-functie uit, stel de T1.nii in als invoerafbeelding en verwijs naar afbeelding de DTI_b2000.nii, sla de registratie-uitvoermatrix op (T1_onto_DTI.mat).
- Gebruik de verkregen T1_onto_DTI.mat-matrix om de gesegmenteerde ROM's te registreren in de DTI_b2000.nii-afbeelding.
- Voer de tractografie uit met de functie MRtrix3-tckgen.
- Voer de MRtrix3-tckmap-functie uit om de ".tck" gestroomlijnde tractografie-uitvoer in de "-template FA.nii" -afbeelding te converteren.
- Voer de FSL-flirtfunctie uit om de T1.nii-afbeelding lineair te registreren bij de MNI152_T1_2mm_brain.nii-sjabloon.
- Sla de uitvoermatrix op als T1_onto_MNI.mat. Voer de FSL-convert_xfm-functie uit door de optie "-concat" in te stellen als T1_onto_MNI.mat en T1_onto_DTI.mat, sla de uitvoermatrix op als DTI_onto_MNI.mat.
8. Tractografie: langs-tractus analyse
- Gebruik voor een nauwkeurige beschrijving van DTI-parameters langs-traktaatalgoritmen, zoals het op Matlab gebaseerde algoritme dat de oppervlaktekanaalgeometrie modelleert met de Laplaciaanse operatoreigenschappen35.
- Installeer de Matlab-software (https://matlab.mathworks.com) en vraag de along-tract-code aan bij de ontwikkelende auteurs35.
- U kunt ook de functie MRtrix3-tcksample gebruiken voor along-tract analyse, aangezien Matlab een licentie vereist.
9.3D-rendering visualisatie
- Installeer de Surf Ice software (https://www.nitrc.org/plugins/mwiki/index.php/surfice:MainPage).
- Klik in het surfijs-opdrachtpaneel op Geavanceerd - Converteer voxelwise naar mesh, selecteer de nifti-afbeelding die u wilt converteren en sla het resulterende .obj-bestand op.
- Klik in het opdrachtvenster Surf Ice op Bestand - Openenen selecteer het OBJ-bestand om de 3D-volumerendering te visualiseren.
10. Preoperatief klinisch onderzoek
- Voer bio-humorale endocrinologische beoordeling uit, bestaande uit prolactine, TSH, freeT4, ACTH, cortisol, GH, LH, FSH en serumtests totaal testosteron / oestradiol, respectievelijk bij mannen en vrouwen.
- Analyseer het 24-uurs urinevolume en serum- en urine-osmolaliteit en natriumspiegels om de aanwezigheid van diabetes insipidus te bepalen.
- Voer een oogheelkundige evaluatie uit, inclusief gezichtsscherptemeting, geautomatiseerde visuele veldbeoordeling en retinale optische coherentietomografie (OCT).
- Voer een neurologisch lichamelijk onderzoek uit, met een verzameling anamnestische informatie over gewichtstoename, het hongergevoel, continu controleren van de rectale temperatuur om de 2 minuten gedurende 24 uur met behulp van een draagbaar apparaat om het circadiane temperatuurritme te evalueren, en 24 uur slaap-waakcyclusregistratie (inclusief een elektro-encefalogram, rechter en linker elektro-oculogram, elektrocardiogram en elektromyogram van mylohyoïde en linker en rechter tibialis spieren)36, 37,38.
11. Chirurgische planning
- Bespreek in een collegiale teamvergadering elke kandidaat-patiënt voor een operatie, op basis van de resultaten van tumorsegmentatie en relatie met de functionele welsprekende neurale structuren (oogzenuwen en chiasme, hypofysestengel, derde ventrikel, interne halsslagader, anterieure cerebrale slagader-anterieure communicerende slagader (ACA-ACoA) complex, basilaire slagader, hersenzenuwen III, IV, VI, mammillaire lichamen, witte stof tracts, en functionele corticale gebieden) om de meest geschikte chirurgische aanpak te bepalen.
- Selecteer de chirurgische gang met het minimale risico op verwondingen van neurale structuren39.
- Definieer het veilige resectiegebied voor elk geval en lokaliseert de kritieke neurale structuur (zoals chiasme, mammillair lichaam) onder wiens nabijheid de resectie moet worden gestopt om permanente schade te voorkomen39.
- Voeg de meest relevante MRI-sequenties samen en importeer ze in het neuronavigatiesysteem van de operatieve fase.
12. Voorbereiding van de operatie
- Induceer algemene anesthesie met totale intraveneuze anesthesie met propofol en remifentanil (het is aangetoond dat de andere anesthetica tot de meest kritieke factoren behoren die de betrouwbaarheid van intraoperatieve monitoring beïnvloeden, waardoor het vals-negatieve percentage toeneemt), waardoor myorelaxant40wordt vermeden .
- Voer oro-tracheale intubatie uit met gaasjes in de orofarynx om bloed- of vloeistoflekkage in de maag of luchtwegen te voorkomen41.
- De neurofysiologische monitoring opzetten, met continue registratie van motorisch opgewekte potentialen (EPPs) en somatosensorisch opgeroepen potentialen (SEP's) en free-running elektromyografie (EMG) voor hersenzenuwen.42
- Importeer de MRI-gegevens, inclusief de tractografiereconstructies, in het neuronavigatiesysteem(Tabel met materialen).
- Selecteer de elektromagnetische registratiemodaliteit van de hersenchirurgie op het neuronavigatiesysteem.
- Registreer het neuronavigatiesysteem op de patiënt, waarbij een free-tracking-techniek of externe markers worden toegepast.
- Controleer de nauwkeurigheid van de bereikte registratie en controleer de positie van externe markers (d.w.z. oor of neus) op de geïmporteerde MRI; als het resultaat niet acceptabel is, herhaalt u de registratie.
- Plaats de patiënt in een semi-zittende positie; Mayfield's gebruik om het hoofd te bevestigen is niet nodig43.
- Dien corticosteroïden (endoveneuze flebocortide, dosering afhankelijk van het gewicht van de patiënt) en antibiotica (2 g amoxicilline-clavulaanzuur)toe 44.
13. Endoscopische endonasale chirurgie
- Begin met een 0° endoscoop(Tabel van Materialen).
- Oogst de naso-septumklep45.
- Voer een voorste sphenoidotomie uit, gevolgd door posterieure septostomie en ethmoidectomie met behoud van het middelste turbinaat, indien mogelijk43.
- Open het sellar- en tuberculumbeen41.
- Insnijden van de dura-laag met een H-vorm, na coagulatie van de superieure intercaverneuze sinus41.
- Splits de tumor door het arachnoïdale vlak43.
- Centraal debulk de tumor43.
- Verwijder de capsule uit de omliggende diecefale neurale structuren en stop de resectie in geval van tumoradhesie aan welsprekende structuren gevisualiseerd onder neuronavigatiebegeleiding43.
- Verken de chirurgische holte met schuine optiek (Tabel met materialen)46.
- Zorg voor hemostase met bipolaire stolling of hemostatische middelen.
- Sluit de osteo-meningeale opening met een intradurale intracraniale laag van durale substituut43.
- Plaats een extradurale intracraniale laag van durale vervanger, geschuurd met buikvet en uiteindelijk bot (Tabel van materialen)43.
- Bedek de sluiting met de naso-septumklep43.
14. Histologisch onderzoek
- Fixeer tumormonsters met 10% formaline en integreer ze onmiddellijk na de operatie in paraffine.
- Snijd weefsel in secties van 4 μm dikte en kleur met hematoxyline en eosine. De histologische diagnose moet gebaseerd zijn op de meest recente versie van de WHO-classificatie van hersentumoren (2016)47.
- Voer monster immunohistochemische kleuring uit door een geautomatiseerd immunohistochemisch kleuringsinstrument, met behulp van avidine-biotine-etikettering en diaminobenzidine als detectiereagens. Voor craniofaryngiomen, gebruik anti-beta-catenine, anti-BRAF v600E mutant epitoop en anti-Ki67 antilichamen voor immunohistochemische kleuring (Tabel van materialen).
- Evalueer de Ki-67-index door de handmatige telling van positieve tumorcellen48.
15. Postoperatief patiëntenbeheer
- Wek de patiënt onmiddellijk na de operatie.
- Herstel de spontane ademhaling uit de mond door neusholten te vullen met absorbeerbaar en niet-absorbeerbaar materiaal.
- Controleer vitale parameters (bloeddruk, hartslag, zuurstofverzadiging en bewustzijnstoestand) gedurende de volgende 6-12 uur op de IC.
- Herstel orale voeding na 12 uur.
- Voer na 6-9 uur een CT-scan uit.
- Houd bedrust gedurende drie dagen met heparinebehandeling.
- Controleer de vochtbalans elke 12 uur en beoordeel serumelektrolyten elke 24 uur.
- Corticosteroïdtherapie toedienen (endoveneuze flebocortid in de eerste 24 uur en vervolgens oraal cortonacetaat 30 +15 mg/dag).
- Voer een MRI uit met/zonder gadolinium binnen 72 uur na de operatie.
- Ontsla de patiënt op de4e dag.
16. Vroegtijdige follow-up
- Herhaal de volledige endocrinologische beoordeling 30 dagen na de operatie43.
- Herhaal de oogheelkundige beoordeling drie maanden na de operatie43.
- Herhaal het neurologisch lichamelijk onderzoek en temperatuur- en slaap-waakritmes functieonderzoeken drie maanden na de operatie46.
- Voer de MRI uit met/zonder gadolinium drie maanden na de operatie46.
17. Adjuvante therapie
- Evalueer de aanwezigheid van vroege tumorprogressie en als dit geïndiceerd is, verwijs de patiënt dan naar bestralingstherapie43.
18. Follow-up op lange termijn
- Herhaal de klinische, endocrinologische en oogheelkundige beoordelingen jaarlijks43.
- Jaarlijkse MRI uitvoeren met/zonder gadolinium: in geval van recidief kan de patiënt opnieuw geopereerd worden en vervolgens worden doorverwezen naar radiotherapie of direct worden doorverwezen naar radiotherapie43.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
Een 55-jarige vrouw presenteerde zich met progressieve visuele tekorten. Haar medische voorgeschiedenis was onopvallend. Bij oogheelkundige evaluatie werd bilaterale vermindering van de gezichtsscherpte (6/10 in het rechteroog en 8/10 in het linkeroog) onthuld en het gecomputeriseerde gezichtsveld vertoonde volledige bitemporale hemianopie. Er waren geen verdere tekorten zichtbaar bij neurologisch onderzoek, maar de patiënt meldde aanhoudende asthenie en een toename van honger- en dorstgevoel in de voorgaande 2-3 maanden, met een gewichtstoename van 4-5 kg en frequent ontwaken in de nacht voor de noodzaak om te plassen. Bij endocrinologische evaluatie werden centraal hypercorticisme en diabetes insipidus onthuld. Patiënte werd behandeld met corticosteroïden (hydrocortison 30+15 mg/dag en desmopressine 30+30 μg/dag). Op 24 uur slaap-waakcyclus en temperatuurbewaking werden geen significante veranderingen opgemerkt na de optimalisatie van de hormonale substitutietherapie.
MRI van de hersenen toonde een suprasellar tumor die de opto-chiasmatische cisterne bezette en de 3e ventrikel binnendrong, met een onregelmatige polycystische morfologie, verbeterend na gadolinium, vermoedelijk als de eerste hypothese voor een craniofaryngioom (Figuur 1A-C). Er werden geavanceerde beeldvormingsanalyses uitgevoerd, zoals geïllustreerd in het huidige protocol. De tumorkernsegmentatie benadrukte de gadoliniumopname en kwam overeen met een volume van 7,92 cm3 (figuur 1D-E).
De visuele paden waren het meest kritisch om te evalueren in de pre-chirurgische planning van deze patiënt. De piramidale kanalen werden ook gereconstrueerd om de microstructurele correlatie van de signaaltoename te beoordelen die werd gedetecteerd op het FLAIR T2-gewogen beeld ter hoogte van het juiste kanaal.
De reconstructie van de tractografie van de optische route werd onderzocht, met name de optische chiasme-dislocatie in aanwezigheid van de tumormassa. Ook de bilaterale hersenzenuwen van de optiek werden gereconstrueerd. In het grensvlak tussen de hersenen, botten en bloedvaten maakten gevoeligheidsartefacten geen volledige reconstructie mogelijk van de vezels die het optische chiasme met de oogzenuwen verbinden(figuur 2).
Het diffusiviteitsprofiel van de piramidale traktaten werd onderzocht met DTI-kaartstatistieken langs het kanaal. Ter hoogte van de rechter achterste ledemaat van de interne capsule was een focale FLAIRT2-gewogen hyperintensiteit aanwezig, wat overeenkomt met een toename van 5% van de rechter MD-maat (5e -7 e segmenten) in vergelijking met de linkerkant(figuur 3).
Door dergelijke relaties tussen tumor en neurale structuren te overwegen, werd gekozen voor de endoscopische endonasale uitgebreide transplantatie / transtuberculumbenadering36. De tumorverwijdering werd uitgevoerd met een microchirurgische tweehandstechniek. Aanvankelijk werd de tumor centraal gedebulkeerd, waarbij ook de cystische component werd afgevoerd(figuur 4). Daarna was het mogelijk om het craniofaryngioom geleidelijk los te maken van de neurale structuren, waarbij de arachnoïde als splitsingsvlak werd aangenomen (figuur 5). Aan het einde van de operatie werd volledige tumorverwijdering met de anatomische conservering van de hypothalamus bereikt(figuur 6). Het herstel van het osteo-durale defect werd uitgevoerd met buikvet en naso-septumflap (figuur 7).
Het postoperatieve beloop verliep rustig en de patiënt werd na vier dagen in de juiste klinische omstandigheden ontslagen. De tumor bleek een adamantinomateuze craniofaryngioom (WHO graad 1) te zijn bij histologisch onderzoek.
De patiënt ontwikkelde volledig panhypopituitarisme bij follow-up en onderging volledige substitutietherapie met hydrocortison, desmopressine en levothyroxine. Visuele tekorten gingen volledig achteruit en er werden geen veranderingen bij neurologisch onderzoek, 24-uurs slaap-waakcyclus en temperatuurbewaking gedetecteerd. Drie maanden MRI van de hersenen toonde een volledige tumorverwijdering, zonder restant of recidief. Daarom werd geen adjuvante behandeling geadviseerd en wordt de patiënt gevolgd door jaarlijkse klinische en neuroradiologische onderzoeken(figuur 8).
Figuur 1. Preoperatieve anatomische MRI-sequenties (F/55 jaar). Axiale weergave van T1-gewogen (A) en FLAIR T2-gewogen (B); axiale (C, D) en sagittale (E) T1- na toediening van gadolinium (0,1 mm/kg). De tumorsegmentatie (rood) bedekt met het gadolinium-versterkte T1-gewogen beeld wordt weergegeven in D en E. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Figuur 2. Preoperatieve 3D-weergave van optische routes tractografie en tumorsegmentatie. A)Axialeplak van de FLAIR T2-gewogen afbeelding bedekt de optische chiasme tractografie, gelokaliseerd anterieur aan de tumor. (B) 3D-volumeweergave van het FLAIR T2-gewogen beeld, waarbij een axiale vlak wordt geselecteerd en de tractografie van de optische paden wordt bedekt. (C)3D-volumeweergave van het hersenoppervlak, tractografie van optische routes en tumorsegmentatie in rood. Alle tractografie stroomlijnen van de panelen worden gekleurd door de RGB directionaliteit kleurenkaart (rood: lateraal-lateraal, groen: voorste-achterste en blauw: inferieur-superieur). Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Figuur 3. Piramidale langs-tract DTI-meetanalyse. (A) 3D-weergave van de bilaterale piramidale tractus of corticospinale tractus (CST), gekleurd op basis van de Laplaciaanse inferieur-superieure segmentatiegradiënt. (B) Rechts (rood) en links (blauw) CST gemiddelde diffusiviteit (MD) profielen als gevolg van de verdeling van het kanaal in twintig segmenten weergegeven in de kleurenkaarten in A; segmenten beginnen ter hoogte van de pons naar de precentrale gyrus (PrCr). De zwarte doos markeert de segmenten aan de achterste ledemaat van de interne capsule (PLIC) (5e-7e). (C) Axiale weergave van FLAIR T2-gewogen beeld op PLIC-niveau, met en zonder de juiste CST-connectiviteitskaart, waarbij een helderdere rode intensiteit overeenkomt met een hogere stroomlijndichtheid. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Figuur 4. Intraoperatieve endoscopische beelden. (A) 0° scope, na durale opening, werd de tumor aanvankelijk losgemaakt door het chiasme, waarbij de arachnoid als een splitsingsvlak werd aangenomen. (B) en (C), daarna werd het centraal gedebulkt en werd de cyste geleidelijk afgevoerd. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Figuur 5. Intraoperatieve endoscopische beelden. (A)0° scope, het craniofaryngioom wordt gesplitst door het arachnoïdale vlak met behulp van neuronavigatie, waarbij de tumor en de neurale structuren (geïdentificeerd volgens ons huidige protocol) worden getoond. Daarom kunnen de mammillaire lichamen worden gespaard om permanente hypothalamische schade te voorkomen. (B) en (C) daarna was het mogelijk om de tumor te reseceren door de mediale hypothalamische oppervlakken, waarbij tractie werd vermeden om een dergelijke neurale structuur niet te beschadigen. DTijdens de verwijdering van het intraventriculaire gedeelte van de tumor werd bijzondere zorg besteed aan het heropenen van het cerebrale aquaduct en Monro foramina om postoperatieve acute hydrocefalie te voorkomen. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Figuur 6. Intraoperatieve endoscopische beelden. (A) en (B) 30 ° scope, aan het einde van de operatie is de neurale structuur van de3e ventrikel onderzocht met schuine optica om de volledige tumorverwijdering te bevestigen en de anatomische integriteit ervan aan te tonen. (C) Aan de onderkant van het chirurgische veld was het mogelijk om de CN III te identificeren, onder het Liliequist-membraan: de functie ervan, zoals de EP-leden, SEP's en andere CN's, was continu gecontroleerd met intraoperatieve neurofysiologische monitoring. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Figuur 7. Intraoperatieve endoscopische beelden. (A) 0 ° scope, sluiting van osteo-durale defect vereist een meerlagige techniek, het aannemen van durale substituut, buikvet, uiteindelijk bot en naso-septum flap. De eerste laag wordt gevormd door intracraniële intradurale positionering van de eerste laag van een durale substituut. (B)De volgende stap wordt weergegeven door plaatsing van buikvet om de chirurgische holte te vullen; bijzondere aandacht moet worden besteed om oververpakking te voorkomen. (C) De tweede laag durale vervanger wordt gebruikt om het vet te bedekken en kan op zijn plaats worden gehouden dankzij een stijve steiger, als een stuk bot of kraakbeen (pakkingafdichtingstechniek). DTen slotte wordt de naso-septumklep of een vrij transplantaat van septum of middelturbinaat gebruikt om de meerlaagse sluiting te bedekken. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Figuur 8. MRI, sagittale weergave T1-gewogen na toediening van gadolinium (0,1 mm/kg). (A)Preoperatieve MRI toont de tumor aan. (B)Postoperatief zijn de volledige tumorverwijdering met de anatomische conservering van de mammillaire lichamen en de hypothalamische structuren zichtbaar. Klik hier om een grotere versie van deze figuur te bekijken.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
De toepassing van het gepresenteerde protocol resulteerde in een veilige en effectieve behandeling van een van de meest uitdagende intracraniale tumoren, zoals een craniofaryngioom dat de3e ventrikel binnendringt, mogelijk een nieuwe horizon openen voor een laesie die ongeveer een eeuw geleden door H. Cushing werd gedefinieerd als het meest verbijsterende intracraniale neoplasma1. De combinatie van nauwkeurige preoperatieve planning, integratie van geavanceerde MRI-technieken en multidisciplinaire klinische beoordelingen hebben ons in staat gesteld om de chirurgische strategie aan te passen, de meest geschikte chirurgische corridor te identificeren en het risico op schade aan de neurale structuur te minimaliseren2,49,50,51. In tegenstelling tot andere MRI-protocollen die in de literatuur worden gerapporteerd, maakt de opname van snelle sequenties, zoals faseomkeercoderingsscans voor diffusiegewogen beelden, geavanceerde nabewerkingscorrectiesmogelijk 52. Deze procedure moet altijd worden gevolgd, vooral bij een veld met hoge intensiteit (bijv. 3 T of hoger) waar beeldvervormingen aanwezig zijn.
Bovendien maakte het gebruik van een probabilistische tractografiebenadering op basis van beperkte sferische deconvolutie een toename van de vezelreconstructiekwaliteit mogelijk in vergelijking met andere deterministische tractografiemodellen53. Bovendien verhoogden de voorgestelde 3D-rendering en kwantitatieve analyses de nauwkeurigheid van de preoperatieve patiëntbeoordeling. Deze neuroimagingstudie, samen met neurofysiologische monitoring, vormde een gids voor de chirurg en hielp hem / haar om te beslissen of en waar de chirurgische resectie moest worden gestopt met het uiteindelijke doel om de permanente neurologische tekorten van patiënten te voorkomen.
Inderdaad, de meest agressieve tumorresectie voor craniofaryngiomen is onlangs geleidelijk verlaten ten gunste van een hypothalamus-spaarzame techniek, bestaande uit het stoppen van de tumor verwijderd voordat er permanente neurale schadeis 54. In de standaard klinische praktijk is het echter vaak ingewikkeld voor de neurochirurg om te beslissen wanneer de tumorverwijdering moet worden gestopt om de maximale veilige resectie te bereiken, waardoor de patiënt wordt blootgesteld aan het risico dat aan de ene kant een tumorrest groter is dan gepland of, aan de andere kant, een permanent hypothalamus letsel wordt veroorzaakt, met als gevolg schade aan de kwaliteit van leven.
Het gepresenteerde protocol heeft een model geleverd voor de integratie van klinische en neuroradiologische gegevens met de bedoeling een praktische en gemakkelijk toe te passen methode te bieden voor het beheer van hypofyse-diecefale en schedelbasistumoren. We benadrukken echter dat het enkele kritieke punten bevat: de behoefte aan adequate apparatuur, zoals een magneet met een hoog veld (3 T), een kanaalspoel met hoge resolutie en geavanceerde voor- / verwerkingssoftware voor beeldvorming.
De MRI-sequenties in het gepresenteerde protocol zijn ook toe te passen bij 1,5 T, maar acquisitieparameters die in stap 4 worden gerapporteerd, moeten worden gewijzigd om een goede signaal-ruisverhouding te bereiken: voor de diffusiegewogen sequenties wordt een lagere b-waarde voorgesteld (bijv. 1000 s / mm2). Bovendien vereiste de implementatie van de voorgestelde neuroimaging-analyses en de introductie ervan in de klinische praktijk zowel klinische als MRI-technische en computerwetenschappelijke expertise, in het bijzonder voor de beeldvormingsverwerking. Het grootste deel van de gerapporteerde software is vrij beschikbaar (bijv. FSL, MRtrix3), maar de ontwikkeling van homebrew-pijplijnen is vereist om specifieke datasets of beeldvormingsanalyses te beheren.
Bovendien is het verdere kritieke punt dat, hoewel deze technologie cruciale ondersteuning biedt voor de chirurg, het hun leercurve niet kon vervangen. Om deze redenen moet deze geavanceerde operatie worden gereserveerd voor weinig of tertiaire verwijzingscentra, zeer gespecialiseerde en toegewijde specialisten.
Ten slotte is het toekomstige doel om de reconstructie van extra-parenchymale witte stofstructuren, als hersenzenuwen, te verbeteren. Tractografie van deze structuren wordt momenteel aangetast door de kleine dimensie van de hersenzenuwen en door de aanwezigheid van gevoeligheidsartefacten die het MRI-signaal voor de aanwezigheid van lucht en bot drastisch verminderden55.
Kortom, de synergetische samenwerking tussen neurochirurgen en het neuroimaging-team is cruciaal voor klinische en onderzoeksdoeleinden, waardoor met de hoogste nauwkeurigheid de meest effectieve chirurgische strategie voor elke patiënt kan worden gepland en kan worden bijgedragen aan de vooruitgang van gepersonaliseerde geneeskunde op dit gebied.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
De auteurs hebben niets te onthullen
Acknowledgments
We willen graag de radiologietechnici en verpleegkundigen van de Neuroradiology Area, IRCCS Istituto delle Scienze Neurologiche di Bologna, en hun coördinator Dr. Maria Grazia Crepaldi bedanken voor hun samenwerking.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| BRAF V600E-specific clone VE1 | Ventana | ||
| Dural Substitute | Biodesign, Cook Medical | ||
| Endoscope | Karl Storz, 4mm in diameter, 18 cm in length, Hopkins II – Karl Storz Endoscopy | ||
| Immunohistochemical staining instrument | Ventana Benchmark, Ventana Medical Systems | ||
| MRI | 3T Magnetom Skyra, Siemens Health Care | ||
| Neuronavigator | Stealth Station S8 Surgical Navigation System, MEDTRONIC |
References
- Wang, A. J., Zaidi, H. A., Laws, E. D. History of endonasal skull base surgery. Journal of Neurosurgical Sciences. 60 (4), 441-453 (2016).
- Kassam, A. B., Gardner, P., Snyderman, C., Mintz, A., Carrau, R. Expanded endonasal approach: fully endoscopic, completely transnasal approach to the middle third of the clivus, petrous bone, middle cranial fossa, and infratemporal fossa. Neurosurgical Focus. 19 (1), 6 (2005).
- Schwartz, T. H., Morgenstern, P. F., Anand, V. K. Lessons learned in the evolution of endoscopic skull base surgery. Journal of Neurosurgery. 130 (2), 337-346 (2019).
- Cossu, G., et al. Surgical management of craniopharyngiomas in adult patients: a systematic review and consensus statement on behalf of the EANS skull base section. Acta Neurochirurgica. 162 (5), 1159-1177 (2020).
- Komotar, R. J., Starke, R. M., Raper, D. M., Anand, V. K., Schwartz, T. H. Endoscopic endonasal compared with microscopic transsphenoidal and open transcranial resection of craniopharyngiomas. World Neurosurgery. 77 (2), 329-341 (2012).
- Clark, A. J., et al. Endoscopic surgery for tuberculum sellae meningiomas: a systematic review and meta-analysis. Neurosurgical Review. 36 (3), 349-359 (2013).
- Ditzel Filho, L. F., et al. Endoscopic Endonasal Approach for Removal of Tuberculum Sellae Meningiomas. Neurosurgical Clinics of North America. 26 (3), 349 (2015).
- Labidi, M., et al. Clivus chordomas: a systematic review and meta-analysis of contemporary surgical management. Journal of Neurosurgical Science. 60 (4), 476-484 (2016).
- Cannizzaro, D., et al. Microsurgical versus endoscopic trans-sphenoidal approaches for clivus chordoma: a pooled and meta-analysis. Neurosurgical Review. , (2020).
- Fujii, T., Platt, A., Zada, G. Endoscopic Endonasal Approaches to the Craniovertebral Junction: A Systematic Review of the Literature. Journal of Neurological Surgery: Part B Skull Base. 76 (6), 480-488 (2015).
- Tubbs, R. S., Demerdash, A., Rizk, E., Chapman, J. R., Oskouian, R. J. Complications of transoral and transnasal odontoidectomy: a comprehensive review. Child's Nervous System. 32 (1), 55-59 (2016).
- Zoli, M., et al. Endoscopic approaches to orbital lesions: case series and systematic literature review. Journal of Neurosurgery. 3, 1 (2020).
- Jensterle, M., et al. Advances in the management of craniopharyngioma in children and adults. Radiology and Oncology. 53 (4), 388-396 (2019).
- Roque, A., Odia, Y. BRAF-V600E mutant papillary craniopharyngioma dramatically responds to combination BRAF and MEK inhibitors. CNS Oncology. 6 (2), 95-99 (2017).
- Marucci, G., et al. Targeted BRAF and CTNNB1 next-generation sequencing allows proper classification of nonadenomatous lesions of the sellar region in samples with limiting amounts of lesional cells. Pituitary. 18 (6), 905-911 (2015).
- Silva, M. A., See, A. P., Essayed, W. I., Golby, A. J., Tie, Y. Challenges and techniques for presurgical brain mapping with functional MRI. NeuroImage Clinical. 17, 794-803 (2017).
- Duffau, H. Lessons from brain mapping in surgery for low-grade glioma: insights into associations between tumor and brain plasticity. The Lancet Neurology. 4 (8), 476-486 (2005).
- Maesawa, S., et al. Evaluation of resting state networks in patients with gliomas: connectivity changes in the unaffected side and its relation to cognitive function. PloS One. 10 (2), 0118072 (2015).
- Gonen, T., et al. Intra-operative multi-site stimulation: Expanding methodology for cortical brain mapping of language functions. PloS One. 12 (7), 0180740 (2017).
- Pillai, J. J. The evolution of clinical functional imaging during the past 2 decades and its current impact on neurosurgical planning. American Journal of Neuroradiology. 31 (2), 219-225 (2010).
- Bizzi, A. Presurgical mapping of verbal language in brain tumors with functional MR imaging and MR tractography. Neuroimaging Clinics of North America. 19 (4), 573-596 (2009).
- Dell'Acqua, F., Tournier, J. D. Modelling white matter with spherical deconvolution: How and why. NMR in Biomedicine. 32 (4), 3945 (2019).
- Maier-Hein, K. H., et al. The challenge of mapping the human connectome based on diffusion tractography. Nature Communications. 8 (1), 1349 (2017).
- Costabile, J. D., Alaswad, E., D'Souza, S., Thompson, J. A., Ormond, D. R. Current Applications of Diffusion Tensor Imaging and Tractography in Intracranial Tumor Resection. Frontiers in Oncology. 9, 426 (2019).
- Jacquesson, T., et al. Full tractography for detecting the position of cranial nerves in preoperative planning for skull base surgery: technical note. Journal of Neurosurgery. , 1-11 (2019).
- Zolal, A., et al. Comparison of probabilistic and deterministic fiber tracking of cranial nerves. Journal of Neurosurgery. 127 (3), 613-621 (2017).
- Ung, N., et al. A Systematic Analysis of the Reliability of Diffusion Tensor Imaging Tractography for Facial Nerve Imaging in Patients with Vestibular Schwannoma. Journal of Neurological Part B Skull Base. 77 (4), 314-318 (2016).
- Anik, I., et al. Visual Outcome of an Endoscopic Endonasal Transsphenoidal Approach in Pituitary Macroadenomas: Quantitative Assessment with Diffusion Tensor Imaging Early and Long-Term Results. World Neurosurgery. 12, 691-701 (2018).
- Oldfield, R. C. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 9 (1), 97-113 (1971).
- Yushkevich, P. A., et al. User-Guided Segmentation of Multi-modality Medical Imaging Datasets with ITK-SNAP. Neuroinformatics. 17 (1), 83-102 (2019).
- Tournier, J. D., Calamante, F., Connelly, A. Robust determination of the fibre orientation distribution in diffusion MRI: non-negativity constrained super-resolved spherical deconvolution. NeuroImage. 35 (4), 1459-1472 (2007).
- Mormina, E., et al. Optic radiations evaluation in patients affected by high-grade gliomas: a side-by-side constrained spherical deconvolution and diffusion tensor imaging study. Neuroradiology. 58 (11), 1067-1075 (2016).
- Hales, P. W., et al. Delineation of the visual pathway in paediatric optic pathway glioma patients using probabilistic tractography, and correlations with visual acuity. Neuroimage Clinical. 11 (17), 541-548 (2017).
- Testa, C., et al. The effect of diffusion gradient direction number on corticospinal tractography in the human brain: an along-tract analysis. Magma. 30 (3), 265-280 (2017).
- Talozzi, L., et al. Along-tract analysis of the arcuate fasciculus using the Laplacian operator to evaluate different tractography methods. Magnetic Resonance Imaging. 54, 183-193 (2018).
- Zoli, M., et al. Postoperative outcome of body core temperature rhythm and sleep-wake cycle in third ventricle craniopharyngiomas. Neurosurgical Focus. 41 (6), 12 (2016).
- Foschi, M., et al. Site and type of craniopharyngiomas impact differently on 24-hour circadian rhythms and surgical outcome. A neurophysiological evaluation. Autonomic Neuroscience. 208, 126-130 (2017).
- Mojón, A., Fernández, J. R., Hermida, R. C. Chronolab: an interactive software package for chronobiologic time series analysis written for the Macintosh computer. Chronobiology International. 9 (6), 403-412 (1992).
- Hardesty, D. A., Montaser, A. S., Beer-Furlan, A., Carrau, R. L., Prevedello, D. M. Limits of endoscopic endonasal surgery for III ventricle craniopharyngiomas. Journal of Neurosurgical Sciences. 62 (3), 310-321 (2018).
- Lee, W. H., et al. Effect of Dexmedetomidine Combined Anesthesia on Motor evoked Potentials During Brain Tumor Surgery. World Neurosurgery. 123, 280-287 (2019).
- Barazi, S. A., et al. Extended endoscopic transplanum-transtuberculum approach for pituitary adenomas. British Journal of Neurosurgery. 27 (3), 374-382 (2013).
- Singh, H., et al. Intraoperative Neurophysiological Monitoring for Endoscopic Endonasal Approaches to the Skull Base: A Technical Guide. Scientifica. , 1751245 (2016).
- Mazzatenta, D., et al. Outcome of Endoscopic Endonasal Surgery in Pediatric Craniopharyngiomas. World Neurosurgery. 134, 277-288 (2020).
- Milanese, L., et al. Antibiotic Prophylaxis in Endoscopic Endonasal Pituitary and Skull Base Surgery. World Neurosurgery. 106, 912-918 (2017).
- Hadad, G., et al. A novel reconstructive technique after endoscopic expanded endonasal approaches: vascular pedicle nasoseptal flap. Laryngoscope. 116 (10), 1882-1886 (2006).
- Zoli, M., et al. Cavernous sinus invasion by pituitary adenomas: role of endoscopic endonasal surgery. Journal of Neurosurgical Sciences. 60 (4), 485-494 (2016).
- Louis, D. N., et al. The 2016 World Health Organization classification of tumors of the central nervous system: a summary. Acta Neuropathologica. 131 (6), 803-820 (2016).
- Coury, J. R., Davis, B. N., Koumas, C. P., Manzano, G. S., Dehdashti, A. R. Histopathological and molecular predictors of growth patterns and recurrence in craniopharyngiomas: a systematic review. Neurosurgical Review. 43 (1), 41-48 (2020).
- Prieto, R., et al. Craniopharyngioma adherence: a comprehensive topographical categorization and outcome-related risk stratification model based on the methodical examination of 500 tumors. Neurosurgical Focus. 41 (6), 13 (2016).
- Cagnazzo, F., Zoli, M., Mazzatenta, D., Gompel, J. J. V. Endoscopic and Microscopic Transsphenoidal Surgery of Craniopharyngiomas: A Systematic Review of Surgical Outcomes Over Two Decades. Journal of Neurological Surgery: part A Central European Neurosurgery. 79 (3), 247-256 (2018).
- Cavallo, L. M., et al. The endoscopic endonasal approach for the management of craniopharyngiomas: a series of 103 patients. Journal of Neurosurgery. 121, 100-113 (2014).
- Andersson, J. L., Skare, S., Ashburner, J. How to correct susceptibility distortions in spin-echo echo-planar images: application to diffusion tensor imaging. Neuroimage. 20 (2), 870-888 (2003).
- Castellano, A., Cirillo, S., Bello, L., Riva, M., Falini, A. Functional MRI for Surgery of Gliomas. Current Treatment Options in Neurology. 19 (10), 34 (2017).
- Elowe-Gruau, E., et al. Childhood craniopharyngioma: hypothalamus-sparing surgery decreases the risk of obesity. Journal of Clinical Endocrinology and Metabolism. 98 (6), 2376-2382 (2013).
- Jacquesson, T., et al. Overcoming Challenges of Cranial Nerve Tractography: A Targeted Review. Neurosurgery. 84 (2), 313-325 (2019).
