Summary

Sincronización intercerebros en el aprendizaje colaborativo abierto: un estudio fNIRS-Hyperscanning

Published: July 21, 2021
doi:

Summary

Se describe el protocolo para realizar experimentos de hiperescaneo fNIRS en díadas de aprendizaje colaborativo en un entorno de aprendizaje naturalista. Además, se presenta una tubería para analizar la sincronía intercerecere (SII) de las señales de hemoglobina oxigenada (Oxy-Hb).

Abstract

El hiperescaneo fNIRS es ampliamente utilizado para detectar los fundamentos neurobiológicos de la interacción social. Con esta técnica, los investigadores califican la actividad cerebral concurrente de dos o más individuos interactivos con un nuevo índice llamado sincronía intercereal (SII) (es decir, alineación de fase y / o amplitud de las señales neuronales o hemodinámicas a través del tiempo). Aquí se presenta un protocolo para realizar experimentos de hiperescaneo fNIRS sobre díadas de aprendizaje colaborativo en un entorno de aprendizaje naturalista. Además, se explica una tubería de análisis del SII de la señal de hemoglobina oxigenada (Oxy-Hb). Específicamente, se discuten el diseño experimental, el proceso de registro de datos NIRS, los métodos de análisis de datos y las direcciones futuras. En general, la implementación de una tubería de hiperescaneo fNIRS estandarizada es una parte fundamental de la neurociencia en segunda persona. Además, esto está en línea con el llamado a la ciencia abierta para ayudar a la reproducibilidad de la investigación.

Introduction

Recientemente, para revelar la actividad cerebral concurrente a través de las díadas interactivas o miembros de un grupo, los investigadores emplean el enfoque de hiperescaneo1,2. Específicamente, el electroencefalograma (EEG), la resonancia magnética funcional (fMRI) y la espectroscopia funcional de infrarrojo cercano (fNIRS) se utilizan para registrar las actividades neuronales y cerebrales de dos o más sujetos simultáneamente3,4,5. Los investigadores extraen un índice neuronal que implica un acoplamiento cerebral concurrente basado en esta técnica, que se refiere a la sincronía intercereal (SII) (es decir, la alineación de fase y / o amplitud de las señales neuronales o hemodinámicas a través del tiempo). Una gran variedad de investigaciones de hiperescaneo encontraron siI durante la interacción social entre múltiples individuos (por ejemplo, jugador-audiencia, instructor-aprendiz y líder-seguidor)6,7,8. Además, el SII tiene implicaciones específicas del aprendizaje y la instrucción efectivos9,10,11,12,13,14. Con el aumento de la investigación de hiperescaneo en escenarios de aprendizaje naturalista, es necesario establecer un protocolo estándar de experimentos de hiperescaneo y la canalización del análisis de datos en este campo.

Por lo tanto, este documento proporciona un protocolo para realizar hiperescaneo basado en fNIRS de díadas de aprendizaje colaborativo y una tubería para analizar el SII. fNIRS es una herramienta de imagen óptica, que irradia luz infrarroja cercana para evaluar la absorción espectral de hemoglobina indirectamente, y luego se mide la actividad hemodinámica / oxigenación15,16,17. En comparación con la fMRI, fNIRS es menos propenso a los artefactos de movimiento, lo que permite mediciones de sujetos que están haciendo experimentos de la vida real (por ejemplo, imitación, conversación y comunicación no verbal)18,7,19. En comparación con el EEG, fNIRS tiene una mayor resolución espacial, lo que permite a los investigadores detectar la ubicación de la actividad cerebral20. Por lo tanto, estas ventajas en resolución espacial, logística y viabilidad califican a fNIRS para realizar mediciones de hiperescaneo1. Usando esta tecnología, un organismo de investigación emergente detecta un término índice como SII, la alineación neuronal de la actividad cerebral de dos (o más) personas, en diferentes formas de entornos sociales naturalistas9,10,11,12,13,14. En esos estudios, se aplican varios métodos (es decir, análisis de correlación y análisis de coherencia de transformada de Wavelet (WTC)) para calcular este índice; mientras tanto, una tubería estándar sobre dicho análisis es esencial pero falta. Como resultado, en este trabajo se presenta un protocolo para realizar hiperescaneo basado en fNIRS y una canalización que utiliza el análisis WTC para identificar el SII.

Este estudio tiene como objetivo evaluar el SII en díadas de aprendizaje colaborativo utilizando la técnica de hiperescaneo fNIRS. En primer lugar, se registra simultáneamente una respuesta hemodinámica en las regiones temporoparietal prefrontal e izquierda de cada díada durante una tarea de aprendizaje colaborativo. Estas regiones han sido identificadas como asociadas con la enseñanza y el aprendizajeinteractivos 9,10,11,12,13,14. En segundo lugar, el SII se calcula en cada canal correspondiente. El proceso de registro de datos fNIRS consta de dos partes: sesión de estado de reposo y sesión colaborativa. La sesión en estado de reposo dura 5 minutos, durante los cuales ambos participantes (sentados cara a cara, separados entre sí por una mesa (0,8 m)) deben permanecer quietos y relajarse. Esta sesión de estado de reposo se sirve como línea de base. Luego, en la sesión colaborativa, se les dice a los participantes que estudien todos los materiales de aprendizaje juntos, obteniendo comprensión, resumiendo las reglas y asegurándose de que todos los materiales de aprendizaje sean dominados. Aquí, se presentan los pasos específicos para realizar el experimento y el análisis de datos fNIRS.

Protocol

Todos los participantes reclutados (40 díadas, edad media 22,1 ± 1,2 años; 100% diestros; visión normal o corregida a normal) estaban sanos. Antes del experimento, los participantes dieron su consentimiento informado. Los participantes fueron compensados financieramente por su participación. El estudio fue aprobado por el Comité Universitario de Protección de la Investigación Humana (HR-0053-2021), Universidad Normal del Este de China. 1. Pasos de preparación antes de adoptar los datos…

Representative Results

La figura 1 ilustra el protocolo experimental y la ubicación de la sonda. El proceso de registro de datos fNIRS consta de dos partes: sesión de estado de reposo (5 min) y sesión colaborativa (15-20 min). Las díadas de aprendizaje colaborativo son necesarias para relajarse y mantenerse quietos en la sesión de estado de reposo. Después de eso, se les dice a los participantes que co-aprendan el material de aprendizaje(Figura 1A). Sus regiones temporoparietale…

Discussion

En primer lugar, en el presente protocolo, se indican los pasos específicos para realizar experimentos de hiperescaneo fNIRS en un escenario de aprendizaje colaborativo. En segundo lugar, también se presenta la tubería de análisis de datos que evalúa el SII de las señales hemodinámicas en las díadas de aprendizaje colaborativo. La operación detallada sobre la realización de experimentos de hiperescaneo fNIRS promovería el desarrollo de la ciencia abierta. Además, la tubería de análisis se proporciona aquí …

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabajo cuenta con el apoyo del Programa de Promoción de la Innovación Académica de ECNU para Estudiantes de Doctorado Excelentes (YBNLTS2019-025) y la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (31872783 y 71942001).

Materials

EEG caps Compumedics Neuroscan,Charlotte,USA 64-channel Quik-Cap We choose two sizes of cap(i.e.medium and large).
NIRS measurement system with probe sets and probe holder grids Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan ETG-7100 Optical Topography System The current study protocol requires an optional second adult probe set for 92 channels of measurement in total.
Numeric computing platform The MathWorks, Inc., Natick, MA MATLAB R2020a Serves as base for Psychophysics Toolbox extensions (stimulus presentation), Homer2  (fNIRS preprocess analysis), and "wtc" function(WTC computation).
Psychology software psychology software tools,Sharpsburg, PA,USA E-prime 2.0 we apply E-prime to start the fNIRS measurement system and send triggers which marking the rest phase and collaborative learning phase for fNIRS recording data
Swimming caps Zoke corporation,Shanghai,China 611503314 We first placed the standard 10-20 EEG cap on the head mold, and placed the swimming cap on the EEG cap. Second, we marked (inion, Cz, T3, T4, PFC and P5) with chalk.
Three-dimensional (3-D) digitizer Polhemus, Colchester, VT, USA; Three-dimensional (3-D) digitizer Anatomical locations of optodes in relation to standard head landmarks were determined for each participant using a Patriot 3D Digitizer

References

  1. Babiloni, F., Astolfi, L. Social neuroscience and hyperscanning techniques: past, present and future. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 44, 76-93 (2014).
  2. Schilbach, L., et al. Toward a second-person neuroscience. Behavior Brain Science. 36, 393-414 (2013).
  3. Montague, P. Hyperscanning: simultaneous fMRI during linked social interactions. NeuroImage. 16, 1159-1164 (2002).
  4. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  5. Dikker, S., et al. Brain-to-brain synchrony tracks real-world dynamic group interactions in the classroom. Current Biology. 27 (9), 1375-1380 (2017).
  6. Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
  7. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  8. Jiang, J., et al. Leader emergence through interpersonal neural synchronization. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 112 (14), 4274-4279 (2015).
  9. Bevilacqua, D., et al. Brain-to-brain synchrony and learning outcomes vary by student-teacher dynamics: Evidence from a real-world classroom electroencephalography study. Journal of Cognitive Neuroscience. 31 (3), 401-411 (2019).
  10. Dikker, S., et al. Morning brain: real-world neural evidence that high school class times matter. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (11), 1193-1202 (2020).
  11. Pan, Y., Guyon, C., Borragán, G., Hu, Y., Peigneux, P. Interpersonal brain synchronization with instructor compensates for learner’s sleep deprivation in interactive learning. Biochemical Pharmacology. , 114111 (2020).
  12. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  13. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  14. Zheng, L., et al. Affiliative bonding between teachers and students through interpersonal synchronisation in brain activity. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (1), 97-109 (2020).
  15. Kleinschmidt, A., et al. Simultaneous recording of cerebral blood oxygenation changes during human brain activation by magnetic resonance imaging and near-infrared spectroscopy. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 16 (5), 817-826 (1996).
  16. Strangman, G., Culver, J. P., Thompson, J. H., Boas, D. A. A quantitative comparison of simultaneous BOLD fMRI and NIRS recordings during functional brain activation. NeuroImage. 17 (2), 719-731 (2002).
  17. Huppert, T. J., Hoge, R. D., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. A temporal comparison of BOLD, ASL, and NIRS hemodynamic responses to motor stimuli in adult humans. NeuroImage. 29 (2), 368-382 (2006).
  18. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63, 212-222 (2012).
  19. Hirsch, J., Zhang, X., Noah, J. A., Ono, Y. Frontal temporal and parietal systems synchronize within and across brains during live eye-to-eye contact. NeuroImage. 157, 314-330 (2017).
  20. Wilcox, T., Biondi, M. fNIRS in the developmental sciences. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science. 6 (3), 263-283 (2015).
  21. Ye, J. C., Tak, S., Jang, K. E., Jung, J., Jang, J. NIRS-SPM: statistical parametric mapping for nearinfrared spectroscopy. NeuroImage. 44 (2), 428-447 (2009).
  22. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), 280-298 (2009).
  23. Santosa, H., Zhai, X., Fishburn, F., Huppert, T. The NIRS Brain AnalyzIR toolbox. Algorithms. 11 (5), 73 (2018).
  24. Xu, Y., Graber, H. L., Barbour, R. L. nirsLAB: a computing environment for fNIRS neuroimaging data analysis. Biomedical Optics. , (2014).
  25. Cope, M., Delpy, D. T. System for long-term measurement of cerebral blood and tissue oxygenation on newborn infants by near infra-red transillumination. Medical and Biological Engineering and Computing. 26 (3), 289-294 (1988).
  26. Hoshi, Y. Functional near-infrared spectroscopy: current status and future prospects. Journal of Biomedical Optics. 12 (6), 062106 (2007).
  27. Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259 (2012).
  28. Cooper, R., et al. A systematic comparison of motion artifact correction techniques for functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Neuroscience. 6, 147 (2012).
  29. Zhang, X., Noah, J. A., Hirsch, J. Separation of the global and local components in functional near-infrared spectroscopy signals using principal component spatial filtering. Neurophotonics. 3 (1), 015004 (2016).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11, 561-566 (2004).
  31. Maris, E., Oostenveld, R. Nonparametric statistical testing of EEG-and MEG-data. Journal of Neuroscience Methods. 164 (1), 177-190 (2007).
  32. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: an exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  33. Reindl, V., Gerloff, C., Scharke, W., Konrad, K. Brain-to-brain synchrony in parent-child dyads and the relationship with emotion regulation revealed by fNIRS-based hyperscanning. NeuroImage. 178, 493-502 (2018).
  34. Theiler, J., Eubank, S., Longtin, A., Galdrikian, B., Farmer, J. D. Testing for nonlinearity in time series: the method of surrogate data. Physica D: Nonlinear Phenomena. 58 (1-4), 77-94 (1992).
  35. Genovese, C. R., Lazar, N. A., Nichols, T. Thresholding of statistical maps in functional neuroimaging using the false discovery rate. NeuroImage. 15 (4), 870-878 (2002).
  36. Nichols, T., Hayasaka, S. Controlling the familywise error rate in functional neuroimaging: a comparative review. Statistical Methods in Medical Research. 12 (5), 419-446 (2003).
  37. Tsuzuki, D., et al. Virtual spatial registration of stand-alone fNIRS data to MNI space. NeuroImage. 34 (4), 1506-1518 (2007).
  38. Singh, A. K., Okamoto, M., Dan, H., Jurcak, V., Dan, I. Spatial registration of multi-channel multi-subject fNIRS data to MNI space without MRI. NeuroImage. 27 (4), 842-851 (2005).
  39. Noah, J. A., et al. Comparison of short-channel separation and spatial domain filtering for removal of non-neural components in functional near-infrared spectroscopy signals. Neurophotonics. 8 (1), 015004 (2021).
  40. Noah, J. A., et al. Real-time eye-to-eye contact is associated with cross-brain neural coupling in angular gyrus. Frontiers in Human Neuroscience. 14 (19), (2020).
  41. Torrence, C., Compo, G. P. A practical guide to wavelet analysis. Bulletin of the American Meteorological Society. 79 (1), 61-78 (1998).
  42. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: a hyperscanning study using fNIRS. Procedia-Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  43. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: a two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  44. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. Neuroimage. 63, 212-222 (2012).
  45. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  46. Seth, A. K., Barrett, A. B., Barnett, L. Granger causality analysis in neuroscience and neuroimaging. Journal of Neuroscience. 35 (8), 3293-3297 (2015).
  47. Funane, T., et al. Synchronous activity of two people’s prefrontal cortices during a cooperative task measured by simultaneous near-infrared spectroscopy. Journal of Biomedical Optics. 16 (7), 077011 (2011).
  48. Liu, T., Saito, H., Oi, M. Role of the right inferior frontal gyrus in turn-based cooperation and competition: a near-infrared spectroscopy study. Brain and Cognition. 99, 17-23 (2015).
  49. Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
  50. Burgess, A. P. On the interpretation of synchronization in EEG hyperscanning studies: a cautionary note. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 881 (2013).
  51. Burgos-Robles, A., et al. Amygdala inputs to prefrontal cortex guide behavior amid conflicting cues of reward and punishment. Nature Neuroscience. 20 (6), 824-835 (2017).
  52. Mende, S., Proske, A., Narciss, S. Individual preparation for collaborative learning: Systematic review and synthesis. Educational Psychologist. , 1-25 (2020).
  53. Hamilton, A. F. D. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  54. Novembre, G., Iannetti, G. D. Hyperscanning alone cannot prove causality. Multibrain stimulation can. Trends in Cognitive Sciences. 25 (2), 96-99 (2021).

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Cite This Article
Zhao, N., Zhu, Y., Hu, Y. Inter-Brain Synchrony in Open-Ended Collaborative Learning: An fNIRS-Hyperscanning Study. J. Vis. Exp. (173), e62777, doi:10.3791/62777 (2021).

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