Summary

Sincronia inter-cerebral em aprendizagem colaborativa aberta: um estudo fNIRS-Hyperscanning

Published: July 21, 2021
doi:

Summary

O protocolo de realização de experimentos de hiperscanagem fNIRS sobre disads de aprendizagem colaborativa em um ambiente de aprendizagem naturalista é delineado. Além disso, é apresentado um pipeline para analisar os sinais inter-cerebrais de síncronia oxigenada (Oxy-Hb).

Abstract

O hiperexquente fNIRS é amplamente utilizado para detectar os fundamentos neurobiológicos da interação social. Com essa técnica, os pesquisadores qualificam a atividade cerebral simultânea de dois ou mais indivíduos interativos com um novo índice chamado sincronia inter-cerebral (IBS) (ou seja, alinhamento de fase e/ou amplitude dos sinais neuronais ou hemodinâmicos ao longo do tempo). Aqui é apresentado um protocolo para a realização de experimentos de hiperscanagem fNIRS sobre disads de aprendizagem colaborativa em um ambiente de aprendizagem naturalista. Além disso, explica-se um pipeline de análise do IBS de hemoglobina oxigenada (Oxy-Hb). Especificamente, o design experimental, o processo de registro de dados do NIRS, métodos de análise de dados e direções futuras são todos discutidos. No geral, a implementação de um pipeline de hiper-varredura fNIRS padronizado é uma parte fundamental da neurociência em segunda pessoa. Além disso, isso está em consonância com o apelo à ciência aberta para auxiliar na reprodutibilidade da pesquisa.

Introduction

Recentemente, para revelar a atividade cerebral simultânea através dos díades interativos ou membros de um grupo, os pesquisadores empregam a abordagem hiperscaning1,2. Especificamente, eletroencefalograma (EEG), ressonância magnética funcional (fMRI) e espectroscopia funcional quase infravermelha (fNIRS) são usados para registrar as atividades neurais e cerebrais de dois ou mais sujeitos simultaneamente3,4,5. Os pesquisadores extraem um índice neural que implique um acoplamento cerebral simultâneo com base nessa técnica, que se refere à sincronia interfencefálica (IBS) (ou seja, alinhamento de fase e/ou amplitude dos sinais neuronais ou hemodinâmicos ao longo do tempo). Uma grande variedade de pesquisas de hiper-pesquisa encontrou IBS durante a interação social entre múltiplos indivíduos (por exemplo, jogador-público, instrutor-aprendiz e líder-seguidor)6,7,8. Além disso, o IBS detém implicações específicas da aprendizagem efetiva e instrução9,10,11,12,13,14. Com o surgimento de pesquisas hiperscaning em cenários de aprendizagem naturalista, é necessário estabelecer um protocolo padrão de experimentos de hiperexcitação e o pipeline de análise de dados neste campo.

Assim, este artigo fornece um protocolo para a realização de hiperscanagem baseada em fNIRS de disads de aprendizagem colaborativa e um pipeline para análise do IBS. fNIRS é uma ferramenta de imagem óptica, que irradia luz infravermelha próxima para avaliar a absorção espectral da hemoglobina indiretamente, e então a atividade hemodinâmica/oxigenação é medida15,16,17. Em comparação com o fMRI, o fNIRS é menos propenso a artefatos de movimento, permitindo medições de indivíduos que estão fazendo experimentos da vida real (por exemplo, imitação, conversa e comunicação não verbal)18,7,19. Em comparação com o EEG, o FNIRS possui maior resolução espacial, permitindo que os pesquisadores detectem a localização da atividade cerebral20. Assim, essas vantagens na resolução espacial, logística e viabilidade qualificam fNIRS para realizar a medição de hiperscanagem1. Usando essa tecnologia, um corpo de pesquisa emergente detecta um termo de índice como IBS – o alinhamento neural de duas (ou mais) atividades cerebrais de pessoas em diferentes formas de configurações sociais naturalistas9,10,11,12,13,14. Nesses estudos, são aplicados vários métodos (ou seja, análise de correlação e análise de Coerência de Transformação de Onda (WTC) para calcular esse índice; Enquanto isso, um pipeline padrão sobre tal análise é essencial, mas carente. Como resultado, um protocolo para a realização de hiperexcing baseado em fNIRS e um pipeline usando análise WTC para identificar o IBS é apresentado neste trabalho

Este estudo tem como objetivo avaliar o IBS em disads de aprendizagem colaborativa utilizando a técnica de hiperscanagem fNIRS. Em primeiro lugar, uma resposta hemodinâmica é registrada simultaneamente nas regiões pré-frontal e esquerda de cada díade durante uma tarefa de aprendizagem colaborativa. Essas regiões foram identificadas como associadas ao ensino interativo e aprendizagem9,10,11,12,13,14. Em segundo lugar, o IBS é calculado em cada canal correspondente. O processo de gravação de dados fNIRS consiste em duas partes: sessão de estado de repouso e sessão colaborativa. A sessão de estado de repouso dura 5 min, durante a qual ambos os participantes (sentados cara a cara, além um do outro por uma mesa (0,8 m)) são obrigados a permanecer parados e relaxar. Esta sessão de estado de repouso é servida como a linha de base. Em seguida, na sessão colaborativa, os participantes são orientados a estudar juntos todos os materiais de aprendizagem, provocando compreensão, resumindo as regras e certificando-se de que todos os materiais de aprendizagem sejam dominados. Aqui, são apresentadas as etapas específicas de realização do experimento e da análise de dados fNIRS.

Protocol

Todos os participantes recrutados (40 díades, média de 22,1 ± 1,2 anos; 100% destro; visão normal ou corrigida ao normal) eram saudáveis. Antes do experimento, os participantes deram consentimento informado. Os participantes foram compensados financeiramente por sua participação. O estudo foi aprovado pelo Comitê Universitário de Proteção à Pesquisa Humana (HR-0053-2021), Universidade Normal da China Oriental. 1. Etapas de preparação antes da adoção de dados Tampas n…

Representative Results

A Figura 1 ilustra o protocolo experimental e a localização da sonda. O processo de registro de dados fNIRS consiste em duas partes: sessão de estado de repouso (5 min) e sessão colaborativa (15-20 min). Os diá díndos de aprendizagem colaborativo são necessários para relaxar e manter-se ainda na sessão de estado de repouso. Depois disso, os participantes são orientados a co-aprender o material de aprendizagem (Figura 1A). Suas regiões temporoparietais…

Discussion

Em primeiro lugar, no presente protocolo, são declaradas as etapas específicas de realização de experimentos de hiperscanagem fNIRS em um cenário de aprendizagem colaborativa. Em segundo lugar, também é apresentado o pipeline de análise de dados que avalia o IBS de sinais hemodinâmicos em diálidos de aprendizagem colaborativa. A operação detalhada na realização de experimentos de hiperscanagem fNIRS promoveria o desenvolvimento da ciência aberta. Além disso, o pipeline de análise é fornecido aqui para a…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Este trabalho é apoiado pelo Programa de Promoção da Inovação Acadêmica da ECNU para excelentes doutorandos (YBNLTS2019-025) e pela Fundação Nacional de Ciências Naturais da China (31872783 e 71942001).

Materials

EEG caps Compumedics Neuroscan,Charlotte,USA 64-channel Quik-Cap We choose two sizes of cap(i.e.medium and large).
NIRS measurement system with probe sets and probe holder grids Hitachi Medical Corporation, Tokyo, Japan ETG-7100 Optical Topography System The current study protocol requires an optional second adult probe set for 92 channels of measurement in total.
Numeric computing platform The MathWorks, Inc., Natick, MA MATLAB R2020a Serves as base for Psychophysics Toolbox extensions (stimulus presentation), Homer2  (fNIRS preprocess analysis), and "wtc" function(WTC computation).
Psychology software psychology software tools,Sharpsburg, PA,USA E-prime 2.0 we apply E-prime to start the fNIRS measurement system and send triggers which marking the rest phase and collaborative learning phase for fNIRS recording data
Swimming caps Zoke corporation,Shanghai,China 611503314 We first placed the standard 10-20 EEG cap on the head mold, and placed the swimming cap on the EEG cap. Second, we marked (inion, Cz, T3, T4, PFC and P5) with chalk.
Three-dimensional (3-D) digitizer Polhemus, Colchester, VT, USA; Three-dimensional (3-D) digitizer Anatomical locations of optodes in relation to standard head landmarks were determined for each participant using a Patriot 3D Digitizer

References

  1. Babiloni, F., Astolfi, L. Social neuroscience and hyperscanning techniques: past, present and future. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 44, 76-93 (2014).
  2. Schilbach, L., et al. Toward a second-person neuroscience. Behavior Brain Science. 36, 393-414 (2013).
  3. Montague, P. Hyperscanning: simultaneous fMRI during linked social interactions. NeuroImage. 16, 1159-1164 (2002).
  4. Cui, X., Bryant, D. M., Reiss, A. L. NIRS-based hyperscanning reveals increased interpersonal coherence in superior frontal cortex during cooperation. NeuroImage. 59 (3), 2430-2437 (2012).
  5. Dikker, S., et al. Brain-to-brain synchrony tracks real-world dynamic group interactions in the classroom. Current Biology. 27 (9), 1375-1380 (2017).
  6. Abrams, D. A., et al. Inter-subject synchronization of brain responses during natural music listening. European Journal of Neuroscience. 37 (9), 1458-1469 (2013).
  7. Pan, Y., et al. Instructor-learner brain coupling discriminates between instructional approaches and predicts learning. NeuroImage. 211, 116657 (2020).
  8. Jiang, J., et al. Leader emergence through interpersonal neural synchronization. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 112 (14), 4274-4279 (2015).
  9. Bevilacqua, D., et al. Brain-to-brain synchrony and learning outcomes vary by student-teacher dynamics: Evidence from a real-world classroom electroencephalography study. Journal of Cognitive Neuroscience. 31 (3), 401-411 (2019).
  10. Dikker, S., et al. Morning brain: real-world neural evidence that high school class times matter. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (11), 1193-1202 (2020).
  11. Pan, Y., Guyon, C., Borragán, G., Hu, Y., Peigneux, P. Interpersonal brain synchronization with instructor compensates for learner’s sleep deprivation in interactive learning. Biochemical Pharmacology. , 114111 (2020).
  12. Pan, Y., Novembre, G., Song, B., Li, X., Hu, Y. Interpersonal synchronization of inferior frontal cortices tracks social interactive learning of a song. NeuroImage. 183, 280-290 (2018).
  13. Zheng, L., et al. Enhancement of teaching outcome through neural prediction of the students’ knowledge state. Human Brain Mapping. 39 (7), 3046-3057 (2018).
  14. Zheng, L., et al. Affiliative bonding between teachers and students through interpersonal synchronisation in brain activity. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 15 (1), 97-109 (2020).
  15. Kleinschmidt, A., et al. Simultaneous recording of cerebral blood oxygenation changes during human brain activation by magnetic resonance imaging and near-infrared spectroscopy. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism. 16 (5), 817-826 (1996).
  16. Strangman, G., Culver, J. P., Thompson, J. H., Boas, D. A. A quantitative comparison of simultaneous BOLD fMRI and NIRS recordings during functional brain activation. NeuroImage. 17 (2), 719-731 (2002).
  17. Huppert, T. J., Hoge, R. D., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. A temporal comparison of BOLD, ASL, and NIRS hemodynamic responses to motor stimuli in adult humans. NeuroImage. 29 (2), 368-382 (2006).
  18. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. NeuroImage. 63, 212-222 (2012).
  19. Hirsch, J., Zhang, X., Noah, J. A., Ono, Y. Frontal temporal and parietal systems synchronize within and across brains during live eye-to-eye contact. NeuroImage. 157, 314-330 (2017).
  20. Wilcox, T., Biondi, M. fNIRS in the developmental sciences. Wiley Interdisciplinary Reviews: Cognitive Science. 6 (3), 263-283 (2015).
  21. Ye, J. C., Tak, S., Jang, K. E., Jung, J., Jang, J. NIRS-SPM: statistical parametric mapping for nearinfrared spectroscopy. NeuroImage. 44 (2), 428-447 (2009).
  22. Huppert, T. J., Diamond, S. G., Franceschini, M. A., Boas, D. A. HomER: A review of time-series analysis methods for near-infrared spectroscopy of the brain. Applied Optics. 48 (10), 280-298 (2009).
  23. Santosa, H., Zhai, X., Fishburn, F., Huppert, T. The NIRS Brain AnalyzIR toolbox. Algorithms. 11 (5), 73 (2018).
  24. Xu, Y., Graber, H. L., Barbour, R. L. nirsLAB: a computing environment for fNIRS neuroimaging data analysis. Biomedical Optics. , (2014).
  25. Cope, M., Delpy, D. T. System for long-term measurement of cerebral blood and tissue oxygenation on newborn infants by near infra-red transillumination. Medical and Biological Engineering and Computing. 26 (3), 289-294 (1988).
  26. Hoshi, Y. Functional near-infrared spectroscopy: current status and future prospects. Journal of Biomedical Optics. 12 (6), 062106 (2007).
  27. Molavi, B., Dumont, G. A. Wavelet-based motion artifact removal for functional near-infrared spectroscopy. Physiological Measurement. 33 (2), 259 (2012).
  28. Cooper, R., et al. A systematic comparison of motion artifact correction techniques for functional near-infrared spectroscopy. Frontiers in Neuroscience. 6, 147 (2012).
  29. Zhang, X., Noah, J. A., Hirsch, J. Separation of the global and local components in functional near-infrared spectroscopy signals using principal component spatial filtering. Neurophotonics. 3 (1), 015004 (2016).
  30. Grinsted, A., Moore, J. C., Jevrejeva, S. Application of the cross wavelet transform and wavelet coherence to geophysical time series. Nonlinear Processes in Geophysics. 11, 561-566 (2004).
  31. Maris, E., Oostenveld, R. Nonparametric statistical testing of EEG-and MEG-data. Journal of Neuroscience Methods. 164 (1), 177-190 (2007).
  32. Nozawa, T., Sasaki, Y., Sakaki, K., Yokoyama, R., Kawashima, R. Interpersonal frontopolar neural synchronization in group communication: an exploration toward fNIRS hyperscanning of natural interactions. NeuroImage. 133, 484-497 (2016).
  33. Reindl, V., Gerloff, C., Scharke, W., Konrad, K. Brain-to-brain synchrony in parent-child dyads and the relationship with emotion regulation revealed by fNIRS-based hyperscanning. NeuroImage. 178, 493-502 (2018).
  34. Theiler, J., Eubank, S., Longtin, A., Galdrikian, B., Farmer, J. D. Testing for nonlinearity in time series: the method of surrogate data. Physica D: Nonlinear Phenomena. 58 (1-4), 77-94 (1992).
  35. Genovese, C. R., Lazar, N. A., Nichols, T. Thresholding of statistical maps in functional neuroimaging using the false discovery rate. NeuroImage. 15 (4), 870-878 (2002).
  36. Nichols, T., Hayasaka, S. Controlling the familywise error rate in functional neuroimaging: a comparative review. Statistical Methods in Medical Research. 12 (5), 419-446 (2003).
  37. Tsuzuki, D., et al. Virtual spatial registration of stand-alone fNIRS data to MNI space. NeuroImage. 34 (4), 1506-1518 (2007).
  38. Singh, A. K., Okamoto, M., Dan, H., Jurcak, V., Dan, I. Spatial registration of multi-channel multi-subject fNIRS data to MNI space without MRI. NeuroImage. 27 (4), 842-851 (2005).
  39. Noah, J. A., et al. Comparison of short-channel separation and spatial domain filtering for removal of non-neural components in functional near-infrared spectroscopy signals. Neurophotonics. 8 (1), 015004 (2021).
  40. Noah, J. A., et al. Real-time eye-to-eye contact is associated with cross-brain neural coupling in angular gyrus. Frontiers in Human Neuroscience. 14 (19), (2020).
  41. Torrence, C., Compo, G. P. A practical guide to wavelet analysis. Bulletin of the American Meteorological Society. 79 (1), 61-78 (1998).
  42. Osaka, N., Minamoto, T., Yaoi, K., Azuma, M., Osaka, M. Neural synchronization during cooperated humming: a hyperscanning study using fNIRS. Procedia-Social and Behavioral Sciences. 126, 241-243 (2014).
  43. Dommer, L., Jäger, N., Scholkmann, F., Wolf, M., Holper, L. Between-brain coherence during joint n-back task performance: a two-person functional near-infrared spectroscopy study. Behavioural Brain Research. 234 (2), 212-222 (2012).
  44. Holper, L., Scholkmann, F., Wolf, M. Between-brain connectivity during imitation measured by fNIRS. Neuroimage. 63, 212-222 (2012).
  45. Nguyen, T., et al. The effects of interaction quality on neural synchrony during mother-child problem solving. Cortex. 124, 235-249 (2020).
  46. Seth, A. K., Barrett, A. B., Barnett, L. Granger causality analysis in neuroscience and neuroimaging. Journal of Neuroscience. 35 (8), 3293-3297 (2015).
  47. Funane, T., et al. Synchronous activity of two people’s prefrontal cortices during a cooperative task measured by simultaneous near-infrared spectroscopy. Journal of Biomedical Optics. 16 (7), 077011 (2011).
  48. Liu, T., Saito, H., Oi, M. Role of the right inferior frontal gyrus in turn-based cooperation and competition: a near-infrared spectroscopy study. Brain and Cognition. 99, 17-23 (2015).
  49. Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
  50. Burgess, A. P. On the interpretation of synchronization in EEG hyperscanning studies: a cautionary note. Frontiers in Human Neuroscience. 7, 881 (2013).
  51. Burgos-Robles, A., et al. Amygdala inputs to prefrontal cortex guide behavior amid conflicting cues of reward and punishment. Nature Neuroscience. 20 (6), 824-835 (2017).
  52. Mende, S., Proske, A., Narciss, S. Individual preparation for collaborative learning: Systematic review and synthesis. Educational Psychologist. , 1-25 (2020).
  53. Hamilton, A. F. D. C. Hyperscanning: Beyond the hype. Neuron. 109 (3), 404-407 (2021).
  54. Novembre, G., Iannetti, G. D. Hyperscanning alone cannot prove causality. Multibrain stimulation can. Trends in Cognitive Sciences. 25 (2), 96-99 (2021).

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Cite This Article
Zhao, N., Zhu, Y., Hu, Y. Inter-Brain Synchrony in Open-Ended Collaborative Learning: An fNIRS-Hyperscanning Study. J. Vis. Exp. (173), e62777, doi:10.3791/62777 (2021).

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