Summary
这里的协议描述了家蝇眼睛视觉轴的空间组织的测量，由自动装置映射，使用伪丘皮尔现象和光感受器细胞的瞳孔机制。
Abstract
本文描述了昆虫复眼视觉轴的空间组织的自动测量，该视觉轴由数千个称为ommatidia的视觉单元组成。每个ommatidium从一个小立体角对光学信息进行采样，其近似高斯分布灵敏度（半宽在1°的数量级上）以视轴为中心。欧马蒂迪亚一起从近乎全景的视野中收集视觉信息。因此，视觉轴的空间分布决定了眼睛的空间分辨率。了解复眼的光学组织及其视敏度对于视觉信息的神经处理的定量研究至关重要。在这里，我们提出了一种自动化程序，用于绘制复眼的视觉轴，使用固有的 体内 光学现象，伪丘皮尔和光感受器细胞的瞳孔机制。我们概述了扫描昆虫眼睛的光学机械设置，并使用从家蝇 Musca家蝇获得的实验结果来说明测量过程中的步骤。
Introduction
昆虫视觉系统的紧凑性及其所有者的敏捷性，展示了高度发达的视觉信息处理，引起了来自科学和非科学背景的人们的兴趣。昆虫复眼已被公认为强大的光学设备，可实现敏锐和多功能的视觉能力1，2。例如，苍蝇以其对移动物体的快速反应而闻名，蜜蜂以拥有色觉和偏振视觉2而闻名。
节肢动物的复眼由许多解剖学上相似的单元组成，即ommatidia，每个单元都由刻面透镜覆盖。在双翅目（苍蝇）中，小平面透镜（统称为角膜）的组装通常近似于一个半球。每个奥马蒂迪姆从半宽为1°的小立体角对入射光进行采样。两只眼睛一起的卵形体大约是全立体角，但卵形的视觉轴分布不均匀。某些眼部区域具有高密度的视觉轴，这创造了一个具有高空间敏锐度的区域，俗称中央凹。然后，眼睛的其余部分具有较粗糙的空间分辨率3，4，5，6，7，8，9。
对复眼光学组织的定量分析对于视觉信息神经处理的详细研究至关重要。研究昆虫大脑10的神经网络通常需要了解视轴的空间分布。此外，复眼还激发了多项技术创新。许多生产受生物启发的人造眼睛的举措都是建立在对真实复眼的现有定量研究的基础上的，11，12，13。例如，基于昆虫复眼模型11，14，15，16，17设计了具有高空间分辨率的半导体传感器。然而，迄今为止开发的设备尚未实现现有昆虫眼睛的实际特征。昆虫复眼及其空间组织的准确表示将需要来自自然眼睛的详细和可靠的数据，而这些数据尚未广泛获得。
数据匮乏的主要原因是绘制眼睛空间特征的可用程序极其繁琐。这促使人们尝试建立一种更加自动化的眼睛映射程序。在昆虫复眼自动分析的第一次尝试中，Douglass和Wehling18 开发了一种扫描程序，用于绘制角膜中小平面尺寸，并证明了其对几种苍蝇物种的可行性。在这里，我们通过开发不仅扫描角膜刻面的方法，而且还评估这些小平面所属的角膜的视觉轴来扩展他们的方法。我们以家蝇眼为例，以举例说明所涉及的程序。
扫描昆虫眼睛的实验装置是：部分光学，即带有相机和照明光学元件的显微镜;部分是机械的，即用于旋转所研究昆虫的测角仪系统;和部分计算，即使用仪器和程序的软件驱动程序来执行测量和分析。开发的方法包括一系列计算程序，从捕获图像，选择相机通道和设置图像处理阈值到 通过 从凸面反射的亮点识别单个小平面位置。傅里叶变换方法在图像分析中至关重要，无论是检测单个小平面还是分析小平面模式。
本文的结构如下。我们首先介绍实验装置和伪病蛀现象 - 用于识别活人眼睛中光感受器的视觉轴的光学标记19，20，21。随后，概述了扫描过程和图像分析中使用的算法。
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Protocol
该协议符合大学的昆虫护理指南。
1. 家蝇的准备，麝香
- 从实验室饲养的种群中收集苍蝇。将苍蝇放入黄铜支架中（图1）。
- 从约束管的上部切开6毫米（见材料表）。管子的新上部外径为4 mm，内径为2.5 mm（图1A）。将活苍蝇放在管内，用棉花密封管子以防止损坏苍蝇，并推动苍蝇，使头部从管中突出并且其身体受到约束（图1B）。用蜂蜡固定头部，使眼睛保持未覆盖（图1C-E）。
- 再次切割管子，使管子长度为10 mm（图1C）。将带有苍蝇的塑料管放在黄铜支架中，当支架放在桌面上时，苍蝇的一只眼睛朝上（图1D，E）。
- 调整试管的方向，使得测角仪抬高为0°（即方位角阶段处于水平位置），显微镜的垂直照明光束在中心区域，腹侧和背侧之间以及眼睛的前缘和后缘之间垂直于眼睛表面，以便整个眼睛可以在设置允许的方位角和仰角范围内进行扫描。
2. 测角仪的旋转方位轴与显微镜光轴的对齐
- 在方位角旋转台上安装一个对准销，以便可以调整尖端的x-y位置，使其与电动载物台上的方位角轴一致。使用配备5x物镜的显微镜观察时，使用z轴操纵杆聚焦在尖端上（图2）。
- 使用x轴和y轴操纵杆将方位轴的x-y调整与显微镜的光轴对齐，并确保仰角和方位角旋转轴与居中销预先对齐。
- 操纵方位角和高程操纵杆以检查引脚是否相对于两个自由度居中。当居中良好时，针尖在方位角和仰角旋转期间大致保持在相同的位置。
3. 飞眼与电动载物台对齐
- 当仰角阶段为0°时，将苍蝇及其支架安装在方位角阶段。用显微镜观察苍蝇的眼睛。
- 在照明LED亮起时，调整苍蝇的水平位置，使伪痂子的中心与显微镜对齐。通过使用支架的旋转螺钉调整苍蝇的垂直位置（图1D），使深伪丘（DPP; 图 3）19，20，21 在高程轴的水平处聚焦。
- 通过将 DPP 居中于视野，将 DPP 相对于方位角和仰角轴对齐（参见 图 2）。使用粘在飞架底部的磁铁将其牢固地固定在方位角级上的铁板上，同时允许手动滑动调整。
- 将视图切换到安装在显微镜上的数码相机。运行 GRACE 系统的软件初始化，其中包括初始化电机控制器和 Arduino LED 控制器（图 4）。因此，请打开 MATLAB R2020a 或更高版本。 Initialize_All_Systems 运行 MATLAB 脚本（补充文件 1）。
- 确认苍蝇的伪傀儡（图3B，C）是否位于计算机屏幕上投影图像的中心。
4. 自动对焦和自动对中
- 将焦点带到角膜假性痂子的水平（CPP; 图 3B）19，20，21 手动使用z轴操纵杆。
- 运行自动对焦算法（补充文件 1，脚本自动对焦）以在角膜水平获得清晰的图像。通过调整电动z轴载物台将焦点返回到DPP电平进行检查。存储 DPP 和 CPP 之间的距离（以电机步长为单位）。
- 通过运行自动对中算法（补充文件 1，脚本 AC）微调伪傀儡居中。将焦点带回CPP级别。
- 重新运行自动对焦算法。将电动级在其当前位置 （X，Y，Z，E，A） = （0，0，0，0，0） 处归零，其中 E 是仰角，A 是方位角。
- 运行扫描算法（补充文件 1，脚本Scan_Begin），该算法以 5° 步长沿轨迹对眼睛图像进行采样，同时执行自动对焦和自动对焦算法。
- 采样结束时，关闭 LED 控制器和电机控制器。
- 通过应用图像处理算法（补充文件 1，脚本 ImProcFaces）来处理图像。
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Representative Results
动物和光学刺激
实验是在格罗宁根大学进化遗传学系维持的文化中获得的家蝇（Musca sera）上进行的。在测量之前，通过将苍蝇用低熔点蜡粘合在合适的管子中来固定苍蝇。随后，苍蝇被安装在电动测角仪的载物台上。两个旋转平台的中心与微观设置24的焦点重合。落射照明光束由光源提供，光源将光线聚焦在 通过 半镜在苍蝇眼上成像的光膜上。因此，它激活了一组受限的光感受器细胞的瞳孔机制（图3）。通过以小步旋转苍蝇并在每步后使用连接到显微镜的彩色数码相机拍摄照片来评估携带这些光感受器的ommatidia的光学轴（图2）。由于瞳孔颜料颗粒主要在长波长范围内反射，因此数码相机的红色通道用于区分伪痂子与小平面透镜反射。后者的反射最好使用相机的蓝色通道与伪木偶隔离开来。
自动对焦和自动对中算法
扫描昆虫眼睛时使用的主要附加算法是自动对焦和自动对焦（补充文件1，脚本AF和AC）。自动对焦的目标是将角膜水平带到相机的焦点，以便检测识别单个眼部所需的小平面反射（图3B）。检测角膜水平的过程是通过对每个级别拍摄的图像应用快速傅里叶变换（FFT）来确定空间频率含量，逐步改变苍蝇的垂直（Z）位置。最佳聚焦的标准是在低频截止值以上具有最大求和功率的水平。
自动对焦的输入是 Z 轴位置和来自摄像机的流视频。输出是图像SF的高频内容和聚焦电平Z的积分，其中SF为最大值。在初始步骤中，将相机图像的Z轴位置调整到略低于角膜小平面透镜的位置，并设置感兴趣区域以确定图像的频率内容。for 循环开始图像捕获并计算高通滤波傅里叶变换 SF 的总和。然后，通过将z轴电机向上步进到角膜上方的图像水平，可以找到具有最高频率的水平，即SF是最大值，这是角膜水平。然后将z轴电机调整到该水平并拍摄图像。
当从角膜向下聚焦到眼睛曲率中心的水平时，角膜小平面反射逐渐消失，伪癥子反射合并成典型的七点图案，这是苍蝇眼内光感受器组织的特征（图3C;注意，该模式仅在近似球形的眼部区域是明显的）。眼睛曲率水平中心的图案称为深伪蜉蝣（DPP）19，21。
使用X和Y电机移动位于舞台上的苍蝇，使光斑的中心与相机图像的中心重合，这称为自动对焦。该过程将视轴位于DPP中心的视轴与显微镜和相机的照明光束和光轴对齐。图像经过高斯滤波和二值化，然后使用 区域性 MATLAB函数确定伪傀儡的中心。输入是X和Y电机的位置以及来自摄像机的流视频;输出是图像中心和伪木偶之间的距离，然后将其转换为阶段偏移。
关联图像
通过在自动对焦和自动对中程序后以测角仪高程θ和方位角φ的各种值拍摄和存储照片来扫描眼睛。二维相关性用于确定连续图像之间的 x-y 位移。为了关联在不同角度位置获得的图像，必须认识到这通常会导致当前图像相对于先前图像的旋转。例如，让我们假设初始图像的中心对应于球体的C点（图5），并且方位角发生变化，因此平面OAB在小角度Δφ上旋转，成为平面OA'B。然后，图像的中心从C点变为C点（图5）。如果相机图像平面垂直于矢量 OC，则平面 OAB 到 OA'B 的旋转会导致图像在β = Δφ cosθ 的角度上旋转，如 β = CC'⁄BC，CC' = CDΔφ，cosθ = CD⁄BC（图 5）。这意味着在球体顶部 （θ = 0°），β = Δφ，在赤道 （θ = 90°）处，β = 0°。当 Δφ = 0°时，即仅更改高程 θ 时，图像不会彼此相对旋转，因此β = 0°。
在扫描过程中，自动对中程序将视轴与测量系统的光轴对齐的视轴居中。方位角的旋转会导致β的角度旋转和小平面图案的平移。为了确定后一个偏移，两个连续的图像是相关的（首先通过旋转角度β旋转第一个图像之后），如图 6所示。
在图像偏移算法（补充文件 1，脚本 ImProcFacets）中，各个小平面由每个图像中其反射的质心标识。该算法的输入是高程和方位角、要评估的图像集、图像通道和感兴趣区域。该算法生成一组质心和一个最终图像，其中包含扫描过程中拍摄的所有相关图像。
测角系统
为了实现与照明的对齐，必须用角膜小面透镜对焦拍摄苍蝇的眼睛，并且必须经常重新聚光假癡（在这里，每旋转5°后）。该自动过程通过GRACE系统（复眼测角学研究设备）实现， 如图4所示。它由三个主要子系统组成：下级和上级，其各自的电子元件作为机电硬件，嵌入在物理控制器中的固件以及用于操作实现算法的软件的PC。硬件由电动和光学级、数码相机、用于编程 LED 强度的微控制器和白光 LED 光源组成。固件的例程随电机控制器、LED 控制器和数码相机一起提供。该软件由用于控制电机位置和速度、调整 LED 以及采集和分析图像的算法组成。接下来讨论的算法代表了使GRACE系统能够扫描昆虫眼睛的主要里程碑。
苍蝇的眼睛和伪脉冲
当家蝇的眼睛被照亮时，入射光激活光感受器细胞的瞳孔机制，光感受器细胞是细胞体内移动的黄色色素颗粒系统。该系统控制触发光感受器光转导过程的光通量，因此具有与人眼19，20中的瞳孔基本相同的功能。瞳孔机制的激活导致面向显微镜物镜孔径的眼睛区域中局部增强反射（图3）。明亮反射的眼部区域（假病痂19，20，21）的位置随着眼睛的旋转而变化，因为入射光随后激活了另一组光感受器细胞中的瞳孔机制（见图6）。因此，伪痂子充当与显微镜对齐的眼轴的标记。这允许映射眼睛视觉轴4，20，21，22，23的空间分布。
填充缺失的刻面
并非所有刻面都通过质心程序识别，例如，由于轻微的表面不规则性或灰尘斑点引起的局部反射率低。后者也可能导致错误的质心（图7A）。这个问题首先通过在水龙头下清洗眼睛来解决，其次通过应用填充程序（脚本ImProcFacets）来解决。因此，首先确定区域中的质心（图7A），然后计算FFT（图7B）。谐波的第一环（图7B中的黄色星形）定义了三个方向，由蓝色、红色和绿色线条表示（图7B）。谐波沿三个方向的反变换产生图7C-E中的灰色带。将二阶多项式拟合到灰色带可生成沿三个格轴连接小平面质心的线。因此，晶格线的交叉点对应于真正的小平面中心。由于图 7 的示例是一个极端情况，它演示了该过程是健壮的。在大多数区域，缺失的分面和错误的质心很少见。
扫描苍蝇眼
图8 显示了通过执行一系列Δφ = 5°的逐步方位角变化来扫描整个眼睛的ommatidia带。从眼睛的正面（图8A，右）到侧面（图8A，左）的扫描分24步进行。大部分重叠的刻面图案的质心随后被β = Δφcosθ旋转。然后，在移动每个图像的质心并填充缺失的分面（使用 脚本ImProcFacets）之后，对共定位质心进行平均。 图8A 显示了组合图像，以及图像中心和小平面质心。 图8B 以沃罗诺伊图的形式显示了分面的组装。
图 1：将苍蝇安装到黄铜支架中 （A） 带有要调查的家蝇的尖端。（B）用苍蝇用一块棉布和筷子轻轻推到末端的切尖。（三）将尖端用苍蝇进一步切成总长度为10毫米（D）将带有苍蝇的黄铜支架放置在测角仪载物台上;箭头指向高度调整螺钉。（E）苍蝇的特写照片，头部被一块低温熔化蜡（#）固定到尖端（*）。落射照明激活了眼睛光感受器的瞳孔机制，如黄色假疿皮所示。 请点击此处查看此图的大图。
图2：GRACE，复眼的测角研究设备。 研究的昆虫（苍蝇）安装在电动阶段，由三个平移阶段（X，Y，Z）和两个旋转阶段（仰角和方位角）组成。透镜将来自白色LED的光聚焦在光圈上， 通过 半镜聚焦在苍蝇的眼睛上。眼睛是用连接到显微镜的相机拍摄的。 请点击此处查看此图的大图。
（A）苍蝇眼的三个卵形图，每个都由双凸面透镜覆盖，该透镜将入射光聚焦到一组感光细胞（黄色）上，周围是初级（棕色）和次级（红色）色素细胞。暗适应（DA）光感受器的强烈照明导致存在于光感受器细胞内的黄色素颗粒（由黑点指示）的迁移。它们积聚在光感受器的尖端，光敏细胞器，横纹肌附近，它们吸收和反向散射光以适应（LA）状态。（B）眼睛表面水平的图像，显示小平面反射（亮点）以及激活状态下的色素颗粒反射（角膜假癞，CPP）。（C）在眼睛曲率中心（深伪病，DPP）水平拍摄的图像，反映感光细胞以梯形模式排列，其远端位于小平面透镜的焦平面附近。因此，光感受器尖端的叠加虚拟图像存在于眼睛曲率中心的平面中。比例尺 100 μm 适用于面板 B 和 C.请单击此处查看此图的大图。
图 4：GRACE 系统的示意图。 PC软件控制固件，固件驱动机电硬件。数码相机 通过 光学载物台拍摄标本眼睛的图像。LED光源照亮试样，电动载物台的电机驱动X、Y和Z平移以及方位角（A）和仰角（E）旋转。 请点击此处查看此图的大图。
图 5：扫描飞眼时推导图像旋转的图示。 如果初始图像的中心对应于球体的点C并且方位角发生变化，则平面OAB在小角度Δφ上旋转，成为平面OA'B。然后，图像的中心从点 C 变为点 C'。将 OAB 平面旋转到 OA'B 会导致图像在β = Δφ cosθ 的角度上旋转（请参阅文本，关联图像部分）。 请点击此处查看此图的大图。
图 6：用于确定视间角的图像处理程序 （A） 在扫描眼睛期间拍摄的图像，小平面质心由绿色圆圈和红色方块标记，并在图像中心标记一个绿点。（B）方位角旋转5°后的后续图像，小平面质心由红色方块标记，图像中心有红点。（C） A的绿色正方形内与图像B相关的区域的相关图。从C的中心（绿点）到相关图最大值的矢量表示图像A和B的相对偏移，使用该矢量，A及其中心的平移正方形在B中绘制，B的分面质心（红色正方形）被添加到A中。请点击此处查看此图的大图。
图 7：通过应用傅里叶变换推导出缺失的小平面质心 （A） 具有小平面质心（红点）的局部 RGB 图像。白色箭头表示缺少的分面，红色箭头指向错误的质心。（B） A的质心的FFT，其第一个谐波环由黄色星星标记。（中英）质心的逆FFT沿B中的彩色线指示的三个方向，产生灰色条带。蓝色 （C）、红色 （D） 和绿色 （E） 线是拟合到灰色带的二次多项式，质心（红色圆圈）是在傅里叶变换之前获得的。（F） C-E 的拟合线与 A 的质心组合在一起。然后从交叉点导出缺失的刻面质心。比例尺 100 μm 适用于面板 A、C-F。请点击此处查看此图的大图。
图8：家蝇的右眼从一侧扫描到另一侧 （A）图像系列的组合重叠图像，其中方位角逐步改变5°，以及图像中心（绿色十字）和小平面质心（红色圆圈）。（B） 小平面质心的 Voronoi 示意图，图像中心如 A 所示，比例尺 100 μm 适用于面板 A 和 B.请点击此处查看此图的大图。
补充文件1：请按此下载此档案。
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Discussion
家蝇眼睛视觉轴的空间分布可以用复眼的伪病头现象和光依赖性瞳孔机制引起的反射变化来绘制。因此，将研究的苍蝇安装在测角系统中，该系统允许使用配备数码相机的显微镜设置检查局部刻面图案，所有这些都在计算机控制之下。图像分析产生眼图。遇到的一个基本困难是，如果在测量开始时没有仔细定位眼睛，即使测角装置的微小旋转，眼睛和伪瞳孔的观察位置也会发生很大变化。通过将眼睛中心定位在测角旋转中心（观察深伪丘毛的地方）来最小化这些变化。通过关联随后测量的图像，可以跟踪小平面图案。重要的是，旋转角度必须调整到一个相当小的值，因为在小平面图案非常规则的区域，相关过程容易产生错误的结果。
在这里，我们提出了一个部分眼睛地图（图8），它证明了高度自动化地映射昆虫眼睛的视力的可行性。从比较小平面间距到连续图像中心之间的5°位移可以明显看出，大约2.0°-2.5°的视间角与以前以更费力的方式从同一物种（Musca domestica）25获得的数据非常吻合。家蝇和其他昆虫视觉空间的完整眼图将在其他地方出版。
这里介绍的方法允许在短短几个小时内在 体内绘制完整眼睛的视觉轴，这对于其他方法来说将非常困难。这里为家蝇的情况说明了自动图表方法，但它可以简单地扩展到其他昆虫（如蝴蝶）的复眼。然而，不是瞳孔反射，而是蝴蝶眼光，然后充当视轴标记21，24。另一种方法是最近开发的X射线显微断层扫描26。这种有价值的方法可以产生详细的解剖图，但容易受到光学误差的影响，特别是当眼部的视觉轴偏斜到眼睛表面21时，或者如果组织处理扭曲眼睛的几何形状足以影响测量。假痂子的可视化在具有闪亮瞳孔机制的苍蝇眼中或多或少是直接的。这在反射瞳孔机制较差的复眼中不太容易，例如在蜜蜂21中。然而，对于许多其他昆虫物种，如士兵苍蝇或蜜蜂，可以使用横纹状体中视觉色素的荧光。产生强横纹荧光的荧光团的应用提供了另一个机会来估计眼睛视觉空间的空间组织27。
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Disclosures
作者没有利益冲突要报告。
Acknowledgments
这项研究得到了空军科学研究办公室/欧洲航空航天研究与发展办公室AFOSR / EOARD的财政支持（授予D.G.S.FA9550-15-1-0068）。我们感谢普里莫兹·皮里赫博士的许多有益讨论，并感谢科汉·萨图、海因·莱尔图维尔和奥斯卡·林孔·卡德尼奥的协助。
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Digital Camera | PointGrey | BFLY-U3-23S6C-C | Acquision of amplified images and digital communication with PC |
| High power star LED | Velleman | LH3WW | Light source for observation and imaging the compound eye |
| Holder for the investigated fly | University of Groningen | Different designs were manufactured by the university workshop | |
| Linear motor | ELERO | ELERO Junior 1, version C | Actuates the upper microscope up and down. (Load 300N, Stroke speed 15mm/s, nominal current 1.2A) |
| Low temperature melting wax | various | The low-temperature melting point wax serves to immobilize the fly and fix it to the holder | |
| Microscope | Zeiss | Any alternative microscope brand will do; the preferred objective is a 5x | |
| Motor and LED Controller | University of Groningen | Z-o1 | Designed and built by the University of Groningen and based on Arduino and Adafruit technologies. |
| Motorized Stage | Standa (Vilnius, Lithuania) | 8MT175-50XYZ-8MR191-28 | A 6 axis motorized stage modified to have 5 degrees of freedom. |
| Optical components | LINUS | Several diagrams and lenses forming an epi-illumination system (see Stavenga, Journal of Experimental Biology 205, 1077-1085, 2002) | |
| PC running MATLAB | University of Groningen | The PC is able to process the images of the PointGrey camera, control the LED intensity, and send control commants to the motor cotrollers of the system | |
| Power Supply (36V, 3.34A) | Standa (Vilnius, Lithuania) | PUP120-17 | Dedicated power supply for the STANDA motor controllers |
| Soldering iron | various | Used for melting the wax | |
| Stepper and DC Motor Controller | Standa (Vilnius, Lithuania) | 8SMC4-USB-B9-B9 | Dedicated controllers for the STANDA motorized stage capable of communicating with MATLAB |
| Finntip-61 | Finnpipette Ky, Helsinki | FINNTIP-61, 200-1000μL | PIPETTE TIPS FOR FINNPIPETTES, 400/BOX. It is used to restrain the fly |
| Carving Pen Shaping/Thread Burning Tool | Max Wax | The tip of the carving pen is designed to transfer wax to the head of fly | |
| MATLAB | Mathworks, Natick, MA, USA | main program plus Image Acquisition, Image Analysis, and Instrument Control toolboxes. | Programming language used to implement the algorithms |
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