Summary
We beschrijven de bladerdeeg-techniek, waarbij farmacologische reagentia tijdens geheel-cel patch-clamp opname kunnen worden beheerd, en benadrukken verschillende aspecten van de functies die cruciaal voor het succes ervan zijn.
Abstract
Farmacologische beheer wordt vaak gebruikt bij het uitvoeren van geheel-cel patch-clamp opnemen in plakjes van de hersenen. Een van de beste methoden van drug aanvraag tijdens elektrofysiologische opname is de techniek van bladerdeeg, die kan worden gebruikt voor het bestuderen van het effect van farmacologische reagentia op neuronale activiteiten in plakjes van de hersenen. Het grootste voordeel van bladerdeeg toepassing is dat de concentratie van de drug rond de opname site snel verhoogt, waardoor desensibilisatie van membraan receptoren. Succesvol gebruik van bladerdeeg toepassing gepaard gaat met aandacht voor de volgende elementen: de concentratie van het geneesmiddel, de parameters van de micropipet van bladerdeeg, de afstand tussen het uiteinde van een puff-micropipet en het neuron opgenomen, en de duur en Druk het bladerdeeg rijden (pond per vierkante inch, psi). Dit artikel beschrijft een stapsgewijze procedure voor het vastleggen van geheel-cel stromingen geïnduceerd door puffend gamma - aminoboterzuur (GABA) op een neuron van een prefrontale corticale segment. Dezelfde procedure kan met name worden toegepast met kleine wijzigingen aan andere hersengebieden zoals de hippocampus en de striatum en verschillende preparaten, zoals celculturen.
Introduction
De patch-clamp techniek, een primaire hulpmiddel voor het onderzoeken van de elektrische signalen in neuronen, werd ontwikkeld in de jaren 19701,2. Een groot voordeel van deze techniek is dat het geeft kennis over hoe specifieke behandelingen (bijvoorbeeld farmacologische) neuronale functies of kanalen in real-time3kan wijzigen. Farmacologische evaluatie van neuronale functie tijdens geheel-cel opnemen in een segment van de hersenen vereist de toepassing van drugs, zoals agonisten of antagonisten van specifieke receptoren, om de neuronen wordt opgenomen. Met deze methode kunt de identificatie van neuronale veranderingen die zich na toepassing van een specifieke drug voordoen, dus leidt tot een beter begrip van de fysiologische en pathologische eigenschappen van de neuronen4. Hoewel farmacologische administratie kan worden uitgevoerd via beide perfusie5 of bladerdeeg6, is de laatste de superieure techniek. In het bijzonder: (i) bladerdeeg toepassing snel toeneemt drug concentratie rond de opgenomen neuron tot een niveau dat desensibilisatie van het membraan-receptoren wordt verhinderd; (ii) het volume van de drug gepofte is extreem laag, zodat er weinig effect op de bad-oplossing, waardoor dus eventuele ongewenste effecten van de door de overheid gereguleerde chemische stoffen op de hersenen segmenten; (iii) het bladerdeeg-protocol kan worden ingesteld en opgeslagen, waardoor het experiment zeer nauwkeurig worden gereproduceerd; (iv) bladerdeeg toepassing vertegenwoordigt economische hetgebruikvan agonisten/antagonisten, bijzonder wanneer dergelijke reagentia zijn duur of moeilijk te verkrijgen.
Hier, zullen we ons richten op recording geheel-cel stromingen geïnduceerd door puffend GABA in terdege voorbereid hersenen plakjes, een preparaat dat het voordeel van relatief goed bewaard gebleven hersenen circuits heeft. Hoe voeren we bladerdeeg-geïnduceerde remmende stromingen7 zal in dit artikel worden beschreven. Met behulp van cesium (Cs+)-op basis van interne oplossingen en houden van de neuronen op 0 mV, we zullen introduceren GABA-bladerdeeg opgeroepen remmende postsynaptisch stromingen (eIPSCs) met passende technische details. Met behulp van een muismodel van depressie veroorzaakt door lipopolysaccharide (LPS) injectie8, laten we zien dat de eIPSC amplitude opgeroepen door een GABA-bladerdeeg aanzienlijk verminderd in plakjes van LPS-geïnjecteerd muizen in vergelijking met controle van het voertuig. Onze bedoeling is dat dit artikel laten hoe de bladerdeeg techniek breed toepasbaar is aan studies gericht zien moet op de evaluatie van het effect van chemische stoffen, stoffen of geneesmiddelen op neuronale activiteiten in plakjes van de hersenen.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Dierverblijven en alle dier experimenten werden uitgevoerd overeenkomstig de procedures die zijn goedgekeurd door de ethische commissie voor dierlijke onderzoek bij South China Normal University, volgens de richtsnoeren voor Animal Care opgericht door het National Institute of Gezondheid.
1. bereiding van de oplossingen
- bereiden 500 mL van de standaard kunstmatige cerebrospinale vloeistof (ACSF) met de componenten die in onze gepubliceerde werk 7 beschreven, zoals vermeld in tabel 1.
- Gebruik schone glazen bekers met gedeïoniseerd water tot het bereiden van een verse ACSF-oplossing. Spatels met gedeïoniseerd water schoon en droog zijn voordat u met toevoegen van NaCl, KCl, NaH 2 PO 4, NaHCO 3, MgSO 4, D-glucose, en voeg de CaCl 2 na gelet borrelen de oplossing met 95% O 2 / 5% CO 2 mengsel voor ~ 20 min (zoals aangegeven in tabel 1) tot 500 mL gedeïoniseerd water. Roer tot het volledig ontbonden.
- Zorg ervoor dat de ACSF volledig is wissen zonder enige neerslag. Vervolgens Breng de pH op 7,2-7.4. Bellendiagram met een mengsel van koolwaterstofgassen bestaat uit 95% O 2 en 5% CO 2 voor ~ 20 min.
- Bereiden 250 mL segment snijden oplossing met de chemicaliën 7 beschreven in tabel 2.
- KCl, MgCl 2 NaH 2 PO 4, NaHCO 3, choline·Cl, D-glucose toevoegen en voeg de CaCl 2 laatste zoals vermeld in 1.1.1, aan 250 mL gedeïoniseerd water en ontbinden als beschreven in 1.1.1 en 1.1.2.
- Na borrelen met 95% O 2 / 5% CO 2, plaatst de oplossing in een vriezer voor 15-20 min zodat de snij-oplossing wordt ijskoud en gedeeltelijk bevroren.
Opmerking: We gebruiken deze oplossing snijden bij het maken van segmenten van 1-2 maand-oude muizen; de formule kan verschillen voor muizen ouder dan 2 maanden. - Bereiden LPS oplossing door ontbinding in steriele endotoxine-vrije isotonische zoutoplossing (0,9% NaCl). LPS is intraperitoneally toegediend (0,5 mg/kg) en beginnen met het opnemen van 2 h later.
2. Voorbereiding van de prefrontale Cortex Slice
- de snij-oplossing uit de vriezer en meng hiervoor een slush. Plaats van de oplossing op ijs en bubble voortdurend met 95% O 2 / 5% CO 2.
- Met grote, scherpe schaar, snel decapitate een muis als beschreven 9 en onmiddellijk het hoofd in een bekerglas gevuld met ijskoude (0-4 ° C) snijden oplossing.
- De bovenkant van de schedel langs de middellijn in een richting caudal-naar-nasale snijd met een fijn schaar en de laterale schedel gedeelten worden verwijderd. Verwijderen van de hersenen met een fijne spatel en neerzetten in ijskoude snijden oplossing.
Opmerking: Stappen 2.2-2.3 snel moeten worden gedaan (ideaal < 1 min). - Plaatst de hersenen op het deksel van een 9 cm petrischaal gevuld met ijs. Spoel de hersenen met ijskoude snijden oplossing. Afgesneden van het cerebellum en de bulbus olfactorius met een scheermesje. De houder van de
- toepassen Cyanoacrylaat lijm met het model van een vibratome. Zorgvuldig plaats de hersenen blokkeren op de druppel lijm, rostraal kant naar boven, en onmiddellijk onder te dompelen in ijskoud snijden oplossing.
- De meshouder voor de vibratome onder een hoek van 15° ten opzichte van het horizontale vlak aanpassen en bereiden van 350-µm coronale hersenen segmenten (lemmet vibratie frequentie = 85 Hz, snelheid = 0.1 mm/s).
- Met behulp van een precisiepipet, overdracht de plakjes in de bedwelmingsruimte herstel gevuld met ACSF, Incubeer gedurende 1 h (op RT) met het constant borrelen van 95% O 2 / 5% CO 2.
3. Geheel-cel Patch opnemen
- Make glas borosilicaat micropipetten voor gebruik als opname elektroden of bladerdeeg micropipetten volgens de specifieke richtsnoeren in de bedieningshandleiding van de trekker. Voor het opnemen van elektroden, tip weerstanden zijn in het bereik 4-6 M Ω, terwijl bladerdeeg micropipetten tip diameters in het bereik 2-5 µm.
- Nb + kanaal blocker (TTX, 1 µM), toevoegen aan blok snel nb + kanaal en dus actie potentieel, naar ACSF en onderhouden van een constant debiet van deze oplossing van 2-3 mL/min bij de kamer van de opname, door peristaltische pomp in de kamer en aspiratie van te maken. Bubble van het ACSF met 95% O 2 / 5% CO, 2 voortdurend om de levensvatbaarheid van de plakjes.
- Pipetteer een plakje van de hersenen in de zaal van de opname met behulp van een gemodificeerde Pipet van Pasteur waarvan fijne punt werd gesneden te passen de segmentgrootte. Betrekking hebben op het segment met een platina segment anker met parallelle nylon draden verdeelde ≥ 2 mm uit elkaar te houden van het segment op het perron.
- Vullen de micropipet van de opname met interne oplossing 7 (tabel 3), en vul de bladerdeeg micropipetten met GABA op 10 µM, 50 µM, en 100 µM (ontbonden in ACSF) of ACSF als voertuig besturingselement.
- Om te voorkomen dat de blokkade met puin, licht positieve druk met behulp van een injectiespuit 1 mL voordat het onderdompelen van de elektrode van de opname in de ACSF van toepassing. Met behulp van een micromanipulator onder een microscoop (4 x objectief), plaatst u de opname elektrode en bladerdeeg micropipet zodat de tips worden weergegeven in het midden van het videobeeld in de monitor ( Figuur 1).
- Pas de focus van de Microscoop (40 x objectief) terwijl het geleidelijk verminderen van de micropipet bladerdeeg en plaatst u deze boven de opname neuron onder een hoek van 45°. Houd de afstand tussen het uiteinde van de micropipet van bladerdeeg en het neuron opgenomen tussen 20-40 µm ( Figuur 1 B). Langzaam maar zeker naderen het neuron met de opname-elektrode en laat de overdruk. Een zwak en kort afzuigen door de buis aangesloten op de elektrode-houder waarmee een giga-ohm zegel.
- Behouden de spanning aan 0 mV. Na de vorming van het zegel van de giga-ohm, compenseren voor snelle en trage precisiecapaciteit handmatig of automatisch. Vervolgens afzuigen een korte en sterke via de slang geheel-cel modus bovengenoemde.
- Record eIPSC in spanning-clamp modus. Lage gasdruk (stikstof, 4-6 psi) van toepassing op de micropipet van de bladerdeeg met behulp van een Picospritzer, aangestuurd door een Master 8 spanning stap generator te leveren van enkele of gekoppelde GABA Soezen ( Figuur 2).
- Wijzigen van de duur van de bladerdeeg voor het verkrijgen van de beste eIPSC resultaten ( Figuur 3) en het meten van de eIPSC in het LPS-induced depressie model ( Figuur 4).
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
De bladerdeeg-techniek kan onderzoekers te bestuderen van het effect van drugs op bepaalde receptoren op het oppervlak van een bepaalde neuron. In dit artikel focussen we op stromingen gemedieerd door GABA receptoren. Figuur 1 toont de bladerdeeg en opname micropipetten. Te heffen geen effect op opgenomen neuronen van de fysieke druk gegenereerd door het bladerdeeg, ACSF en sacharose soezen(Figuur 2)worden gebruikt als besturingselementen. De reactie veroorzaakt door een GABA bladerdeeg (zwart) kan worden geblokkeerd door een GABA-receptor remmer, zoals picrotoxin als gerapporteerde10, terwijl de referentietoestand kan worden hersteld door ACSF wash-out (blauw), zoals afgebeeld in Figuur 2B. Met name induceert een ACSF noch een trekje van sacharose een reactie, suggereren dat reacties geïnduceerd door GABA soezen fysiologische zijn en zijn gemedieerd door GABA receptoren gelegen op het oppervlak van de cel opgenomen. De dosis en bladerdeeg-duur respons-curven zijn afgebeeld in Figuur 3.
LPS is aangetoond dat de neuronale activiteiten en dierlijk gedrag veranderen, maar het effect daarvan op het GABA receptor-gemedieerde reacties was niet bekend. Wanneer we vergelijken met stromingen geïnduceerd door GABA soezen in hersenen plakjes van LPS-geïnjecteerd en het voertuig controle muizen, observeren we sterk gereduceerde IPSC amplitudes als gevolg van LPS behandeling (Figuur 4).
Figuur 1 . Diagram van de bladerdeeg micropipet en opname-elektrode.
(A) de afstand tussen het bladerdeeg en opname micropipetten. (B) de bladerdeeg micropipet (links) en de opname-elektrode (rechts) op het oppervlak van een segment van de hersenen. Klik hier voor een grotere versie van dit cijfer.
Figuur 2 . Picrotoxin blokkade van IPSC geïnduceerd door GABA bladerdeeg.
(A) ACSF puffend en sucrose (50 µM) induceert geen reactie. (B) puffend 50 µM GABA induceert een IPSC (zwart) (bladerdeeg duur = 200 ms, 4-6 psi) in ACSF met TTX (1 µM), CNQX (20 µM) en AP5 (50 µM) voor het blokkeren van actie potentials en excitatory huidige gemedieerd door AMPA en NMDA receptoren. De GABA-geïnduceerde IPSC is geblokkeerd door Bad toepassing van een GABA receptor remmer, 100 µM picrotoxin (rood). De IPSC herstelt na wash-out van picrotoxin. Klik hier voor een grotere versie van dit cijfer.
Figuur 3 . Dosis en bladerdeeg-duur respons-curven.
(A) monster IPSCs geïnduceerd door 10, 50 en 100 µM GABA (bladerdeeg duur = 50 ms, 4-6 psi). (B) bladerdeeg-duur antwoord curven. Zwart, n = 11; rood, n = 8; blauw, n = 10; polynoom passen. Gegevens worden weergegeven als het vervoermiddel meerdere experimenten (8 ≤ n ≤11); Foutbalken geven SEM. (C) terugkerende stromingen opgeroepen door GABA (50 µM) soezen met inter bladerdeeg intervallen van 1, 2 of 3 s (bladerdeeg duur = 100 ms, 4-6 psi). Klik hier voor een grotere versie van dit cijfer.
Figuur 4 . eIPSC amplitude is verminderd in LPS-geïnjecteerd muizen in vergelijking met voertuig besturingselementen.
GABA puffend induceert een aanzienlijk verlaagde IPSC amplitude in LPS-geïnjecteerd vs. controle neuronen (zoutoplossing, pF/19.74 ± 1.93 pA; LPS, pF/14.10 ± 1.30 pA; p = 0,02). Klik hier voor een grotere versie van dit cijfer.
| Stof | g/mol | Concentratie (mM) | Gewicht (g/L) |
| NaCl | 58.443 | 119 | 6.9547 |
| KCl | 74.551 | 2.5 | 0.1864 |
| NaH2PO4 | 137.99 | 1 | 0.1380 |
| NaHCO3 | 84.007 | 26,2 | 2.2010 |
| MgSO4 | 120.366 | 1.3 | 0.1565 |
| D-glucose | 198.17 | 11 | 2.1799 |
| CaCl2 | 110.98 | 2.5 | 0.2775 |
Tabel 1. Opname ACSF.
| Stof | g/mol | Concentratie (mM) | Gewicht (g/L) |
| KCl | 74.551 | 2.5 | 0.1864 |
| MgCl2 | 95.211 | 7 | 0.6665 |
| NaH2PO4 | 137.99 | 1,25 | 0.1725 |
| NaHCO3 | 84.007 | 25 | 2.1002 |
| Choline· Cl | 139.63 | 115 | 16.0575 |
| D-glucose | 198.17 | 7 | 1.3872 |
| CaCl2 | 110.98 | 0,5 | 0.0555 |
Tabel 2. Snijd snijden oplossing.
| Stof | g/mol | Concentratie (mM) | Gewicht (g/L) |
| CS-gluconaat | 328.052 | 100 | 32.8052 |
| CsCl | 168.36 | 5 | 0.8418 |
| HEPES | 238.301 | 10 | 2.3830 |
| MgCl2 | 95.211 | 2 | 0.1904 |
| CaCl2 | 110.98 | 1 | 0.1110 |
| BAPTA | 476.43 |
Tabel 3. Interne oplossing voor geheel-cel patch opnamen.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
Bladerdeeg toepassing wordt algemeen gebruikt ter beoordeling van postsynaptisch receptor functie3,4,7, maar vereist nauwkeurige controle in elk experiment. Hier beschrijven we een procedure waarbij geheel-cel patch klemmen, waaruit blijkt hoe dat Gaba-bladerdeeg geïnduceerde IPSCs (bijvoorbeeld eIPSCs) in plakjes van de prefrontale corticale hersenen. De weerstand van de opname-elektrode is ongeveer 5 MΩ, terwijl de tip diameter van bladerdeeg micropipetten is over 2-5 µm. Puff druk is tussen 4-6 psi: dit bereik is van cruciaal belang, omdat een hogere druk leiden neuronale schade, tot kan terwijl een lagere druk kan resulteren in onvoldoende activering van het postsynaptisch GABA-receptoren. De horizontale afstand van het puntje van de bladerdeeg micropipet tot het neuron opgenomen is over 20-40 µm (de diameter van 1-2 neuronen) en de hoek tussen het bladerdeeg micropipet en segment oppervlak is ongeveer 45°. De tip van het bladerdeeg micropipet is verticaal 20-40 µm boven het segment (z-as). De bladerdeeg duur moeten in het bereik 10-150 ms. onder de bovengenoemde omstandigheden, soezen van 10-50 µM GABA induceren een passende reactie van de neuronale en de amplitude van de eIPSC en kinetische parameters die verkregen zijn reproduceerbaar. Hoewel het protocol hier richt zich op bladerdeeg toepassing naar een segment patch beschreven, is het ook geschikt voor opnames in neuronale culturen, zoals in onze gepubliceerde werk7.
We tonen ook hier eIPSCs die voortvloeien uit gekoppeld-bladerdeeg toepassing van GABA. Gekoppeld-pulse protocollen hebben op grote schaal gebruikt om te evalueren van de presynaptische eigenschappen7,11, maar mogelijke postsynaptisch effecten, zoals veranderingen in neurotransmitter-receptor bindende tarief en bindende affiniteit, die kunnen beïnvloeden gekoppeld-pulse verhoudingen, worden niet bepaald door stimulatie van presynaptische gekoppeld-pulse. Het protocol beschreven in dit artikel biedt een manier om te verhelderen postsynaptisch wijzigingen in reactie op gepaarde en zelfs pulse-trein stimuli. De afname van de amplitude van de eIPSC in de prefrontale cortex van LPS-geïnjecteerd muizen suggereert dat gewijzigde niveaus of activiteit van GABA receptoren kan ten grondslag liggen aan LPS-geïnduceerde gedragsveranderingen.
Hoewel, zoals bij de meeste drug delivery technieken, is het moeilijk om te weten de exacte GABA concentratie bereiken de doelcel, is het nog steeds mogelijk om de concentratie van GABA op bepaalde niveaus in het weefsel door consequent te zijn met het type micropipetten gebruikt, en met dergelijke parameters zoals bladerdeeg station druk en afstand. In ons geval bedraagt het volume van de oplossing gepofte ongeveer 1.1 µL 100 ms duur. Dus, puffend kunt kwantitatieve studies uitgevoerd7,12.
De voorbereiding van de gezonde hersenen segmenten van de acute prefrontale cortex is van cruciaal belang voor het bladerdeeg opname van de procedure die we beschrijven, en de volgende punten rekening moeten worden gehouden. Eerst, ontleden van de hersenen en de prefrontale cortex snel scheiden (< 1 min) en dan houden de hersenen blokkeren in ijskoude snijden oplossing voor niet meer dan 1 min. Vervolgens strak lijm het blok van de hersenen op de top van de monsterhouder van vibratome, anders het blok van de hersenen kan zweven of tijdens het segmenteren. De snelheid en de frequentie van de vibratome moeten worden ingesteld voor het genereren van zelfs gezonde segmenten. Het werk wordt gesteld om alle bovenstaande procedures bij 0-4 ° C tot een minimum beperken van neuronale prikkelbaarheid.
Het is vermeldenswaard dat de oplossing van de snijden we in dit artikel beschrijven moet worden gebruikt voor 1-2-maand-oude muizen. Voor oudere muizen (d.w.z. > 3 maanden), de oplossing van het snijden moet worden vervangen als beschreven13. De bladerdeeg techniek is van toepassing op een aantal patch-clamp experimenten met farmacologische behandelingen, en kan ook worden gebruikt voor het testen van het effect van drugs op de elektrische activiteit van de neuronen.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
De auteurs hebben niets te onthullen.
Acknowledgments
De auteurs bedank de volgende organisaties: nationale Natural Science Foundation van China (31171018, 31171355), de wetenschap en technologie afdeling van Guangdong (2013KJCX0054), de Natural Science Foundation van de Guangdong provincie ( 2014A030313418, 2014A030313440), en Guangzhou wetenschap en technologie Bureau (201607010320).
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Glass Borosilicate micropipettes | Shutter Instruments | BF150-86-10 | 1.50 mm outer diameter; 0.86 mm inner diameter |
| Micropipette Puller | Shutter Instruments | MODEL P-97 | Flaming/Brow Micropipette Puller |
| Micromanipulators | Shutter Instruments | MP-285 | |
| Computer controlled Amplifier | Molecular Devices | Multiclamp 700B | |
| Digital Acquisition system | Molecular Devices | Digidata 1440A | |
| Imaging Camera | Nikon | 2115001 | Inspection equipment |
| Microscopy | Nikon | Eclipse FN1 | |
| Master 8 | A.M.P.I. | Master-8 Pulse stimulator | |
| Vibratome Slicer | Leica | VT 1000S | |
| Razor blade | Gillette | 74-S | FLYING EAGLE |
| Video monitor | Panasonic | WV-BM 1410 | |
| 502 Glue | Deli | 7146 | Cyanoacrylate Glue |
| Peristaltic pump | Shanghai JIA PENG Corporation | BT100-1F | |
| Video Camera | Olympus America Medical | OLY-150 | |
| Transfer Pipets | Biologix | 30-0138A1 |
References
- Neher, E., Sakmann, B. Single-channel currents recorded from membrane of denervated frog muscle fibres. Nature. 260 (5554), 799-802 (1976).
- Sakmann, B., Edwards, F., Konnerth, A., Takahashi, T. Patch clamp techniques used for studying synaptic transmission in slices of mammalian brain. Q J Exp Physiol. 74 (7), 1107-1118 (1989).
- Eyo, U. B., et al. Neuronal hyperactivity recruits microglial processes via neuronal NMDA receptors and microglial P2Y12 receptors after status epilepticus. J Neurosci. 34 (32), 10528-10540 (2014).
- Dickinson, G. D., Parker, I. Factors determining the recruitment of inositol trisphosphate receptor channels during calcium puffs. Biophys J. 105 (11), 2474-2484 (2013).
- Lee, J., et al. Columnar distribution of activity dependent gabaergic depolarization in sensorimotor cortical neurons. Mol Brain. 5, 33 (2012).
- Glykys, J., Mody, I. The main source of ambient GABA responsible for tonic inhibition in the mouse hippocampus. J Physiol. 582, (Pt 3) 1163-1178 (2007).
- Chen, M., et al. APP modulates KCC2 expression and function in hippocampal GABAergic inhibition. Elife. 6, (2017).
- Dunn, A. J., Swiergiel, A. H. Effects of interleukin-1 and endotoxin in the forced swim and tail suspension tests in mice. Pharmacol Biochem Behav. 81 (3), 688-693 (2005).
- Engel, D. Subcellular Patch-clamp Recordings from the Somatodendritic Domain of Nigral Dopamine Neurons. J Vis Exp. (117), (2016).
- Wondolowski, J., Frerking, M. Subunit-dependent postsynaptic expression of kainate receptors on hippocampal interneurons in area CA1. J Neurosci. 29 (2), 563-574 (2009).
- Yang, L., Wang, Z., Wang, B., Justice, N. J., Zheng, H. Amyloid precursor protein regulates Cav1.2 L-type calcium channel levels and function to influence GABAergic short-term plasticity. J Neurosci. 29 (50), 15660-15668 (2009).
- Huo, Q., et al. Prefrontal Cortical GABAergic Dysfunction Contributes to Aberrant UP-State Duration in APP Knockout Mice. Cereb Cortex. , (2016).
- Zhou, W. L., Gao, X. B., Picciotto, M. R. Acetylcholine Acts through Nicotinic Receptors to Enhance the Firing Rate of a Subset of Hypocretin Neurons in the Mouse Hypothalamus through Distinct Presynaptic and Postsynaptic Mechanisms. eNeuro. 2 (1), (2015).
