Summary
Vi har utvecklat en hela-kortikala electrocorticographic matris för den Marmosettapa som kontinuerligt täcker nästan hela laterala ytan av cortex, från occipital pole till den temporal och frontal polacker. Detta protokoll beskrivs hur kronisk implantation av matrisen i epiduralrummet Goeldisapa hjärnans.
Abstract
Electrocorticography (ECoG) tillåter övervakning av elektriskt fält potentialer från hjärnbarken spatiotemporal med hög upplösning. Senaste utvecklingen av tunn, flexibel ECoG elektroder har aktiverat överledning av stabil inspelningar av storskaliga kortikal aktivitet. Vi har utvecklat en hela-kortikala ECoG-matris för Marmosettapa. Matrisen täcker kontinuerligt nästan hela laterala ytan av kortikala halvklotet, från occipital pole till den temporal och frontal polacker, och det fångar hela-kortikala neural aktivitet i ett skott. Detta protokoll beskrivs hur kronisk implantation av matrisen i epiduralrummet Goeldisapa hjärnans. Silkesapor har två fördelar angående ECoG inspelningar, ena är homologa organisationen av anatomiska strukturer hos människor och makaker, inklusive frontal, parietala och temporala komplex. Den andra fördelen är att Goeldisapa hjärnan är lissencephalic och innehåller ett stort antal komplex, som är svårare att komma åt i makaker med ECoG, som utsätts för hjärnan ytan. Dessa funktioner kan direkt tillgång till de flesta kortikala områden under ytan av hjärnan. Detta system ger en möjlighet att undersöka globala kortikala informationsbehandling med hög upplösning på en sub millisekund i tid och millimeter orderraden i rymden.
Introduction
Kognition kräver samordning av neurala ensembler över utbredda hjärnans nätverk, särskilt hjärnbarken som är väl utvecklat hos människor och tros vara inblandade i högre kognitiva beteenden. Men är hur neocortex uppnår detta kognitiv beteende ett olöst problem i fältet neurovetenskap. Senaste utvecklingen av tunn, flexibel electrocorticographic (ECoG) elektroder gör överledning av stabil inspelningar från storskaliga kortikal aktivitet1. Fujii och kollegor har utvecklat en hela-kortikala ECoG-matris för Makaker apor2,3. Matrisen kontinuerligt täcker nästan hela laterala cortex, från occipital Polen till temporal och frontal polackerna, och fångar hela-kortikala neural aktivitet i ett skott. Vi har vidareutvecklat detta system för tillämpning i den vanliga Goeldisapa4,5, en liten, nya-världen apa med genetiska manipulability6,7. Detta djur har flera fördelar jämfört med andra arter. Den visuella, auditiva, somatosensoriska, motor, och frontala kortikala områden av denna art har tidigare kartlagt och rapporteras ha grundläggande homologa organisation till samma områden i människor och makaker8,9, 10 , 11 , 12 , 13 , 14 , 15 , 16. deras hjärnor är släta och mest laterala kortikala områden utsätts för ytan av cortex, som är svårare att komma åt med ECoG i makaker. Baserat på dessa funktioner, är Goeldisapa lämplig för electrocorticographic studier. Dessutom silkesapor uppvisar sociala beteenden och har föreslagits som en kandidat modell av människans sociala beteenden17.
Det här protokollet beskriver en epidural implantation tillvägagångssättet av ECoG matrisen på hela laterala ytan av cortex i en Marmosettapa. Det ger en möjlighet att övervaka storskaliga kortikal aktivitet för primate kortikala neurovetenskap, inklusive sensoriska, motoriska, högre kognitiva och sociala domäner.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Detta protokoll har utförts på 6 gemensamma silkesapor (4 hanar, 2 honor; kroppsvikt = 320-470 g; Ålder = 14-53 månader). Alla förfaranden genomfördes i enlighet med rekommendationerna i de nationella institut för hälsa riktlinjerna för vård och användning av försöksdjur. Protokollet godkändes av den etiska kommittén för RIKEN (nr. H28-2-221(3)). Alla kirurgiska ingrepp utfördes under anestesi, och alla ansträngningar har gjorts för att minimera antalet djur som används samt deras besvär.
1. beredning
- Uppnå en strukturell magnetkamera bild (MRT) av varje enskild hjärna. Detta kommer att användas för att identifiera elektrod positioner genom registrering med en Goeldisapa hjärnan atlas och dator datortomografi (CT).
- Beredning av ECoG matrisen: förbereda en anpassad flerkanaliga ECoG-matris (figur 1A). En 96ch ECoG array består av två ark med 32 och 64 elektroder. För att tillgodose individuella skillnader i hjärnans storlek, har ECoG matrisen en flexibel arm. Armen kan täcka den temporal Polen, beroende på individuella hjärnan form. Placera de referenselektroder inför mittemot ECoG elektroderna och marken elektroderna vänd åt samma håll.
- Montera ECoG matrisen med en kontakt fall (figur 1B) och täta luckor av kontakten (figur 1 c) använder akryl lim för att förhindra inflödet av vätska under kirurgi. Sterilisera arrayen med oxid etylengas.
- Förbereda och sterilisera instrument.
Obs: Alla instrument som används är listade i Tabell för material.
2. implantation av ECoG Array
Obs: Återkalla intag av mat och vätska som är större än 4 h före operation. Utföra alla kirurgiska åtgärder med aseptisk teknik med steriliserad handskar och instrument.
-
Förfaranden som före implantat
- Inducera anestesi i Goeldisapa genom intramuskulär (i.m.) injektion av ketamin (15 mg/kg) 5 min efter i.m. injektion atropin (0.08 mg/kg).
- Söva och underhålla anestesi med isofluran (1-3% utspädd med en blandning av syre/nitrous oxide) beroende på det fysiologiska tillståndet av djuret, som bör övervakas kontinuerligt. Säkerställa att pulsen är 130-180 BPM och övervaka kroppstemperatur och arteriellt blod syremättnad (SpO2) kontinuerligt för att bedöma djurens skick.
- Raka toppen av djurets huvud med clippers och en hair remover. Skölj fullt hårborttagning kräm bort huden med våt kompress, eller det kommer att orsaka hudskador.
- Administrera ett antibiotikum (cefovecin; 16 mg/kg s.c.), blodtryckssänkande (furosemid; 2,0 mg/kg i.m.), och antihemorrhagic (carbazochrome natrium sulfonat hydrat; 0,2 mg/kg i.m.).
- Placera djuret på en stereotaxic ram. Vid denna tid, applicera 2% lidokain gelé till öra-barer och oftalmologiska salva i ögonen att förhindra torrhet och postoperativ smärta.
- Desinficera det kirurgiska området med jodlösning och täck den med steriliserad draperier. Applicera 2% lidokain gelé till förlägga av huden snittet.
-
Implantation förfaranden
- Incisionsfilm hud ca 4 cm genom mittlinjen av hårbotten med en skalpell. Lossa temporala muskler från skallen med en kyrett tills alla kirurgiska området är utsatt. Rensa ut vävnader på skallen ytan och stoppa blödningen helt med trycket hemostas och ben vax, om det behövs. Linda i utkanten av hud och muskler med en fuktad kompress. Behåll gasväv fuktad under operation.
- Placera den främre kanten av matrisen på kanten av den främre stolpen. Markera ett planerat område för kraniotomi, slitsar och hål på skallen med en steril penna. Kraniotomi platsen beror på utformningen av matrisen (figur 2).
- Borra kraniotomi längs mark 1, som visas i figur 2. Vid borrningen benet, blås luft i framkant för att upprätthålla en klar bild för kirurgen. Nästa, skär benet hela vägen runt mark 2, som ben bit fortfarande kopplas till dura på center. Lyft lappa upp försiktigt från ena kanten och dra av dura med en spatel. Denna process måste utföras långsamt och försiktigt, eller det kommer att riva dura lätt.
- Ta bort ben tips från Ben lappa och Linda lappa med fuktad kompress, som detta stycke kommer att returneras efter implantation av matrisen.
- Utföra kraniotomi 3 och 4 som visas i figur 2. Dessa tillåter införandet av elektroder in i orbitofrontal och occipital områden, respektive.
- Borra slitsar på mark 5 som visas i figur 2. Dessa slitsar tillåta granskning av matrisen till att det är ordentligt isatt.
- Nu kommer att exponeras dura. Tvätta med koksaltlösning och stoppa blödningen med trycket hemostas och en gelatinsvamp, om det behövs. Kanten på den öppna kraniotomi kan behöva rengöras med en kyrett eller ben rongeur.
- Gör snitten (märkt 6 i figur 2) som referens elektroderna placeras. Placera referenselektroder i epiduralrummet på områdena contra-laterala sensomotorisk och occipital. Läget bör bestämmas enligt specifika experimentella behov.
- Borra skruvhålen på fyra punkter runt varje stam av kontakten med en 1,0 mm skruv (korsar i figur 2). För att förhindra skador på dura-frågan, infoga en spatel under skallen. Dessa hål skall vara ortogonal mot skallen. Installera sedan PEEK skruvarna (1,4 x 2,5 mm) som ankare att fixa kopplingen till skallen.
- Infoga ECoG matrisen i epiduralrummet. Användning flathead pincett att hålla matrisen.
Obs: Matrisen bör införas utan att böja. Om matrisen är böjd, skapa en lämplig plats genom att infoga en spatel mellan skallen och dura. Om böjning orsakades av den relativt lilla storleken på hjärnan, skära av några av elektroderna. - Fixa referens och marken elektroderna med en dental akryl. Placera referenselektroder i epiduralrummet och marken elektroder på kraniala yta. Båda kontakter bör möta skallen.
- Montera ben bit tillbaka och fixa kontakten och huvudet inlägget till skallen med dental akryl på skruvarna.
- Suturera huden med 6-0 nylon på pannan och bakre huvudet och fixa huden att sidorna av kontakten med huden nedläggningar.
-
Efter implantation förfaranden
- Ta bort djuret från stereotaxic ramen. Se till att djuret hålls varm och försedd med syre under följande steg.
- Omedelbart efter operation, injicera djuret meloxikam (0,3 mg/kg i.m.) att minska postoperativ smärta. Administrera en antiinflammatorisk kortikosteroid (dexametason; 2,0 mg/kg i.m.) och subkutan infusion (ringer-laktat lösning; 5,0 mL), inklusive famotidin (0,5 mg/kg) som en gastroprotectant.
Obs: En samtidig användning av NSAID med steroider har en potential för gastrointestinala biverkningar. - Efter att djuret har återhämtat sig (bekräfta genom puls och SpO2), ta bort övervakning av vitala tecken och överför djuret till IVA för 2-3 dagar.
3. postoperativ behandling
Obs: Det tar normalt 5 dagar för djur att återhämta sig helt från operation.
- För att förhindra hjärnan svullnad, administrera den antiinflammatorisk kortikosteroid dexametason (2,0 mg/kg) två gånger om dagen den första dagen efter operationen. Sedan minska dosen till 1,5 mg/kg två gånger dagligen på den andra och tredje dagen och 1 mg/kg två gånger dagligen på den fjärde dagen.
- Administrera smärtlindring (meloxikam; 0.1 mg/kg oralt en gång dagligen) och en antihemorrhagic (carbazochrome natrium sulfonat hydrat, 0,2 mg/kg i.m., två gånger om dagen) för 5 dagar efter operationen.
Obs: I vårt fall blev 1-2 dagar efter operationen, vissa silkesapor (3 av 6) mindre aktiva och kräktes. Detta kan ha orsakats av ökat intrakraniellt tryck på grund av en blodpropp. När silkesapor presenteras dessa symtom, vi återupptas huvudet och bort koagel under narkos (alfaxalone). Om det fanns ingen böjning av ECoG matrisen under implantation, var blodpropp sannolikt i utrymmet mellan matrisen och där ben bit returnerades. I det här fallet kan blodpropp tvättas bort genom Löpning saltlösning in i utrymme med hjälp av en kateter. Detta förfarande leder vanligtvis till återhämtning i djuret. -
Identifiering av elektroden platser
- Cirka 1 vecka efter operationen, genomsökning av datorn datortomografi (CT) av djurets huvud.
Obs: Detta är ett bra tillfälle att kontrollera om signaler kan registreras ordentligt. Öppna kontakten och ta bort eventuella blodproppar om de finns. - Justera T2-vägd MRI till stereotaxic koordinater med hjälp av IRINA711 programvara18 (https://afni.nimh.nih.gov) (figur 3A). Justera CT bilden till T2-vägd anatomiska magnetresonans bilder med Johanna (figur 3B). Registrera en Goeldisapa hjärnan atlas till MRI (figur 3 c) med Johanna och myror19.
- Cirka 1 vecka efter operationen, genomsökning av datorn datortomografi (CT) av djurets huvud.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
Hela-kortikala ECoG matrisen kan samtidigt fånga neuronal aktivitet från helheten av ett halvklot. Figur 4 visar exempel på auditory evoked potentials (AEPs) från flera auditiv områden i en vaken silkesapa. ECoG inspelningar genomfördes i passivt lyssnande villkor. Varje Goeldisapa utsattes för auditiv stimuli, som bestod av randomiserade rena toner med 20 typer av frekvens. Vi beräknas därefter, AEPs av genomsnitt ECoGs i linje med ansats på tonerna. Olika våg former observerades från lägre och högre auditiv områden, vilket indikerar att den rumsliga upplösningen i vår ECoG-matris kan fånga olika informationsbehandling i olika kortikala områden.
Figur 1: förberedelse av en ECoG matris. (A) 32 och 64 ECoG matriser (nederst till vänster och höger), kontakten fall (överst till vänster) och en front-end för inspelning system (överst till höger). På ”G” och ”R” av varje matris anger grand och referens elektroder, respektive. (B) monterade ECoG array. (C) alla luckor (röda rektanglar) ska förseglas. Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 2: ett exempel på kraniotomi. (A), den tunna grå och tjocka svarten linjer visar konturerna av matrisen ECoG och det planera området kraniotomi, respektive. Korsen motsvarar ankare hål. Inringad siffran anger ordningen på borrning. (B) ett exempel CT-bild av kraniotomi. Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 3: lokalisering av varje elektrod. (A) T2-vägd MRI, CT (B) och (C) elektrod platser på atlas. Atlas i detta manuskript är den Woodward 3-D version baserad på Hashikawa-atlas20, som är en MRI-cytoarchitectual karta. Klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 4: exempel på auditory evoked potentials. (A) auditiva området Monkey J. (B) exempel av AEPs. Elektroderna ligger i olika auditiv områden visar olika våg former. Klicka här för att se en större version av denna siffra.
| 9:00 a.m. | Inleda förberedelserna |
| 10:00 a.m. | Incisionsfilm hud |
| Exponering av skallen (10 min) | |
| Kraniotomi (30 min) | |
| 11.00 | Börja att infoga matrisen |
| Infoga arrayen (60 min) | |
| 12:30 p.m. | Nära huden |
Tabell 1: Rekommenderade tidsförloppet för operationen.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
För lyckad implantation förses djur med tillräcklig näring före och efter operation. Kort drifttid är också viktigt att optimera djurets återhämtning. Preparat bör vara klar minst en dag innan operation. För att minska drifttiden, rekommenderas tidigare kraniotomi utbildning med elektrod array införande i avslutade djur för andra experimentella syften. Tabell 1 visar ett exempel på tidsförloppet för detta protokoll.
Vi ändrade anestesi förfarande och postoperativ behandling på fall-till-fall basis. I denna video protokoll, djuren var sövda och upprätthålls med hjälp av en blandning av isofluran och syre levereras genom trakeal intubation. Isofluran kan ersättas med sevofluran och trakeal intubation kan ersättas med en mask. I andra fall bedövas vi djur med intramuskulär injektion av en blandning av ketamin och Medetomidin. I detta fall djur var ursprungligen drogad med butorphanol (0,2 mg/kg i.m.), och kirurgisk anestesi uppnåddes med en blandning av ketamin (30 mg/kg i.m.) och Medetomidin (0,35 mg/kg i.m.).
Eftersom ECoG registrerar direkt förändringar i elektriska fält, begränsas dess temporal upplösning av inspelningssystemet. Vår inspelning systemets maximala tidsupplösning är 30 kHz. Vi brukar provtas signaler vid en 1 kHz samplingsfrekvens och har funnit att detta att vara tillräckligt för utvinning av sensoriska/motor information.
Rumslig upplösning är beroende av elektroden design. I detta protokoll, varje elektrodkontakt var 0,8 mm i diameter och hade en mellan elektrod avstånd av 2,5 mm. Vi observerade olika vågformer från tre elektroder ligger i olika auditiv områden och åtskilda av 2,5 mm (ch18, ch19, ch20 i figur 4). Således uppskattas den rumsliga upplösningen i våra elektroder till mindre än 2,5 mm. I vissa fall var elektrod kontakterna ligger närmare till varandra. I dessa fall var den rumsliga upplösningen finare.
Vi spelade framgångsrikt långsiktigt, neuronala signaler med god kvalitet. I ett fall att anslutning och dental akryl var fristående från skallen, och elektroden var trasig 4 månader efter operationen. Detta orsakades av vävnadstillväxt på grund av blod som innehöll mellan dental akryl och skallen under operation. En annan Goeldisapa avslutades på grund av en experimentell krav 5 månader efter operationen. Fyra djur fortfarande deltar i experiment (1 år, 7 månader, 4 månader, och 4 månader efter operationen, respektive).
ECoG matriser är typiskt implantat i subdural utrymme hos människor och makaker. Dock är mindre invasiva epidural implantationer mer lämpade för silkesapor, eftersom de är känsliga djur. Tunn dura roll av silkesapor tillät oss att övervaka högfrekventa hjärnan signaler, även om arrayen ECoG var implanteras på dura. En av nackdelarna med epidural implantation är svårt att komma åt mittlinjen cortex och eventuella cortex inom en sulcus. Närmar sig dessa cortices kräver anskärning av dura ärendet. Dessutom eftersom ECoG matriser är ytan elektroder, är det svårt att ange signalkällan i form av kortikala djup. Att förstå exakt information bearbetning i cortex, är det nödvändigt att inkludera andra metoder, såsom djup elektroder eller optisk imaging. Trots dessa begränsningar, kan vår metod ge nya insikter i kortikala informationsbehandling. Till exempel har sensoriska byrån varit tros uppstå genom snabba interaktioner mellan frontal och sensoriska områden; men förblir deras mekanismer oklart eftersom denna snabba, storskaliga, kortikala informationsflödet är svårt att övervaka utan metoden presenteras här.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
MK ansöker om patent på hela-kortikala ECoG-matris som hon har använt i detta protokoll (nr 2018-210975).
Acknowledgments
Vi tackar Yuri Shinomoto för att ge djurens vård, utbildning och vaken inspelningar. De ECoG arrayer tillverkades av Cir-Tech (www.cir-tech.co.jp). Dessutom vill vi tacka Editage (www.editage.jp) för engelska språket redigering. Detta arbete stöds av den Brain Mapping av integrerade Neurotechnologies för sjukdom studier (hjärnan/sinnen), Japan byrån för medicinsk forskning och utveckling (AMED) (JP18dm0207001), Brain Science projektet för centrum för romanen vetenskap initiativ ( CNSI), de nationella instituten för naturvetenskap (NINS) (BS291004, M.K.), och genom Japan Society för främjande av vetenskap (JSPS) KAKENHI (JP17H06034, M.K.).
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Beaker (100 cc) | Outocrave | ||
| Cotton ball | Outocrave | ||
| Absorption triangles | Fine Science Tools Inc. | 18105-03 | Outocrave |
| Cotton swab with fine tip | Clean Cross Co., Ltd. | HUBY340 BB-013 | Outocrave |
| Gauze | Outocrave | ||
| Towel forceps | Outocrave | ||
| Scalpel handle | Outocrave | ||
| Needle Holder | Outocrave | ||
| Iris Scissor | Outocrave | ||
| Micro-Mosquito Forceps | Outocrave | ||
| Adson, 1x2 teeth | Outocrave | ||
| Bone Curette | Outocrave | ||
| Micro spatura | Fine Science Tools Inc. | 10091-12 | Outocrave |
| Needle Holders, 12.5 cm, Curved, Smooth Jaws | World Precision Instruments | 14132 | Outocrave |
| Vessel Dilator, 12 cm, 0.1 mm tip | Fine Science Tools Inc. | 18131-12 | Outocrave |
| Vessel Dilator, 12 cm, 0.2 mm tip | Fine Science Tools Inc. | 18132-12 | Outocrave |
| Fine-tipped rongeur | Fine Science Tools Inc. | 16221-14 | Outocrave |
| Manipurator of a stereotaxic frame | Gas sterilization | ||
| Wrench for the manipurator | Gas sterilization | ||
| Hand-made fixture for the connector | Gas sterilization | ||
| Silicon cup for dental acril | Gas sterilization | ||
| Silicon cup hlder | Gas sterilization | ||
| Paintbrush | Gas sterilization | ||
| Pencil | Gas sterilization | ||
| Micro screw, 1.4 mm x 2.0 mm | Nippon Chemical Screw Co., Ltd. | PEEK/MPH-M1.4-L2 | Gas sterilization |
| Screw driver for the micro screw | Gas sterilization | ||
| Micromotor handpiece of a drill | Gas sterilization | ||
| Stainless steel burr, 1.4 mm | Gas sterilization | ||
| Stainless steel burr, 1.0 mm | Gas sterilization | ||
| Drill bit, 1.2 mm | Gas sterilization | ||
| Rubber air blower | Gas sterilization |
References
- Fukushima, M., Chao, Z. C., Fujii, N. Studying brain functions with mesoscopic measurements: Advances in electrocorticography for non-human primates. Current Opinion in Neurobiology. 32, 124-131 (2015).
- Nagasaka, Y., Shimoda, K., Fujii, N. Multidimensional recording (MDR) and data sharing: an ecological open research and educational platform for neuroscience. PLoS One. 6 (7), e22561 (2011).
- Fukushima, M., et al. An electrocorticographic electrode array for simultaneous recording from medial, lateral, and intrasulcal surface of the cortex in macaque monkeys. Journal of Neuroscience Methods. 233, 155-165 (2014).
- Komatsu, M., Sugano, E., Tomita, H., Fujii, N. A Chronically Implantable Bidirectional Neural Interface for Non-human Primates. Frontiers in Neuroscience. 11, 514 (2017).
- Komatsu, M., Takaura, K., Fujii, N. Mismatch negativity in common marmosets: Whole-cortical recordings with multi-channel electrocorticograms. Scientific Reports. 5, 15006 (2015).
- Sasaki, E., et al. Generation of transgenic non-human primates with germline transmission. Nature. 459 (7246), 523-527 (2009).
- Okano, H., et al. Brain/MINDS: A Japanese National Brain Project for Marmoset Neuroscience. Neuron. 92 (3), 582-590 (2016).
- de la Mothe, L. A., Blumell, S., Kajikawa, Y., Hackett, T. A. Cortical connections of auditory cortex in marmoset monkeys: lateral belt and parabelt regions. Anatomical Record. 295 (5), 800-821 (2012).
- Kaas, J. H., Hackett, T. A. Subdivisions of auditory cortex and processing streams in primates. Proceedings of National Academy of Sciences of the United States of America. 97 (22), 11793-11799 (2000).
- Ghahremani, M., Hutchison, R. M., Menon, R. S., Everling, S. Frontoparietal Functional Connectivity in the Common Marmoset. Cerebral Cortex. , (2016).
- Belcher, A. M., et al. Functional Connectivity Hubs and Networks in the Awake Marmoset Brain. Frontiers in Integrative Neuroscience. 10, 9 (2016).
- Mitchell, J. F., Leopold, D. A. The marmoset monkey as a model for visual neuroscience. Neuroscience Research. 93, 20-46 (2015).
- Solomon, S. G., Rosa, M. G. A simpler primate brain: the visual system of the marmoset monkey. Frontiers in Neural Circuits. 8, 96 (2014).
- Burman, K. J., Palmer, S. M., Gamberini, M., Rosa, M. G. Cytoarchitectonic subdivisions of the dorsolateral frontal cortex of the marmoset monkey (Callithrix jacchus), and their projections to dorsal visual areas. Journals of Comparative Neurology. 495 (2), 149-172 (2006).
- Bakola, S., Burman, K. J., Rosa, M. G. The cortical motor system of the marmoset monkey (Callithrix jacchus). Neuroscience Research. 93, 72-81 (2015).
- Krubitzer, L. A., Kaas, J. H. The organization and connections of somatosensory cortex in marmosets. Journal of Neuroscience. 10 (3), 952-974 (1990).
- Miller, C. T., et al. Marmosets: A Neuroscientific Model of Human Social Behavior. Neuron. 90 (2), 219-233 (2016).
- Cox, R. W. AFNI: software for analysis and visualization of functional magnetic resonance neuroimages. Computers and Biomedical Research. 29 (3), 162-173 (1996).
- Avants, B. B., et al. A reproducible evaluation of ANTs similarity metric performance in brain image registration. Neuroimage. 54 (3), 2033-2044 (2011).
- Hashikawa, T., Nakatomi, R., Iriki, A. Current models of the marmoset brain. Neuroscience Research. 93, 116-127 (2015).
