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Biology

Coletando Parasitas de Peixes Isópodes Gnatiídeos Marinhos com Armadilhas de Luz

Published: September 25, 2023 doi: 10.3791/65059
Automatic Translation
1, 1, 1,2, 3,4
1Institute of Environmental and Marine Sciences, Silliman University, 2Neurolinx Research Institute, 3Department of Marine Biology and Ecology, Rosenstiel School of Marine Atmospheric and Earth Sciences, University of Miami, 4Water Research Group, Unit for Environmental Sciences and Management, North-West University

Summary

Apresentamos um método para coletar parasitas de peixes isópodes gnatiídeos marinhos usando armadilhas luminosas colocadas em locais de campo através de mergulho em apneia ou mergulho.

Abstract

Um método para coletar parasitas de peixes isópodos gnatiídeos marinhos com o uso de armadilhas luminosas é apresentado. Os isópodes gnatiídeos são um dos principais grupos de parasitas de peixes marinhos que se alimentam de sangue e fluido de peixes hospedeiros, principalmente à noite. Como carrapatos e mosquitos em terra, eles se associam apenas temporariamente com seu hospedeiro e passam a maior parte de sua vida livre nos bentos. Dada a sua alta mobilidade e associação transitória e predominantemente noturna com hospedeiros, eles não podem ser facilmente coletados capturando hospedeiros de vida livre. No entanto, eles são prontamente atraídos por fontes de luz subaquáticas, criando a oportunidade de coletá-los em armadilhas de luz. Aqui são descritos o projeto e as etapas individuais envolvidas na implantação e processamento de armadilhas luminosas especialmente adaptadas para a coleta de estágios de vida livre de isópodes gnatiídeos. Resultados amostrais e possíveis modificações do protocolo básico para uma variedade de diferentes necessidades de amostragem são apresentados e discutidos.

Introduction

Crustáceos parasitas são importantes na ecologia e história de vida de peixes recifais. A biomassa e a energia que removem de seus hospedeiros são consideráveis e influenciam o comportamento, a fisiologia e a sobrevivência1. Os crustáceos isópodos gnatiídeos representam o grupo mais proeminente de parasitos de peixes em sistemas recifais tropicais e subtropicais, onde são abundantes e diversos2,3 e são o principal item alimentar de peixes mais limpos 4,5. Os gnatiídeos têm geralmente 1-3 mm de tamanho. Possuem histórias de vida incomuns, nas quais apenas os três estágios juvenis se alimentam do sangue e fluidos corporais dos peixes 6,7. Eles são mais ativos à noite8,9 e, enquanto a visão parece desempenhar algum papel, o achado do hospedeiro 10 depende fortemente de pistas olfativas para encontrar hospedeiros11,12. Cada um dos três estágios alimentares juvenis alimenta-se de um único peixe hospedeiro, com cada alimento separado por uma fase de muda. Após a alimentação final, as larvas de terceiro estágio se metamorfoseiam em adultos não alimentados, que se reproduzem e morrem. Dado que a alimentação requer apenas uma breve associação com o hospedeiro, enquanto cada intervalo entre alimentação dura dias, os gnatiídeos passam a maior parte de sua vida vivendo livremente nos bentos.

Os gnatiídeos afetam os hospedeiros de várias maneiras1. Além de seu papel como indutores de interações entre peixes mais limpos e clientes 13,14,15, os gnatiídeos podem aumentar os níveis de cortisol e diminuir o hematócrito em hospedeiros adultos16 e, em grande número, podem até causar a morte 17. Para peixes juvenis, mesmo um único gnatídeo pode ser fatal18,19,20, e mesmo que o peixe sobreviva, sua capacidade de competir pelo espaço e escapar de predadores fica comprometida 20,21,22. Evitar os gnatiídeos pode até constituir um dos benefícios da migração noturna em alguns peixes recifais23.

Além de peixes mais limpos, as populações de gnatiídeos podem ser impactadas por outros microcarnívoros24, bem como por corais25,26. O aquecimento dos oceanos e a perda associada de corais vivos parecem ter impactos opostos sobre os gnatiídeos27,28,29.

Dada a sua clara importância ecológica e a provável influência das mudanças ambientais antropogênicas em suas populações, há razões convincentes para incluí-los em estudos ecológicos de recifes de coral. No entanto, sua história de vida única e o pequeno número de pesquisadores que os estudam criam uma barreira para o desenvolvimento, implementação e disseminação de métodos de amostragem confiáveis e reprodutíveis para coletá-los para pesquisa.

Armadilhas luminosas têm sido usadas há muito tempo para coletar pequenos organismos marinhos à noite30,31. Eles se aproveitam e se baseiam no fato de que muitos organismos noturnos ativos, incluindo artrópodes, são atraídos pela luz. Tradicionalmente eles têm sido usados para coletar organismos planctônicos na coluna de água30. No entanto, os princípios básicos podem ser aplicados à coleta de organismos de natação livre que estão ativos perto dos bentos. Aqui apresentamos um método de captura de luz adaptado para coletar estágios de vida livre de isópodes gnatiídeos perto do fundo do oceano em ambientes remotos de recifes de coral, como as Filipinas. Para a coleta em áreas remotas, essas armadilhas luminosas (Figura 1) oferecem algumas vantagens em relação a outros métodos desenvolvidos para a coleta desses organismos32. São altamente portáteis e duráveis, necessitando de apenas três peças, de fácil obtenção e de baixo custo. Eles também são negativamente flutuantes, pois quando implantados, eles são completamente preenchidos com água do mar. Por dependerem da luz para atração, só são eficazes à noite para a coleta de espécies noturnamente ativas. Eles também atraem mais do que as espécies-alvo, exigindo a triagem das amostras sob um escopo de dissecação para obter os organismos-alvo. Três métodos têm sido utilizados até o momento por nossa equipe e colaboradores para coletar gnatiídeos em sistemas recifais de coral em todo o mundo32. Estes incluem armadilhas de emergência, armadilhas com iscas de peixes vivos e armadilhas leves, cada uma com vantagens e limitações.

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Protocol

A coleta de amostras foi permitida pelo Department of Agriculture-Bureau of Fisheries and Aquatic Resources (0154-18 DA-BFAR) de acordo com as leis e regulamentos filipinos (RA 9147; FAO 233) e aprovado pelo comitê de ética animal da Silliman University (SU).

1. Armadilhas de Luz

  1. Construção
    1. Construa armadilhas de luz a partir de tubos comerciais de cloreto de polivinila (PVC) originalmente projetados para encanamento. Utilizar PVC cortado de 10 a 15 cm de diâmetro até 30 a 40 cm de comprimento (Figura 1).
    2. Em ambas as extremidades dos tubos, adicionar "tampas" de PVC com funil de acrílico transparente inserido no centro da abertura e colar no local com cola epóxi transparente (Figura 1). Deixe secar.
    3. Certifique-se de que uma extremidade do tubo tenha uma tampa rosqueada ou removível e que ambas as extremidades sejam estanques, quando a armadilha estiver "fechada" (por exemplo, com a adição de um anel O).
  2. Luz
    1. Antes da implantação, acenda uma luz/tocha subaquática (ver Tabela de Materiais) e coloque-a no tubo, de frente para um dos funis transparentes, de modo que a luz da tocha subaquática ilumine a área à frente de um lado do tubo. Se necessário, bastões de brilho químicos podem ser usados no lugar de tochas subaquáticas, embora sua intensidade de luz seja menor.
      NOTA: A luz atrai uma variedade de pequenos organismos noturnos31, incluindo gnatiídeos, e os leva a nadar para dentro do tubo através do funil transparente. Uma vez que eles entraram no tubo, eles são incapazes de escapar devido à geometria do coletor de luz (pequena abertura do funil) e à presença contínua de uma fonte de luz.
  3. Colocação
    1. Quando estiver na água no local de implantação, encha armadilhas de luz, com a luz acesa, com água do mar, e proteja as duas extremidades. Para garantir que a tocha não esteja abaixo ou bloqueando a ponta do funil, incline a "frente" do tubo para cima para permitir que a tocha deslize para longe do funil.
    2. Coloque armadilhas no fundo do mar, na areia ou nos escombros, ao lado de cabeças de corais ou outras estruturas complexas conhecidas por atrair peixes. Focalize o cone de luz "para dentro", em direção às áreas onde os peixes se agregam.
      NOTA: Em águas rasas, as armadilhas podem ser colocadas por mergulho em apneia. Uma implantação mais profunda requer mergulho.
  4. Recuperação
    1. Imediatamente antes de recuperar a armadilha, sele as aberturas de ambos os funis (em cada extremidade do tubo) com um pedaço de argila modeladora ou borracha de vedação, mantendo toda a água do mar e os organismos contidos dentro.
      NOTA: Os organismos permanecerão na armadilha assim que as baterias das luzes expirarem e a luz não estiver mais acesa. Isso proporciona flexibilidade quando as armadilhas são recuperadas ("tempo de imersão"). Os fatores a serem considerados ao decidir sobre o tempo de imersão são apresentados a seguir (ver Discussão).
  5. Transporte
    1. Uma vez que as armadilhas tenham sido recuperadas do fundo, leve-as para um barco ou nade em terra.
    2. Mantenha as armadilhas próximas à temperatura ambiente da água do mar depois de removidas do oceano.
    3. Transporte-os para o laboratório para processamento o mais rápido possível, uma vez que nenhuma troca de gás ou água ocorrerá uma vez removido do oceano.

2 Processamento laboratorial

  1. Armazenamento e filtragem das amostras
    1. Uma vez que as armadilhas de luz são removidas do oceano e trazidas de volta ao laboratório, esvazie seu conteúdo em baldes com água doce do mar.
    2. Adicione aeração para manter os organismos vivos até a filtragem.
    3. Filtre o conteúdo do balde despejando através de um funil forrado com malha de plâncton de 50-100 μm e, em seguida, esvazie o conteúdo em um recipiente de 100 mL de água doce do mar.
    4. Use uma pipeta para extrair deste recipiente menor para colocar alíquotas da amostra em uma placa de Petri para microscopia. Repita até que toda a amostra tenha sido processada.
  2. Identificação e criação de isópodos gnatiídeos
    1. Como as amostras de armadilhas de luz atraem várias espécies de pequenos invertebrados, faça uma triagem cuidadosa das amostras para identificar e remover os isópodes gnatiídeos. O aumento de 10 a 20x é o melhor para essa tarefa (Figura 2).
      NOTA: A identificação de gnatiídeos a nível familiar não requer espécimes vivos. No entanto, os gnatiídeos adultos, que raramente são capturados em armadilhas luminosas, são necessários para a identificação morfológica das espécies e reprodução (ver referência 1,3,9 para uma metodologia de reprodução e criação de gnatiídeos em cativeiro).
    2. Nos casos em que os gnatiídeos precisam ser mantidos vivos para criação, remova-os suavemente com uma pipeta e coloque-os em pequenos recipientes plásticos de água doce do mar.

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Representative Results

Para a amostragem nas Filipinas centrais, foi utilizado o delineamento de armadilhas (Figura 1). Quando 36 armadilhas foram colocadas durante a noite (em um local), 1 a 1343 gnatiídeos por armadilha (275 ± 54) foram coletados. Estes incluíram os estágios juvenis alimentados e não alimentados (Figura 2; Tabela 1, 2). Estes resultados demonstram a eficácia de armadilhas luminosas na coleta de isópodos gnatiídeos nas condições de estudo. A Figura 3 mostra a colocação da armadilha debaixo d'água.

Este método de coleta de gnatiídeos é eficaz e suficientemente flexível para vários locais de campo e questões científicas. Por exemplo, a referência29 usou armadilhas luminosas para quantificar os efeitos da cobertura de corais e biomassa de peixes sobre a abundância de gnatiídeos (Figura 4), e a referência33 usou armadilhas semelhantes para quantificar os efeitos dos furacões sobre os haplótipos genéticos (Figura 5). Enquanto outras técnicas têm sido desenvolvidas e utilizadas para a coleta de gnatiídeos32, esta técnica é particularmente eficiente (Tabela 3). As armadilhas de emergência, "tendas" feitas de malha planctônica32, exigem grandes plataformas para serem transportadas, são difíceis de implantar e rasgam facilmente, exigindo reparo contínuo. Além disso, raramente coletam jovens alimentados. Armadilhas iscadas com peixes vivos32 (necessário porque os gnatiídeos não se alimentam de peixes mortos), requerem captura e alojamento de peixes vivos. Isso dificulta seu uso em lugares remotos. Além disso, sua eficácia depende das pistas olfativas11,12, que são influenciadas pelo tamanho dos peixes, pelo tamanho das aberturas da armadilha e pelas correntes de água. Eles tendem a coletar menos gnathiidae, são mais difíceis de recuperar do que armadilhas leves, e apenas coletam estágios alimentados.

Figure 1
Figura 1: Tubos de PVC com armadilha de luz. Direita: vista superior, com o funil translúcido colado no tubo com cola acrílica, visível. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 2
Figura 2: Isópodo gnatiídeo em placa de Petri após a captura. Observe o fluido corporal transparente do peixe e o sangue de peixe vermelho acastanhado no intestino do gnatide. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 3
Figura 3: Uma armadilha de luz modificada (primeiro plano) na qual a luz é direcionada para baixo. Este projeto pode ser usado em condições de mar calmo para amostrar mais diretamente o substrato abaixo da armadilha. Armadilhas de emergência são mostradas em segundo plano. Esta figura é reimpressa com permissão da referência32. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 4
Figura 4: Boxplots mostrando diferenças na distribuição. Boxplots mostrando diferenças na distribuição (A) da abundância de gnatiídeos no primeiro estágio, (B) hiperabundância no primeiro estágio, (C) abundância total e (D) volume de sangue extraído por biomassa de peixes. O tamanho da amostra para cada subgrupo é mostrado entre parênteses sob a média de cada subgrupo. As caixas exibem as bordas do primeiro e terceiro quartis, enquanto os bigodes mostram o terceiro quartil mais 1,5 vezes o intervalo interquartil. Para (C), as dobradiças são uma aproximação do intervalo de confiança de 95%. As diferenças observadas em (A), (B) e (C) são significativas; ver apêndice S1: quadro S7 na referência29. Esta figura é reimpressa com permissão da referência29. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 5
Figura 5: Redes de haplótipos que representam a diversidade genética de Gnathia marleyi e sua distribuição espacial antes e depois dos furacões de 2017. Os conjuntos de dados pré e pós-furacão são indicados nos painéis I e II, respectivamente. Os haplótipos encontrados em ambos os conjuntos de dados pré e pós-furacão são indicados pelo número de haplótipos. Os haplogrupos A, B e C são indicados por caixas tracejadas. Esta figura é reimpressa com permissão da referência33. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Contagem de gnatiídeos Armadilhas luminosas (n) Contagem total Significar Mediana Mínimo (por armadilha) Máximo (por armadilha) Erro padrão (+-)
Total 34 9336 275 191 1 1343 54
Viver 34 6605 206 114 4 1226 46
Morto 34 2667 86 42 1 659 24

Tabela 1: Estatísticas resumidas para contagens de gnatiídeos de 36 armadilhas leves implantadas por mergulho em apneia durante a noite no recife de coral de Bantayan, Filipinas, de julho a setembro de 2017. O valor numérico na coluna Vivo refere-se aos gnatiídeos da armadilha de luz que estavam vivos no momento da contagem, a coluna Morto refere-se aos gnatiídeos que estavam mortos e a coluna Total é a soma total das contagens de gnatiídeos mortos e vivos.

Contagem de gnatiídeos N Contagem total Significar
Total 10 434 43

Tabela 2: Estatísticas resumidas para contagens de gnatiídeos de armadilhas luminosas implantadas por 3 horas no recife de coral Bantayan, província de Negros Oriental, Filipinas, de julho a agosto de 2022.

Tipo de armadilha Contagem mediana IC 95%
Abaixar Superior
Emergência sem iscas 0.31 0.04 0.81
Emergência de iscas de peixes 0.42 0.19 0.69
Tripé iscado de peixe 0.92 0.46 1.46
Malha aberta Isca de peixe 1.5 0.35 3.54
Armadilha de plâncton iluminada 5.69 2.69 9.58

Tabela 3: O desempenho de diferentes desenhos de armadilhas, incluindo armadilhas luminosas, no Caribe foram comparados. Estimativas de contagem de medianas por amostra e intervalos de confiança de 95% para cada desenho de armadilha foram avaliadas na comparação multi-armadilha. As estimativas foram derivadas de 10.000 iterações de bootstrapping desenhadas com substituição das 26 contagens de amostras para cada tipo de armadilha. Esta tabela é adaptada com permissão da referência32.

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Discussion

As armadilhas luminosas tradicionais, como as utilizadas para coleta de larvas de peixes, são grandes e estão suspensas na coluna d'água34. Em contraste, as armadilhas de luz descritas aqui são pequenas e implantadas no fundo do mar. Essas armadilhas podem ser facilmente transportadas e rapidamente implantadas. Eles podem ser colocados por apneia (livre) - mergulho em locais rasos (como neste estudo) ou em mergulho em locais mais profundos, e atrair tanto alimentados quanto não alimentados
estágios juvenis.

Variações das armadilhas de luz bentônicas aqui descritas para o estudo de gnatiídeos têm sido utilizadas para diversos fins por nossa equipe e colaboradores, e modificações podem ser feitas no projeto ou protocolo, dependendo da finalidade específica (Figura 3). Estes são descritos abaixo.

Alguns estudos requerem gnatiídeos vivos. Estes incluem estudos que identifiquem a fonte (espécie de peixe) das refeiçõessanguíneas 35,36, ou estudos que necessitem de criação. As armadilhas luminosas deste estudo tinham 30 cm de comprimento, 10,16 cm de diâmetro e, portanto, um volume de ~1,3 L. Quando eles ficam superlotados de organismos, a demanda de oxigênio dentro do tubo pode superar a entrega de oxigênio através das portas, causando a morte de organismos e agravando o problema. Para evitar isso, a armadilha pode ser implantada por períodos mais curtos ou modificada aumentando seu volume (PVC de maior diâmetro) ou adicionando furos adicionais cobertos com tela de plâncton 9,29,32. Observe que, embora o PVC de maior diâmetro possa ser usado para aumentar o volume, isso é feito ao custo de menor portabilidade, resultando no transporte de menos armadilhas para o local de campo. Isto é particularmente preocupante quando o transporte envolve natação de superfície prolongada e/ou a utilização de pequenas embarcações com espaço de armazenamento limitado.

Alternativamente, ou além disso, a armadilha pode ser implantada por uma duração mais curta. Uma grande vantagem deste projeto é que, embora a armadilha só colete organismos à noite (quando a luz é eficaz), ela pode ser configurada a qualquer momento e recuperada a qualquer momento. Para coletar o maior número possível de gnatiídeos, montamos armadilhas antes do pôr do sol e as recuperamos logo após o nascer do sol do dia seguinte. No entanto, para maximizar o número de gnatiídeos vivos, limitamos a implantação a 3-4 horas de escuridão. Um curto tempo definido também reduz a quantidade de "captura acessória" que deve ser classificada para extrair os gnatiídeos.

As armadilhas aqui descritas encontram-se horizontalmente, com o feixe de luz apontando em uma direção. Assim, o sinal de estímulo se estende até onde a luz vai brilhar, geralmente atravessando vários tipos de substrato, e alguma luz é emitida do funil traseiro também. A fim de focalizar a amostragem em um substrato particular a uma curta distância da armadilha, a armadilha pode ser modificada para ficar na vertical, com a luz apontando para baixo (Figura 3). Isso é feito pela adição de "pernas" para formar umtripé29,32. No entanto, esse tipo de armadilha de luz é útil apenas em situações de baixa corrente.

A tocha que usamos (ver tabela de materiais) leva quatro (4) pilhas AAA. Utilizamos baterias recarregáveis para reduzir custos e desperdícios. O tempo de queima dessas luzes é de aproximadamente 12 horas, o que permite que elas funcionem durante a noite. No entanto, um substituto adequado é "glowsticks". Estes são particularmente úteis quando se instalam em águas mais profundas, como recifes mesofóticos.

Embora as armadilhas luminosas aqui descritas atraiam uma ampla gama de pequenos invertebrados móveis, a composição dessa captura acessória é altamente variável. No entanto, quando colocados em um habitat que inclui entulhos e peixes, os gnatiídeos são capturados de forma consistente. Embora este estudo de demonstração tenha se concentrado em locais nas Filipinas, armadilhas de design semelhante também foram usadas com sucesso para estudos em locais na região do Caribe e na Grande Barreira de Corais.

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Disclosures

Os autores declaram não fazer divulgações.

Acknowledgments

O financiamento foi fornecido pela Fundação Nacional de Ciência dos EUA (NSF OCE 2023420 e DEB 2231250, P. Sikkel PI). Agradecemos ao município de Dumaguete City, Negros Oriental, Filipinas, pela permissão para realizar este estudo. Também agradecemos aos muitos voluntários por sua assistência de campo e à equipe e nossos colegas do Instituto de Ciências Ambientais e Marinhas da Universidade Silliman por seu apoio.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
Buckets, small sample containers hardware store
Funnels Supplier No. 2209-03 Funnels: AMERICAN SCIENTIFIC LLC SE - 75 mm (3”)  https://us.vwr.com/store/product/8884369/plastic-funnels
Main body of light traps (made from commercially available PVC sanitarty pipes) (SKU 145640)  Alasco Sanitary uPVC Pipes Series 1000 107mm/4'  https://alascopvcpipes.com/product/alasco-standard-sanitary-upvc-pipe-series-1000/.  This brand can be found in the Philippines. Other simular brands can also be used
Modeling clay  Can be found in art suppliy and childreans toy stores To seal the funnel after retreival
Plankton mesh (50-100 µm) any reputable brand and source https://www.adkinstruments.in/products/plankton-nets-in-various-mesh-size-1633936883
Screw on lids for the light trap Alasco  Sanitary  Clean-Out  4" https://alascopvcpipes.com/product/alasco-standard-sanitary-upvc-clean-out/. This brand can be found in the Philippines. Other simular brands can also be used
Scuba/snorkel equipment any reputable brand and source
Stereo-microscopes Scientific suppliers
Underwater touches Princeton Tec Ecoflare or Fantasea Nanospotter 6023

DOWNLOAD MATERIALS LIST

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Coletando Parasitas de Peixes Isópodes Gnatiídeos Marinhos com Armadilhas de Luz
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Shodipo, M. O., Lauguico, R. Y.,… More

Shodipo, M. O., Lauguico, R. Y., Stiefel, K. M., Sikkel, P. C. Collecting Marine Gnathiid Isopod Fish Parasites with Light Traps. J. Vis. Exp. (199), e65059, doi:10.3791/65059 (2023).

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