Waiting
Login processing...

Trial ends in Request Full Access Tell Your Colleague About Jove
Click here for the English version

Neuroscience

Índices da Rede de Eletrencefalografia como Biomarcadores de Acometimento do Membro Superior no Acidente Vascular Encefálico Crônico

Published: July 14, 2023 doi: 10.3791/64753
* These authors contributed equally

Summary

O protocolo experimental demonstra o paradigma para aquisição e análise de sinais eletroencefalográficos (EEG) durante o movimento do membro superior em indivíduos com acidente vascular encefálico. A alteração da rede funcional das bandas de frequência do EEG de baixo beta foi observada durante a movimentação do membro superior comprometido e associou-se ao grau de comprometimento motor.

Abstract

A alteração dos sinais do eletroencefalograma (EEG) durante o movimento específico da tarefa do membro comprometido tem sido relatada como um potencial biomarcador para a gravidade do comprometimento motor e para a predição da recuperação motora em indivíduos com acidente vascular cerebral. Ao implementar experimentos de EEG, paradigmas detalhados e protocolos experimentais bem organizados são necessários para obter resultados robustos e interpretáveis. Neste protocolo, ilustramos um paradigma tarefa-específica com o movimento do membro superior e métodos e técnicas necessários para a aquisição e análise dos dados do EEG. O paradigma consiste em 1 min de repouso seguido de 10 tentativas compostas alternadamente por 5 s e 3 s de repouso e estados-tarefa (extensão da mão), respectivamente, ao longo de 4 sessões. Os sinais de EEG foram adquiridos usando eletrodos de 32 Ag/AgCl no couro cabeludo a uma taxa de amostragem de 1.000 Hz. Foram realizadas análises de perturbação espectral relacionadas a eventos associadas ao movimento dos membros e análises de redes funcionais em nível global na banda de frequência beta baixa (12-20 Hz). Resultados representativos mostraram alteração da rede funcional das bandas de frequência do EEG beta baixo durante a movimentação do membro superior comprometido, e a rede funcional alterada associou-se ao grau de comprometimento motor em pacientes com AVE crônico. Os resultados demonstram a viabilidade do paradigma experimental nas medidas de EEG durante o movimento do membro superior em indivíduos com acidente vascular encefálico. Mais pesquisas usando esse paradigma são necessárias para determinar o valor potencial dos sinais de EEG como biomarcadores de comprometimento motor e recuperação.

Introduction

O comprometimento motor dos membros superiores é uma das consequências mais comuns do acidente vascular encefálico (AVE) e está relacionado a limitações nas atividades de vida diária 1,2. Sabe-se que os ritmos das bandas alfa (8-13 Hz) e beta (13-30 Hz) estão intimamente associados aos movimentos. Em particular, estudos têm demonstrado que a atividade neural alterada nas bandas de frequência alfa e beta inferior (12-20 Hz) durante o movimento de um membro comprometido está correlacionada com o grau de comprometimento motor em indivíduos com AVE 3,4,5. Com base nesses achados, o eletroencefalograma (EEG) surgiu como um potencial biomarcador que reflete tanto a gravidade do comprometimento motor quanto a possibilidade de recuperação motora 6,7. No entanto, biomarcadores baseados no EEG previamente desenvolvidos têm se mostrado inadequados para investigar as características do comprometimento motor em indivíduos com acidente vascular cerebral, em grande parte devido à sua confiança em dados de EEG em repouso em vez de dados de EEG induzidos por tarefas 8,9,10. O processamento complexo de informações relacionadas a comprometimentos motores, como a interação entre hemisférios ipsilesionais e contralesionais, pode ser revelado apenas por meio de dados de EEG induzidos por tarefas, e não por EEG em repouso. Portanto, mais estudos são necessários não apenas para explorar a relação entre as atividades neuronais e as características do comprometimento motor e para esclarecer a utilidade do EEG gerado durante o movimento da parte do corpo prejudicada como um potencial biomarcador para o comprometimento motor em indivíduos comAVE11.

A implementação do EEG para avaliação de efeitos comportamentais requer paradigmas e protocolos específicos da tarefa. Até o momento, vários protocolos de EEG têm sido sugeridos12, onde indivíduos com AVE realizam movimentos imaginados ou reais para induzir atividades cerebrais relacionadas ao movimento11,13. No caso dos movimentos imaginados, cerca de 53,7% dos participantes não conseguiam imaginar definitivamente um movimento correspondente (chamado de "analfabetismo") e, portanto, não conseguiam induzir atividades cerebrais relacionadas ao movimento14. Além disso, é difícil para indivíduos com AVE grave movimentar todo o membro superior, e existe a possibilidade de artefatos desnecessários durante a aquisição de dados devido a movimentos instáveis. Portanto, é necessária orientação baseada no conhecimento especializado para obter dados de EEG de alta qualidade relacionados à tarefa e resultados neurofisiologicamente interpretáveis. Neste estudo, desenhamos de forma abrangente um paradigma experimental para indivíduos com AVE realizarem uma tarefa relativamente simples de movimento da mão e fornecemos um procedimento experimental com orientação detalhada.

Ao delinear o protocolo experimental visualizado neste artigo, objetivamos ilustrar os conceitos e métodos específicos utilizados para a aquisição e análise de atividades neuronais relacionadas ao movimento do membro superior utilizando um sistema de EEG. Ao demonstrar a diferença nas atividades neuronais via EEG entre os membros superiores paréticos e não paréticos em participantes com AVE hemiplégico, este estudo teve como objetivo apresentar a viabilidade do EEG utilizando o protocolo descrito como um potencial biomarcador para a gravidade do comprometimento motor em indivíduos com AVE em um contexto transversal.

Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.

Protocol

Todos os procedimentos experimentais foram revisados e aprovados pelo Comitê de Revisão Institucional do Seoul National University Bundang Hospital. Para os experimentos deste estudo, 34 participantes com AVC foram recrutados. Consentimento livre e esclarecido foi obtido de todos os participantes. Um termo de consentimento livre e esclarecido foi obtido de um representante legal se um participante atendesse aos critérios, mas não pudesse assinar o termo de consentimento devido à deficiência.

1. Montagem experimental

  1. Recrutamento de pacientes
    1. Realizar o processo de triagem utilizando os seguintes critérios de inclusão:
      Idade entre 18 e 85 anos com presença de comprometimento das funções dos membros superiores;
      Primeiro acidente vascular cerebral isquêmico ou hemorrágico confirmado por tomografia computadorizada do cérebro ou ressonância magnética;
      Capacidade do participante de seguir as instruções para avaliação clínica e o estudo de EEG;
      Ausência de história de outras doenças psiquiátricas ou neurológicas, exceto acidente vascular cerebral.
    2. Excluir pacientes com base no seguinte:
      Doença prévia envolvendo o sistema nervoso central (por exemplo, traumatismo cranioencefálico, tumor cerebral, doença de Parkinson);
      Incapacidade de usar a touca de EEG; e
      Incapacidade de seguir as instruções para a avaliação clínica e o estudo de EEG.
      OBS: Os critérios de inclusão e exclusão foram escolhidos para selecionar os participantes capazes de participar do experimento e regular os fatores demográficos que poderiam influenciar os resultados.
    3. Fornecer a todos os participantes recrutados informações sobre os detalhes do procedimento experimental.
  2. Sistema experimental: EEG
    1. Use um sistema de EEG composto por 32 eletrodos de couro cabeludo Ag/AgCl, uma tampa de EEG têxtil e um software de registro de EEG para registro de dados.
    2. Use um computador pessoal (PC) com software de gravação de EEG instalado e conecte o PC ao dispositivo de EEG via Bluetooth.
    3. Use outro PC com um aplicativo de software de análise numérica e programação para engenharia (consulte Tabela de Materiais).
    4. Para apresentação dos estímulos, conecte o CP a uma caixa de gatilho dedicada (Figura 1).
      NOTA: As especificações detalhadas dos dois PCs são fornecidas na Tabela de Materiais.
  3. Paradigma experimental baseado em software de programação
    OBS: Os participantes realizaram uma tarefa de extensão de mão usando as mãos afetadas e não afetadas, durante a qual os dados de EEG foram medidos. A Figura 2 mostra o paradigma experimental deste estudo.
    1. Apresentar dois estímulos visuais, CLOSE e OPEN, por 30 s cada, no centro de um monitor para medir os dados basais do EEG em repouso, durante o qual o participante fecha e abre os olhos.
      NOTA: Como os dados de EEG em repouso são relativamente menos contaminados por artefatos fisiológicos indesejados, eles são úteis para verificar a qualidade dos dados de EEG e identificar características individuais de EEG com relação ao estado de repouso.
    2. Apresentar uma imagem de movimento da mão por 3s para instruir o participante a fazer um movimento de extensão da mão, seguido de uma marca de fixação por 5s para repouso.
      OBS: Este procedimento foi considerado como um ensaio e repetido 10 vezes em uma única sessão. Cada participante foi submetido a 4 sessões para cada mão. O participante fazia uma pausa sempre que quisesse após a realização de cada sessão para evitar o cansaço excessivo.

Figure 1
Figura 1: Esquema de montagem do equipamento. Um CP (CP1) apresentando estímulos experimentais foi conectado a uma caixa de disparo e outro CP (CP2) foi conectado a um amplificador de EEG. Os eventos de estimulação gerados no CP1 foram entregues ao amplificador de EEG através da caixa de disparo conectada ao CP1. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 2
Figura 2: Paradigma experimental utilizado neste estudo. Uma única tentativa consistiu de um movimento de extensão da mão de 3 s seguido de um relaxamento de 5 s. Esse padrão foi repetido 10 vezes em uma única sessão. Foram realizadas oito sessões; Quatro sessões envolveram movimentos afetados da mão, enquanto as outras quatro envolveram movimentos não afetados da mão. Esta figura foi adaptada de Shim et al.17 com permissão de Mary Ann Liebert, Inc .

2. Registro de dados de EEG relacionados ao movimento

  1. Configuração do EEG
    1. Assente o participante em uma poltrona confortável em frente a um monitor.
      OBS: A distância entre o participante e o monitor deve ser de no mínimo 60 cm para evitar fadiga ocular. No entanto, uma distância excessiva deve ser evitada (por exemplo, >150 cm), pois poderia distrair a concentração do participante.
    2. Para usar com precisão a tampa para medição do EEG, defina a localização de Cz com base no sistema internacional 10-20 usando a intersecção da linha longitudinal que conecta o násio e o ínion e a linha transversal que conecta a parte superior de ambas as aurículas.
      NOTA: Uma tampa de EEG pode não ser necessária, dependendo do equipamento de medição de EEG. Nesse caso, os eletrodos de EEG são fixados diretamente ao couro cabeludo de acordo com o sistema internacional 10-2015.
    3. Para uma medida precisa do EEG, use uma tampa de EEG de tamanho adequado de acordo com o tamanho da cabeça do participante e coloque-a de modo que a posição do eletrodo Cz seja colocada no local Cz individual.
    4. Fixar a alça do queixo com estanqueidade adequada; Isso evitará que o participante fique desconfortável durante a deglutição e o piscar no experimento. Em seguida, confirme se as posições dos eletrodos T9 e T10 da tampa do EEG estão na região temporal acima de ambas as aurículas, e a posição do eletrodo Fpz da tampa do EEG está localizada no meio da testa.
      NOTA: Se esses eletrodos estiverem fora do local designado, considere mudar a tampa. Três tamanhos de touca de EEG foram utilizados em nosso estudo (54 cm: pequeno, 56 cm: médio, 58 cm: grande).
    5. Após a colocação correta da tampa do EEG, fixar eletrodos de 32 Ag/AgCl no couro cabeludo de acordo com o sistema internacional estendido 10-10, com os eletrodos terra e de referência em Fpz e FCz, respectivamente16.
      NOTA: A localização do eletrodo de referência (FCz) é relativamente menos influenciada por vários artefatos fisiológicos, como os da eletro-oculografia, eletromiografia e eletrocardiografia, por estar localizado ao redor da área central (Cz) do couro cabeludo.
    6. Ajustar o nível de impedância entre os eletrodos de EEG e o couro cabeludo usando gel condutor e fixar os cabelos com o gel para evitar qualquer obstrução entre os eletrodos de EEG e o couro cabeludo.
      NOTA: É importante confirmar se alguma ponte entre os eletrodos de EEG adjacentes é criada devido ao vazamento de gel.
    7. Use o software para gravação de EEG.
    8. Ligue o sistema de EEG e execute Configuração > Selecionar amplificador. Escolha Liveamp > > amplificador > conectar. Procure a função Liveamp para a conexão sem fio (Figura 3).
    9. Execute a função de verificação de impedância para monitorar o nível de impedância de cada eletrodo.
      NOTA: Recomenda-se a realização do experimento com nível de impedância de <20 KΩ (Figura 4).
    10. Execute a função de monitoração para confirmar se os EEGs de todos os eletrodos têm níveis de amplitude semelhantes através da monitoração do sinal de EEG em tempo real (Figura 5).
      NOTA: A amplitude do sinal do EEG está geralmente entre 10 μV e 100 μV, e a potência alfa (8-12 Hz) aumenta ao redor da área occipital quando os olhos estão fechados. Portanto, a qualidade dos dados do EEG pode ser confirmada qualitativamente monitorando-se o nível de amplitude e as oscilações alfa nos canais ao redor da área occipital enquanto os olhos estão fechados.
  2. Configuração de paradigmas
    1. Para a aquisição estável de dados de EEG, use dois CPs separados para apresentar estímulos externos e registrar dados de EEG (ver Figura 1).
    2. Para apresentar estímulos experimentais aos participantes, crie um programa de estimulação baseado no paradigma experimental utilizando software de programação (introduzido na etapa 1.3).
      NOTA: Um programa de estimulação baseado em software foi criado neste estudo, mas outros softwares podem ser usados dependendo de sua compatibilidade com o equipamento de EEG usado para o experimento, bem como da conveniência do usuário. O script de estímulo baseado em software de programação é fornecido no Arquivo Suplementar 1 (Experimental_stimulus.m). As informações do evento, indicando o ponto de início dos estímulos, são geradas pelo software de programação interno, transmitidas ao amplificador de EEG através da caixa de disparo e, finalmente, ao software de registro de EEG (Figura 1).
    3. Executar o programa apresentando os estímulos experimentais no modo de monitoramento (vide subetapa 2.1.10). Em seguida, confirme se as informações do evento estão corretamente marcadas em tempo hábil na parte inferior do software de registro do EEG cada vez que um estímulo é apresentado, como mostra a Figura 6.
      NOTA: As informações sobre o ponto de tempo são registradas sempre que um novo estímulo é apresentado e posteriormente são usadas para segmentação dos dados. Portanto, é importante obter os momentos exatos dos eventos experimentais tanto quanto possível para evitar segmentação imprecisa dos dados, o que levaria a resultados não confiáveis na análise.
    4. Iniciar o software de registro do EEG e, em seguida, executar independentemente o programa de apresentação do estímulo desenvolvido com base no paradigma experimental usando software de programação para evitar a omissão de dados.
      NOTA: Para conveniência da análise de dados, é recomendável criar nomes de arquivo com uma regra consistente para armazenamento de dados (por exemplo, Sub1_Session1).
  3. Registro de EEG
    1. Medir o EEG a uma taxa de amostragem de 1.000 Hz seguindo o paradigma experimental introduzido na etapa 1.3.
      NOTA: A taxa de amostragem pode ser alterada dependendo da faixa de frequências de EEG que o pesquisador deseja investigar. Recomenda-se geralmente o uso de uma taxa de amostragem de >200 Hz, onde a informação do EEG pode ser investigada a ≤100 Hz com base no teorema de Nyquist. Isso ocorre porque a maioria das informações de EEG existe abaixo de 100 Hz.
    2. Manter os mesmos ambientes experimentais (por exemplo, local de experimentação, equipamento, temperatura ambiente, etc.) tanto quanto possível entre os participantes e instruí-los a minimizar movimentos desnecessários durante a medição do EEG.

Figure 3
Figura 3: Procedimento de conexão sem fio entre um amplificador de EEG e o PC com o software de gravação de EEG. Siga os passos em ordem: (A) selecione amplificador, (B) conecte amplificador, (C) procure o amplificador conectado para conexão sem fio, (D) conexão concluída. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 4
Figura 4: Procedimento de verificação de impedância para cada canal. Todos os canais devem ser ajustados para a cor verde para a medição estável do EEG. Recomenda-se conduzir o experimento com impedância inferior a 20 KΩ. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 5
Figura 5: Procedimento de monitoramento de dados em tempo real para cada canal. Os sinais de todos os canais que estão sendo medidos podem ser monitorados em tempo real e podem ser ampliados usando a opção (caixa vermelha) na barra superior. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 6
Figura 6: Captura de tela para monitorar informações de eventos. As barras vermelhas indicam os criadores de eventos que são apresentados cada vez que um estímulo é fornecido pelo PC1. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

3. Análise dos dados do EEG

NOTA: Este estudo fornece diretrizes precisas para replicar o conceito de pesquisa. Portanto, fornece um breve esboço do processo de análise e resultados representativos. Os processos detalhados e os resultados associados podem ser encontrados em estudo anterior17. Isso serve como uma indicação de que a Mary Ann Liebert, Inc., concedeu permissão para o uso de material protegido por direitos autorais.

  1. Pré-processamento
    1. Remover artefatos oculares dos dados brutos de EEG usando procedimentos matemáticos baseados na análise de componentes principais implementados no software de pré-processamento de dados de EEG18,19 (ver Tabela de Materiais).
      NOTA: Se alguma época apresentou artefatos proeminentes (± 100 μV), mesmo após pré-processamento em qualquer um dos eletrodos, ela foi excluída da análise posterior. O número médio de épocas rejeitadas, incluindo seu desvio padrão, foi de 3,69 ± 7,15 para a tarefa de movimento de mão afetada e 1,62 ± 3,95 para a tarefa de movimento de mão não afetada.
    2. Aplique um filtro passa-banda entre 0,1 Hz e 55 Hz. Segmente os dados de EEG pré-processados de -1 s a 3,5 s para cada ensaio com base no início da tarefa para conter o período basal usado para perturbações espectrais relacionadas a eventos (ERSP) e análises de redes funcionais.
  2. Análise da ERSP
    NOTA: Os dados de EEG medidos foram validados via análise ERSP para uma banda de frequência beta baixa (12-20 Hz) associada a movimentos voluntários.
    1. Realizar uma transformada de Fourier de curto prazo para cada tentativa para calcular as potências espectrais do EEG, para a qual a função newtimef da caixa de ferramentas EEGLAB no software de programação foi usada 20 (uma janela de Hanning não sobreposta, tamanho de janela de250 ms).
    2. Normalizar o espectro de potência de cada tentativa subtraindo a potência média do período basal (-1 a 0 s) para investigar as mudanças nas potências espectrais entre a tarefa de movimento da mão e o período basal.
    3. Estimar mapas ERSP normalizados basais para cada paciente por meio da média dos espectros de potência normalizados ao longo dos ensaios.
  3. Análise de rede funcional
    NOTA: Uma análise de rede funcional foi conduzida para investigar alterações no EEG a partir de uma perspectiva de rede cerebral. Para calcular índices ponderados de redes cerebrais inteiras com base na teoria dos grafos, a conectividade cerebral entre diferentes regiões foi calculada primeiro usando o valor de bloqueio de fase (PLV). Uma matriz de conectividade funcional foi então calculada usando os resultados da análise de conectividade baseada em PLV, que foi posteriormente usada para calcular índices de redes cerebraisinteiras 17. Todas as análises funcionais da rede foram realizadas utilizando o software de programação.
    1. Calcular o valor de bloqueio de fase (PLV) baseado em transformada de Hilbert para uma banda de frequência beta baixa (12-20 Hz) usando uma função interna21,22. A função interna para calcular o PLV baseado na Transformação de Hilbert é fornecida no Arquivo Suplementar 2 (myPLV.m).
    2. Avaliar os VLPs entre todos os pares possíveis dos 32 eletrodos de EEG em cada ponto de tempo durante os períodos de tarefa (0-3,5 s) e criar uma matriz de adjacência simétrica (32 x 32, número de eletrodos = 32) pela média dos VLPs ao longo do período de tarefa. Utilizar a matriz PLV como dados de entrada para análise de redes17,23.
    3. Avalie quatro índices ponderados de rede de nível global com base na teoria dos grafos usando o Brain Connectivity Toolbox (https://sites.google.com/site/bctnet): (1) força, (2) coeficiente de agrupamento, (3) comprimento do caminho e (4) mundanidade pequena 17,24,25.

Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.

Representative Results

A Figura 7 apresenta os mapas topográficos de ERD low-beta de cada tarefa de movimentação manual. Um ERD baixo-beta significativamente forte foi observado no hemisfério contralesional em comparação com o hemisfério ipsilesional para ambas as tarefas de movimento manual afetado e não afetado.

Figure 7
Figura 7: Mapas topográficos médios de todos os pacientes que realizaram as tarefas de movimentação manual afetada e não afetada, respectivamente. Os mapas topográficos integrados foram obtidos invertendo-se os mapas ERD do grupo hemiplegia direita. Uma cor azul mais escura representa um ERD mais forte, indicando que as áreas cerebrais correspondentes foram mais ativadas do que outras áreas. CON denota hemisfério contralesional íntegro e IPSI denota hemisfério ipsilesional lesado. Esta figura foi adaptada de Shim et al.17 com permissão de Mary Ann Liebert, Inc .

A Tabela 1 mostra os resultados quantitativos das quatro características ponderadas da rede de nível global. Alterações dos índices de rede foram observadas durante a tarefa de movimento da mão afetada em comparação com a tarefa de movimento da mão não afetada. Os índices de força e coeficiente de agrupamento foram significativamente reduzidos durante a tarefa de movimento da mão afetada em comparação com a tarefa de movimento da mão não afetada. Por outro lado, o comprimento do trajeto aumentou significativamente durante a tarefa de movimento da mão afetada. Não houve diferença significativa na mundanidade entre as duas tarefas.

Também avaliamos a correlação entre os índices da rede funcional e o grau de comprometimento motor por meio da Avaliação de Fugl-Meyer (FMA). A força da rede ipsilesional da banda alfa (rho = 0,340, p = 0,049), o coeficiente de agrupamento (rho = 0,342, p = 0,048) e a mundanidade pequena (rho = 0,444, p = 0,008) apresentaram correlação positiva com o escore de FMA, enquanto o comprimento do trajeto (rho = -0,350, p = 0,042) correlacionou-se negativamente com os escores de FMA. (Figura 8). A correlação entre os índices da rede ipsilesional de baixo beta mostrou uma correlação marginalmente significativa com o escore de FMA (força rho = 0,328, p = 0,058, coeficiente de agrupamento rho = 0,338, p = 0,051, comprimento do caminho rho = -0,340, p = 0,049 respectivamente).

Figure 8
Figura 8: Correlações entre os índices alfa ipsilaterais da rede funcional (força, coeficiente de agrupamento, comprimento do caminho e mundanidade) e os escores da Avaliação de Fugl-Meyer. Esta figura foi adaptada de Shim et al.17 com permissão de Mary Ann Liebert, Inc .

Movimento afetado da mão Movimento da mão não afetado p
Força 11.196 ± 1.690 11.625 ± 1.743 0.014*
Coeficiente de agrupamento 0,342 ± 0,056 0,356 ± 0,057 0.014*
Comprimento do caminho 3.249 ± 0.483 3.147 ± 0.456 0.021*
Mundanismo pequeno 0,897 ± 0,032 0,894 ± 0,030 0.405

Tabela 1: Valores de média e desvio padrão dos índices da rede cerebral total na banda beta baixa. Nenhuma unidade específica é usada para as medidas da rede (*p < 0,05). Esta tabela foi adaptada de Shim et al.17 com permissão de Mary Ann Liebert, Inc.

Arquivo Suplementar 1: Experimental_stimulus.m. O script de estímulo baseado em software de programação. Clique aqui para baixar este arquivo.

Arquivo suplementar 2: myPLV.m. A função interna para calcular o PLV baseado na Transformação de Hilbert. Clique aqui para baixar este arquivo.

Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.

Discussion

Este estudo introduziu um experimento de EEG para medir atividades neuronais relacionadas ao movimento do membro superior em indivíduos com acidente vascular cerebral. O paradigma experimental e os métodos de aquisição e análise do EEG foram aplicados para determinar os padrões de ERD no córtex motor ipsilesional e contralesional.

Os resultados dos mapas da ERSP (Figura 7) demonstraram diferença no grau de ativação neuronal ao movimentar as mãos comprometidas e não afetadas. Os resultados foram concordantes com os achados de artigos anteriores26,27 e mostraram que o arranjo experimental é um método viável que pode ser implementado em ambientes de pesquisa clínica.

Estudos anteriores usaram principalmente dados de EEG em repouso para investigar a atividade neuronal alterada em indivíduos com acidente vascular cerebral. No entanto, este estudo empregou dados de EEG específicos da tarefa medidos durante o movimento da mão, o que se mostra promissor como um biomarcador para predizer a recuperação motora17.

Algumas considerações importantes para os registros de EEG de uma perspectiva geral devem ser mencionadas. Em particular, o procedimento de verificação das informações sobre os acontecimentos descrito na etapa 2.2.3 é crucial para obter o momento preciso dos eventos experimentais. Isso evita a segmentação imprecisa de dados, o que poderia resultar em resultados não confiáveis. Além disso, quando os experimentos envolvem pacientes, desenhos experimentais claros e concisos são necessários para evitar fadiga e diminuição da concentração. Neste estudo, os autores compararam independentemente os padrões de EEG observados durante os movimentos das mãos afetadas e não afetadas dentro de cada participante, que variou em idade de 18 a 80 anos. Embora possa haver alguns efeitos do envelhecimento no padrão de EEG entre participantes de diferentes idades, os resultados provavelmente se originaram principalmente de duas condições diferentes: movimentos das mãos afetados ou não. No entanto, considerando a potencial influência da idade nos padrões de EEG, recomenda-se uma faixa etária mais ampla para uma análise mais abrangente.

O paradigma utilizado neste estudo envolveu a alternância de tarefas de extensão e relaxamento das mãos em um período relativamente curto (5 s e 3 s, respectivamente) múltiplas vezes. Os participantes com deficiências cognitivas tiveram dificuldades para entender as instruções e executar a tarefa dentro do limite de tempo. Assim, antes de registrar o EEG usando esse paradigma, o pesquisador deve instruir minuciosamente o participante e, se possível, demonstrar a tarefa para garantir que o participante compreenda completamente o paradigma e a tarefa. Portanto, uma possível limitação desse paradigma é a exclusão de pacientes com comprometimentos cognitivos que não conseguem compreender o paradigma experimental ou pacientes gravemente bloqueados que não conseguem executar a tarefa de movimento. Muitas vezes, o comprometimento cognitivo acompanha comprometimento motor grave em indivíduos com acidente vascularencefálico 28. Como resultado, a aplicabilidade do paradigma em indivíduos com AVE é mais estreita em comparação com o paradigma EEG em repouso 8,29. Para pacientes gravemente trancados e com cognição intacta, o paradigma poderia ser aplicado replicando-se o movimento com imaginação de movimento (imagética motora), que também pode produzir atividade cerebral relacionada à motricidade30,31.

Além disso, há dois pontos importantes a serem considerados ao realizar um experimento baseado no referido aparelho de EEG. Em primeiro lugar, para garantir um registro estável dos dados, é altamente recomendável verificar a impedância do eletrodo antes de cada sessão de aquisição, de acordo com o procedimento do passo 2.1.9. Se as informações de impedância não forem refletidas corretamente, erros podem ocorrer ao converter o formato de arquivo inicial (.vhdr) para o formato de arquivo desejado (por exemplo, ".mat", ".py", etc.). Em segundo lugar, neste estudo, o amplificador de EEG foi conectado a um PC de gravação através de um cabo USB. Para conexões estáveis entre o PC de gravação e o cabo USB, uma porta USB 2.0 é altamente recomendada; problemas técnicos relacionados à conexão do amplificador de EEG podem surgir se uma porta USB 3.0 for usada.

O protocolo experimental proposto permite observar padrões de EEG eliciados durante os movimentos em pacientes com comprometimento da função motora. Novas investigações utilizando esse paradigma são necessárias para confirmar seu valor como instrumento de avaliação qualitativa para avaliar o grau de recuperação da função motora em indivíduos com acidente vascular encefálico em reabilitação motora.

Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.

Disclosures

MS, NJP, WSK e HJH têm uma patente pendente intitulada "Método para fornecer informações relacionadas à deficiência motora e dispositivos usados para isso", Número 10-2022-0007841.

Acknowledgments

Este trabalho foi apoiado pela Fundação Nacional de Pesquisa da Coreia (NRF) financiamento pelo governo da Coreia (MSIT) (No. NRF-2022R1A2C1006046), pelo Programa de Pesquisa de Tecnologia Original para Ciência do Cérebro através da Fundação Nacional de Pesquisa da Coreia (NRF) financiado pelo Ministério da Educação, Ciência e Tecnologia (2019M3C7A1031995), pela bolsa da Fundação Nacional de Pesquisa da Coreia (NRF) financiada pelo governo da Coreia (MSIT) (No. NRF-2022R1A6A3A13053491), e pelo MSIT (Ministério da Ciência e TIC), Coreia, no âmbito do programa de apoio do ITRC (Information Technology Research Center) (IITP-2023-RS-2023-00258971) supervisionado pelo IITP (Institute for Information and Communications Technology Planning &Evaluation).

Materials

Name Company Catalog Number Comments
actiCAP Easycap, GmbH Ltd., Herrsching, Germany CAC-32-SAMW-56 Textile EEG cap platform to accommodate EEG electrodes
Brain Vision Recorder (Software) Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany - Software used to record EEG signal
Curry 7 (Software) Compumedics, Australia - Software used in preprocessing of EEG data
MATLAB R2019a (Software) MathWorks Inc., Natick, MA, USA - Software used to run the experimental stimulus and analyze the EEG data
Recording PC Lenovo Group Limited, Hong Kong, China Model: X58K
Intel Core i7-7700HQ CPU@2.80 GHz, RAM 8 GB
/EEG data recording using Brain Vision Recorder
Sensor&Trigger Extension(STE) Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany STE-055604-0162 Adds physioloigcal signals to the EEG amplifier
Splitter box Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany BP-135-1600 Connects Ag/AgCl electrodes to the EEG amplifier
Stimulation PC Hansung Corporation, Seoul, Korea Model: ThinkPad P71
Intel Core i7-8750H CPU@2.20 GHz, RAM 8 GB
Presenting stimulation screen using MATLAB
TriggerBox Brain Products GmBH Ltd., Munich, Germany BP-245-1010 Receives trigger signal from PC and relay it to EEG recording system

DOWNLOAD MATERIALS LIST

References

  1. Faria-Fortini, I., Michaelsen, S. M., Cassiano, J. G., Teixeira-Salmela, L. F. Upper extremity function in stroke subjects: Relationships between the international classification of functioning, disability, and health domains. Journal of Hand Therapy. 24 (3), 257-265 (2011).
  2. Veerbeek, J. M., Kwakkel, G., van Wegen, E. E., Ket, J. C., Heymans, M. W. Early prediction of outcome of activities of daily living after stroke: a systematic review. Stroke. 42 (5), 1482-1488 (2011).
  3. Babiloni, C., et al. Human movement-related potentials vs desynchronization of EEG alpha rhythm: a high-resolution EEG study. Neuroimage. 10 (6), 658-665 (1999).
  4. Giaquinto, S., Cobianchi, A., Macera, F., Nolfe, G. EEG recordings in the course of recovery from stroke. Stroke. 25 (11), 2204-2209 (1994).
  5. Bartur, G., Pratt, H., Soroker, N. Changes in mu and beta amplitude of the EEG during upper limb movement correlate with motor impairment and structural damage in subacute stroke. Clinical Neurophysiology. 130 (9), 1644-1651 (2019).
  6. Boyd, L. A., et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. International Journal of Stroke. 12 (5), 480-493 (2017).
  7. Thibaut, A., et al. Using brain oscillations and corticospinal excitability to understand and predict post-stroke motor function. Frontiers in Neurology. 8, 187 (2017).
  8. Caliandro, P., et al. Small-world characteristics of cortical connectivity changes in acute stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (1), 81-94 (2017).
  9. Saes, M., et al. Is Resting-state EEG longitudinally associated with recovery of clinical neurological impairments early poststroke? A prospective cohort study. Neurorehabilitation and Neural Repair. 34 (5), 389-402 (2020).
  10. Vecchio, F., et al. Cortical connectivity from EEG data in acute stroke: A study via graph theory as a potential biomarker for functional recovery. International Journal of Psychophysiology. 146, 133-138 (2019).
  11. Ang, K. K., et al. A randomized controlled trial of EEG-based motor imagery brain-computer interface robotic rehabilitation for stroke. Clinical EEG and Neuroscience. 46 (4), 310-320 (2015).
  12. Abiri, R., Borhani, S., Sellers, E. W., Jiang, Y., Zhao, X. A comprehensive review of EEG-based brain-computer interface paradigms. Journal of Neural Engineering. 16 (1), 011001 (2019).
  13. Antelis, J. M., Montesano, L., Ramos-Murguialday, A., Birbaumer, N., Minguez, J. Decoding upper limb movement attempt from EEG measurements of the contralesional motor cortex in chronic stroke patients. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 64 (1), 99-111 (2017).
  14. Lee, M. H., et al. EEG dataset and OpenBMI toolbox for three BCI paradigms: an investigation into BCI illiteracy. Gigascience. 8 (5), giz002 (2019).
  15. Jasper, H. H. Report of the committee on methods of clinical examination in electroencephalography: 1957. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 10, 370-375 (1958).
  16. Chatrian, G. E., Lettich, E., Nelson, P. L. Ten percent electrode system for topographic studies of spontaneous and evoked EEG activities. American Journal of EEG technology. 25 (2), 83-92 (1985).
  17. Shim, M., et al. Altered functional networks of alpha and low-beta bands during upper limb movement and association with motor impairment in chronic stroke. Brain Connectivity. , (2021).
  18. Semlitsch, H. V., Anderer, P., Schuster, P., Presslich, O. A solution for reliable and valid reduction of ocular artifacts, applied to the P300 ERP. Psychophysiology. 23 (6), 695-703 (1986).
  19. Kim, Y. W., et al. Riemannian classifier enhances the accuracy of machine-learning-based diagnosis of PTSD using resting EEG. Progress in Neuropsychopharmacology & Biological Psychiatry. 102, 109960 (2020).
  20. Griffin, D., Lim, J. Signal estimation from modified short-time Fourier transform. IEEE Transactions on Acoustics, Speech, and Signal Processing. 32 (2), 236-243 (1984).
  21. Lachaux, J. P., Rodriguez, E., Martinerie, J., Varela, F. J. Measuring phase synchrony in brain signals. Human Brain Mapping. 8 (4), 194-208 (1999).
  22. Shim, M., Kim, D. W., Lee, S. H., Im, C. H. Disruptions in small-world cortical functional connectivity network during an auditory oddball paradigm task in patients with schizophrenia. Schizophrenia Research. 156 (2-3), 197-203 (2014).
  23. Shim, M., Hwang, H. J., Lee, S. H. Impaired functional cortical networks in the theta frequency band of patients with post-traumatic stress disorder during auditory-cognitive processing. Frontiers in Psychiatry. 13, 811766 (2022).
  24. Bassett, D. S., Bullmore, E. Small-world brain networks. Neuroscientist. 12 (6), 512-523 (2006).
  25. Rubinov, M., Sporns, O. Complex network measures of brain connectivity: uses and interpretations. Neuroimage. 52 (3), 1059-1069 (2010).
  26. Shiner, C. T., Tang, H., Johnson, B. W., McNulty, P. A. Cortical beta oscillations and motor thresholds differ across the spectrum of post-stroke motor impairment, a preliminary MEG and TMS study. Brain Research. 1629, 26-37 (2015).
  27. López-Larraz, E., Sarasola-Sanz, A., Irastorza-Landa, N., Birbaumer, N., Ramos-Murguialday, A. Brain-machine interfaces for rehabilitation in stroke: A review. NeuroRehabilitation. 43 (1), 77-97 (2018).
  28. Fong, K. N., Chan, C. C., Au, D. K. Relationship of motor and cognitive abilities to functional performance in stroke rehabilitation. Brain Injury. 15 (5), 443-453 (2001).
  29. Vecchio, F., et al. Acute cerebellar stroke and middle cerebral artery stroke exert distinctive modifications on functional cortical connectivity: A comparative study via EEG graph theory. Clinical Neurophysiology. 130 (6), 997-1007 (2019).
  30. Hwang, H. J., Kwon, K., Im, C. H. Neurofeedback-based motor imagery training for brain-computer interface (BCI). Journal of Neuroscience Methods. 179 (1), 150-156 (2009).
  31. Park, S. A., et al. Evaluation of feature extraction methods for EEG-based brain-computer interfaces in terms of robustness to slight changes in electrode locations. Medical & Biological Engineering & Computing. 51 (5), 571-579 (2013).

Tags

Índices de Rede de Eletroencefalografia Biomarcadores Comprometimento de Membros Superiores Acidente Vascular Cerebral Crônico Sinais de EEG Comprometimento Motor Recuperação Motora Experimentos de EEG Paradigmas Protocolos de Experimentos Aquisição e Análise de Dados de EEG Paradigma Específico de Tarefa Extensão de Mão Estado de Repouso Estado-Tarefa Eletrodos de Couro Cabeludo Taxa de Amostragem Análise de Perturbação Espectral Relacionada a Eventos Análises de Redes Funcionais Banda de Frequência Low-beta Alteração de Rede Funcional Comprometimento Motor em Acidente Vascular Cerebral Crônico Pacientes Paradigma Experimental em Medidas de EEG
Índices da Rede de Eletrencefalografia como Biomarcadores de Acometimento do Membro Superior no Acidente Vascular Encefálico Crônico
Play Video
PDF DOI DOWNLOAD MATERIALS LIST

Cite this Article

Choi, G. Y., Chang, W. K., Shim, M., More

Choi, G. Y., Chang, W. K., Shim, M., Kim, N., Jang, J. h., Kim, W. S., Hwang, H. J., Paik, N. J. Electroencephalography Network Indices as Biomarkers of Upper Limb Impairment in Chronic Stroke. J. Vis. Exp. (197), e64753, doi:10.3791/64753 (2023).

Less
Copy Citation Download Citation Reprints and Permissions
View Video

Get cutting-edge science videos from JoVE sent straight to your inbox every month.

Waiting X
Simple Hit Counter