Summary
Этот протокол демонстрирует, как использовать электрофизиологическую систему для стимуляции замкнутого цикла, вызванной нейронной активностью. Также предоставляется пример кода Matlab, который можно легко модифицировать для различных устройств стимуляции.
Abstract
Нейрофизиологические системы замкнутого цикла используют модели нейронной активности для вызвать стимулы, которые, в свою очередь, влияют на активность мозга. Такие системы замкнутого цикла уже встречаются в клинических приложениях и являются важными инструментами для фундаментальных исследований мозга. Особенно интересным в последнее время является интеграция подходов замкнутого цикла с оптогенетикой, так что специфические модели нейронной активности могут вызвать оптическую стимуляцию отдельных нейронных групп. Однако создание электрофизиологической системы для экспериментов с замкнутым циклом может быть затруднено. Здесь для запуска стимулов предусмотрен готовый к применению код Matlab, основанный на активности одиночных или множественных нейронов. Этот пример кода может быть легко изменен в зависимости от индивидуальных потребностей. Например, он показывает, как вызвать звуковые стимулы и как изменить его, чтобы вызвать внешнее устройство, подключенное к серийному порту ПК. Представленный протокол предназначен для работы с популярной нейрональной системой записи для исследований на животных (Neuralynx). Внедрение замкнутого цикла стимуляции демонстрируется бодрствующим крысой.
Introduction
Цель юга в этом протоколе – продемонстрировать, как внедрить замкнутую петлю стимуляции в нейрофизиологических экспериментах. Типичная установка для экспериментов с замкнутым циклом в неврологии включает в себя запуск стимулов на основе онлайн считывания нейронной активности. Это, в свою очередь, вызывает изменения в активности мозга, тем самым закрывая цикл обратной связи1,2. Такие эксперименты с замкнутым циклом дают несколько преимуществ по сравнению со стандартными открытыми установками, особенно в сочетании с оптогенетикой, что позволяет исследователям ориентироваться на определенный подмножество нейронов. Например, Сигл и Уилсон использовали манипуляции с замкнутым циклом для изучения роли тета-колебаний в обработке информации3. Они продемонстрировали, что стимулирование гиппокампа нейронов на падающей фазе тета колебаний было различное влияние на поведение, чем применение той же стимуляции на восходящей фазе. Эксперименты с замкнутыми петлями также приобретают все большее значение в доклинических исследованиях. Например, несколько исследований эпилепсии показали, что стимуляция нейронов, вызванная при судорогами, является эффективным подходом к снижению тяжести судорог4,5,6. Кроме того, системы автоматического обнаружения изъятий и условной доставки терапии7,8 показали значительные преимущества у больных эпилепсией9,10,11,12. Еще одной областью применения с быстрым продвижением методологий замкнутого цикла является контроль нейропротезирования с корковыми интерфейсами мозга и машины. Это потому, что предоставление мгновенной обратной связи с пользователями протезов устройств значительно повышает точность и возможность13.
В последние годы несколько лабораторий разработали пользовательские системы для одновременной электрической записи нейронной активности и доставки стимулов в замкнутой системе14,15,16,17,18. Хотя многие из этих установк имеют впечатляющие характеристики, не всегда легко реализовать их в других лабораториях. Это связано с тем, что системы часто требуют от опытных специалистов собрать необходимую электронику и другие необходимые аппаратные и программные компоненты.
Таким образом, для того, чтобы облегчить принятие замкнутого цикла экспериментов в неврологии исследований, в этой статье содержится протокол и код Matlab для преобразования открытой петли электрофизиологической записи установки19,20,21,22 в замкнутой петли системы2,6,23. Этот протокол предназначен для работы с цифровым оборудованием для записи Lynx, популярной лабораторной системой для нейронных записей популяций. Типичный эксперимент состоит из следующих: 1) Запись 5-20 минут пикирования данных; 2) Спайк сортировки для создания нейрональных шаблонов; 3) Использование этих шаблонов для выполнения онлайн-обнаружения моделей нейронной активности; и 4) стимулирование триггеров или экспериментальные события при обнаружении установленных пользователем закономерностей.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Все описанные здесь процедуры были выполнены в соответствии с Протоколом исследований в отношении животных, утвержденным Комитетом по защите животных Университета Летбриджа.
1. Хирургия
ПРИМЕЧАНИЕ: Хирургия процедуры, используемые для имплантации зондов для нейрофизиологических записей были представлены в других публикациях24,25,26. Точные детали операции по стимуляции замкнутого цикла зависят от типа используемых записывающих зондов и целевых областей мозга. В большинстве случаев, однако, типичная операция будет состоять из следующих шагов.
- Принесите в операционную комнату клетку с крысой, которая будет имплантирована с силиконовым зондом или электродным массивом для записи нейронной активности.
- Анестезируйтесь у грызуна с помощью 2-2,5% изолюрани и зафиксировать голову в стереотаксической раме. Убедитесь, что животное находится в бессознательном состоянии во время операции, наблюдая любую моторную реакцию на мягкие тактильные раздражители25.
- Нанесите глазную мазь, чтобы свести к минимуму сухость во время операции.
- Бритье хирургической области и дезинфицировать кожу с 2% хлоргексидина растворить и 70% изопропиловый спирт.
- Вводят лидокаин (5 мг/кг) под кожу головы над областью мозга, где будут имплантированы электроды.
- Сделайте разрез кожи головы над областью будущего имплантата, и используйте скальпель и ватный тампон, чтобы очистить периостеум от открытыхчерепа 25.
- Просверлить 4-8 отверстий в черепе для имплантации якорных винтов (0,5 мм) в качестве структурной поддержки имплантата25. Прикрепите винты к черепу, вставив их в отверстия и убедитесь, что они прочно удерживаются на месте.
- Просверлите краниотомию по указанным координатам и впишните имплантат микропривода/зонда.
ПРИМЕЧАНИЕ: Описанный протокол для стимуляции замкнутого цикла будет работать для любой области мозга, в которую вставляются электроды. - Исправьте микропривод/зонд и любой необходимый электрический разъем интерфейса к черепу с помощью акрила зубов. Количество зубного акрила должно быть достаточно, чтобы прочно прикрепить имплантат, но он не должен вступать в контакт с окружающими мягкихтканей 25.
- После операции внимательно следите за животным до тех пор, пока оно не придет в себя достаточное сознание для поддержания строгого recumbency25. В течение последующих 3 дней вводят подкожно анальгетик (например, метакам, 1 мг/кг) и антибиотик для профилактики инфекции (например, энрофлоксацин, 10 мг/кг).
ПРИМЕЧАНИЕ: Животные, как правило, остаются, чтобы восстановиться после операции в течение одной недели до любого тестирования или записи.
2. Установка программного обеспечения
ПРИМЕЧАНИЕ: Это было протестировано на Windows 10, 64 битовой версии.
- Установка программного обеспечения для сбора и обработки данных.
- Установите систему сбора данных Cheetah 6.4 (https://neuralynx.com/software/category/sw-acquisition-control), которая включает в себя библиотеки для взаимодействия с системой приобретения гепарда.
- Установите SpikeSort3D (https://neuralynx.com/software/spikesort-3d) или любое другое программное обеспечение, которое использует KlustaKwik27 для сортировки шипов. Программное обеспечение для онлайн-обнаружения использует определения кластера из движка KlustaKwik. Это программное обеспечение может работать на том же компьютере, или оно может работать на отдельных компьютерах, которые находятся в одной сети.
- Установите NetComDevelopmentPackage (https://github.com/leomol/cheetah-interface/blob/master/NetComDevelopmentPackage_v3.1.0), который также можно загрузить с https://neuralynx.com/software/netcom-development-package.
- Установить Matlab (https://www.mathworks.com/downloads/; код был протестирован на версии Matlab R2018a). Убедитесь, что Matlab включен в брандмауэре Windows. Обычно всплывающее окно придет во время первого соединения.
- Войти в учетную запись Matlab. Выберите лицензию. Выберите версию. Выберите операционную систему.
- Загрузите следующую библиотеку для онлайн-событий, запускающих из: https://github.com/leomol/cheetah-interface и извлеките файлы в папку «Документы/Matlab». Копия кода приведена в сопроводительных дополнительных материалах.
3. Первоначальное получение данных
- Начало сбора данных с помощью программного обеспечения Cheetah.
- Запись несколько минут spiking данных для заполнения шаблона волн.
- Остановить сбор данных и выполнить сортировку спайков на записанных данных.
- Откройте SpikeSort3D, нажмите файл (ru) Меню Загрузите файл Spikeи выберите файл спайка из папки с записанными данными.
- Нажмите кластерное меню, а затем Autocluster с помощью KlustaKwik, оставляя настройки по умолчанию и нажмите Run.
4. Эксперимент с замкнутым циклом
- Возобновить сбор данных в Гепарде.
- Откройте Матлаб.
- Открыть ClosedLoop.m и нажмите на Run. Кроме того, в окне команды Matlab выполните ClosedLoop(). Убедитесь, что ClosedLoop.m находится на пути Matlab. Если пользователь хочет использовать пользовательскую функцию для вызова на каждый триггер, выполните ClosedLoop ('-callback', customFunction) вместо этого, где customFunction является ручкой для этой функции.
- Загрузите информацию о пике, определенную на начальной записи, нажав на Load,просматривая папку записи и выбрав один из файлов пиковых данных (.ntt, .nse).
- Выберите один или несколько нейронов, которые вызовут стимуляцию, нажав на флажок под нарисованными волновыми формами.
- Определите минимальное количество нейронов, которые вызовут стимуляцию, введя целый ряд в текстовом окне"мин матчей"; и определить временное окно, в котором шипы, соответствующие различным формам волн, считаются соактивными, введя число в текстовом окне "окна".
- Нажмите Отправить, чтобы начать. Это начнется онлайн срабатывание событий (тонов по умолчанию) на основе пиковой активности выбранных нейронов.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
Крысы Фишер-Браун Норвегия, родившиеся и выросвшие на месте, привыкли к обработке в течение двух недель до начала эксперимента. Запись диск был хирургически имплантирован, как методы, описанные ранее28,29,30,31,32,33,34. Нейронные сигналы были записаны на 32 кГц с цифровой системой приобретения. Нейронные сигналы были сначала усилены с единством получить беспроводной головной узел, затем усиливается с увеличением 1000, и полоса пройти фильтруется между 600 и 6000 Гц. Нейронные шипы, превышающие ручной набор амплитуда порог (обычно 48-60 QV) были автоматически сохранены, а затем отсортированы в отдельные кластеры. Таким образом, каждое скопление предположительно соответствует шипам из другого нейрона27. Для этой демонстрации протокола, крыса отдыхала на цветочный горшок, который был знакомым местом отдыха во время перерывов в поведенческих экспериментов (Рисунок 1).
Репрезентативное скриншот с записывающего компьютера отображается на рисунке 2. Он показывает одновременное запуск программного обеспечения записи (слева) и программы Matlab, которая отображает волны шипов, приобретенные в режиме реального времени. Этот скрипт Matlab включен в дополнительные материалы. При обнаружении шипов из предопределенных скоплений триггеров волновые формы отображаются с помощью смелой линии в окне фигуры Matlab(рисунок 2),и это вызывает тон, обеспечивая замкнутую петлю системы. Эта экспериментальная установка замкнутого цикла позволяет, например, изучать нейропластичность, где можно проверить, может ли сопряжение нейрональной активности с внешними стимулами (тоном) повлиять на восприимчивые поля этих нейронов.
Рисунок 1: Фотография крысы с беспроводной головной ступеней (доска с предусилителями и синим светодиодом), прикрепленной к имплантированному силиконовому зонду. Зонд расположен под акрилом зубов (розовый материал) и не виден. Пожалуйста, нажмите здесь, чтобы просмотреть большую версию этой цифры.
Рисунок 2: Скриншот записи и программного обеспечения с замкнутым циклом. Левые панели являются окнами, которые являются частью системы записи Cheetah, используемой для визуализации и контроля сбора данных. Окно на правой стороне экрана показывает сеанс Matlab, работающий с описанным программным обеспечением. Среднее окно показывает форму волны обнаруженного в Интернете всплеска, соответствующую заранее определенному шаблону. Шипы, принадлежащие к этому кластеру, использовались для запуска звука в представленном видео. Пожалуйста, нажмите здесь, чтобы просмотреть большую версию этой цифры.
Рисунок 3: Схематический конвейер для потока данных. Пожалуйста, нажмите здесь, чтобы просмотреть большую версию этой цифры.
Рисунок 4: Проверка задержки стимула. (A) Гистограмма задержек между временем генерации искусственного всплеска и время срабатывания сигнала. (B) Схема установки микропроцессорной доски для генерации искусственных волн шипов. Черные и оранжевые соединения выдавливает RC как волновая форма (от 0 до 810 мВ), и она подключена к головной стадии через интерфейс "сигнал-мышь", который уменьшает напряжение до 810 кВ. Компоненты, подключенные к одной и той же колонке доски, соединены (резисторы: 110 Ohm; 220 Ohm; 1000 Ohm; концисор: 10 00. Arduino был подключен к ПК через USB/UART, что вызвало шипы Arduino и получило обратные сигналы как от цепи Arduino, так и от API-программного обеспечения для приобретения. Ардуино было поручено генерировать 1000 шипов. Пожалуйста, нажмите здесь, чтобы просмотреть большую версию этой цифры.
Дополнительный файл 1: Сценарии Матлаба. Пожалуйста, нажмите здесь, чтобы просмотреть этот файл (Право нажмите, чтобы скачать).
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
В описанном здесь протоколе показано, как использовать стандартную нейрофизиологическую систему записи для выполнения стимуляции замкнутого цикла. Этот протокол позволяет нейробиологам с ограниченным опытом в области компьютерных наук быстро внедрять различные эксперименты с замкнутым циклом с небольшими затратами. Такие эксперименты часто необходимы для изучения причинно-следственных связей в головном мозге.
После подготовки животного и установки программного обеспечения (Шаги 1 и 2), эксперимент замкнутого цикла состоит из двух отдельных этапов. Во-первых, начальное приобретение данных (Шаг 3) для сбора данных для определения шаблонов, соответствующих активности отдельных нейронов (т.е. сортировки шипов; Шаг 3.5). Во-вторых, стимуляция замкнутого цикла, где вновь записанные шипы будут автоматически присваиваются предопределенным кластерам в режиме реального времени и вызвать стимуляцию, если спайки образуют указанные нейроны (Шаг 4). Представленные сценарии Matlab (см. Дополнительные материалы) демонстрируют срабатывание различных стимулов, основанных на активности одного нейрона, а также на активности нескольких выбранных нейронов. Последний вариант является особенно важным вариантом, потому что нейроны, как полагают, обрабатывать информацию в качестве сборки (например, пакеты35,36). Таким образом, стимулы, основанные на нейрональных популяционных моделях, могут быть ключевым инструментом для ответа на широкий круг исследовательских вопросов. Поток данных во время управления замкнутым циклом иллюстрируется на рисунке 3.
В этой демонстрации протокола были использованы стимулы тона 3 кГц. Этот чистый тон может быть заменен произвольной звуковой волной, изменив переменную "tone0". Кроме того, обратите внимание, что вместо динамика, многие другие устройства могут быть подключены к аудио выход компьютера, чтобы вызвать стимуляцию. Например, аудио выход был использован для привода вибрационного двигателя для доставки низкочастотных (20 Гц) тактильных стимулов22. Кроме того, код Matlab может быть использован для отправки сигнала TTL на устройство, подключенное к компьютерному серийному порту. Это может быть достигнуто путем замены команды «звук)»: obj'serial ('COM1'); fopen (obj); Obj. ЗапросToSend и 'на'. Пример реализации этого метода предусмотрен в дополнительных материалах (см. pulse.m). Аналогичным образом, Matlab может быть использован для передачи сигналов на внешние устройства через порт USB. Таким образом, представленный здесь код позволяет пользователям отправлять срабатывания замкнутого цикла различными способами на несколько устройств.
Тесты показали, что задержка времени между нейрональным шипом и триггерным сигналом составляет около 13 мс (мин 9 мс; максимум 15 мс). Распределение временных задержек иллюстрируется на рисунке 4A. Для этого теста задержки, Arduino был использован для отправки искусственного всплеска в систему приобретения (через главную стадию). Задержка была записана как время между шипом и сигналом триггера от PC приобретения, работая с скриптом Ступора Matlab замкнутого цикла. Схема установки Arduino для генерации шипов показана на рисунке 4B.
Представленный здесь подход реализован в программном обеспечении, и, таким образом, не может быть в состоянии доставить стимулы с временной точностью систем с выделенным оборудованием. Например, TDT (Tucker-Davis Technologies) предлагает системы для стимуляции с кипучими, которые могут доставить стимулы в течение миллисекунд. Тем не менее, преимуществом решения Matlab, представленного здесь, является его низкая стоимость для пользователей, владеющих оборудованием для записи Cheetah, его гибкость в определении моделей активности, чтобы вызвать стимулы, и его гибкость в определении нейрональных шаблонов. Кроме того, во многих экспериментах не требуется одномиллисекундная точность, поэтому простота реализации этого подхода может обеспечить значительное преимущество.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
У авторов нет никакого конфликта интересов, связанного с этой работой.
Acknowledgments
Эта работа была поддержана nsERC Discovery гранты для AL и AG.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Baytril | Bayer, Mississauga, CA | DIN 02169428 | antibiotic; 50 mg/mL |
| Cheetah 6.4 | NeuraLynx, Tucson, AZ | 6.4.0.beta | Software interfaces for data acquisition |
| Digital Lynx 4SX | NeuraLynx, Tucson, AZ | 4SX | recording equipment |
| Headstage transmitter | TBSI | B10-3163-GK | transmits the neural signal to the receiver |
| Isoflurane | Fresenius Kabi, Toronto, CA | DIN 02237518 | inhalation anesthetic |
| Jet Denture Powder & Liqud | Lang Dental, Wheeling, US | 1230 | dental acrylic |
| Lacri-Lube | Allergan, Markham, CA | DIN 00210889 | eye ointment |
| Lido-2 | Rafter 8, Calgary | DIN 00654639 | local anesthetic; 20 mg/mL |
| Matlab | Mathworks | R2018b | software for signal processing and triggering external events |
| Metacam | Boehringer, Ingelheim, DE | DIN 02240463 | analgesic; 5 mg/mL |
| Netcom | NeuraLynx | v1 | Application Programming Interface (API) that communicates with Cheetah |
| Silicone probe | Cambridge Neurotech | ASSY-156-DBC2 | implanted device |
| SpikeSort 3D | NeuraLynx, Tucson, AZ | SS3D | spike waveform-to-cell classification tools |
| Wireless Radio Receiver | TBSI | 911-1062-00 | transmits the neural signal to the Digital Lynx |
References
- Grosenick, L., Marshel, J. H., Deisseroth, K. Closed-loop and activity-guided optogenetic control. Neuron. 86 (1), 106-139 (2015).
- Armstrong, C., Krook-Magnuson, E., Oijala, M., Soltesz, I. Closed-loop optogenetic intervention in mice. Nature Protocols. 8 (8), 1475-1493 (2013).
- Siegle, J. H., Wilson, M. A. Enhancement of encoding and retrieval functions through theta phase-specific manipulation of hippocampus. Elife. 3, 03061 (2014).
- Paz, J. T., et al. Closed-loop optogenetic control of thalamus as a tool for interrupting seizures after cortical injury. Nature neuroscience. 16 (1), 64-70 (2013).
- Krook-Magnuson, E., Armstrong, C., Oijala, M., Soltesz, I. On-demand optogenetic control of spontaneous seizures in temporal lobe epilepsy. Nature Communications. 4, 1376 (2013).
- Berényi, A., Belluscio, M., Mao, D., Buzsáki, G. Closed-loop control of epilepsy by transcranial electrical stimulation. Science. 337 (6095), 735-737 (2012).
- Peters, T. E., Bhavaraju, N. C., Frei, M. G., Osorio, I. Network system for automated seizure detection and contingent delivery of therapy. Journal of Clinical Neurophysiology. 18 (6), 545-549 (2001).
- Fountas, K. N., Smith, J. Operative Neuromodulation. , Springer. 357-362 (2007).
- Heck, C. N., et al. Two-year seizure reduction in adults with medically intractable partial onset epilepsy treated with responsive neurostimulation: final results of the RNS System Pivotal trial. Epilepsia. 55 (3), 432-441 (2014).
- Osorio, I., et al. Automated seizure abatement in humans using electrical stimulation. Annals of Neurology. 57 (2), 258-268 (2005).
- Sun, F. T., Morrell, M. J., Wharen, R. E. Responsive cortical stimulation for the treatment of epilepsy. Neurotherapeutics. 5 (1), 68-74 (2008).
- Fountas, K. N., et al. Implantation of a closed-loop stimulation in the management of medically refractory focal epilepsy. Stereotactic and Functional Neurosurgery. 83 (4), 153-158 (2005).
- Abbott, A. Neuroprosthetics: In search of the sixth sense. Nature. 442, (2006).
- Venkatraman, S., Elkabany, K., Long, J. D., Yao, Y., Carmena, J. M. A system for neural recording and closed-loop intracortical microstimulation in awake rodents. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 56 (1), 15-22 (2009).
- Nguyen, T. K. T., et al. Closed-loop optical neural stimulation based on a 32-channel low-noise recording system with online spike sorting. Journal of Neural Engineering. 11 (4), 046005 (2014).
- Laxpati, N. G., et al. Real-time in vivo optogenetic neuromodulation and multielectrode electrophysiologic recording with NeuroRighter. Frontiers in Neuroengineering. 7, 40 (2014).
- Su, Y., et al. A wireless 32-channel implantable bidirectional brain machine interface. Sensors. 16 (10), 1582 (2016).
- Ciliberti, D., Kloosterman, F. Falcon: a highly flexible open-source software for closed-loop neuroscience. Journal of Neural Engineering. 14 (4), 045004 (2017).
- Luczak, A., Bartho, P., Harris, K. D. Gating of sensory input by spontaneous cortical activity. The Journal of Neuroscience. 33 (4), 1684-1695 (2013).
- Luczak, A., Barthó, P., Harris, K. D. Spontaneous events outline the realm of possible sensory responses in neocortical populations. Neuron. 62 (3), 413-425 (2009).
- Schjetnan, A. G., Luczak, A. Recording Large-scale Neuronal Ensembles with Silicon Probes in the Anesthetized Rat. Journal of Visualized Experiments. (56), (2011).
- Bermudez Contreras, E. J., et al. Formation and reverberation of sequential neural activity patterns evoked by sensory stimulation are enhanced during cortical desynchronization. Neuron. 79 (3), 555-566 (2013).
- Girardeau, G., Benchenane, K., Wiener, S. I., Buzsáki, G., Zugaro, M. B. Selective suppression of hippocampal ripples impairs spatial memory. Nature Neuroscience. 12 (10), 1222-1223 (2009).
- Schjetnan, A. G. P., Luczak, A. Recording large-scale neuronal ensembles with silicon probes in the anesthetized rat. Journal of Visualized Experiments. (56), (2011).
- Vandecasteele, M., et al. Large-scale recording of neurons by movable silicon probes in behaving rodents. Journal of Visualized Experiments. (61), e3568 (2012).
- Sariev, A., et al. Implantation of Chronic Silicon Probes and Recording of Hippocampal Place Cells in an Enriched Treadmill Apparatus. Journal of Visualized Experiments. (128), e56438 (2017).
- Harris, K. D., Henze, D. A., Csicsvari, J., Hirase, H., Buzsáki, G. Accuracy of tetrode spike separation as determined by simultaneous intracellular and extracellular measurements. Journal of Neurophysiology. 84 (1), 401-414 (2000).
- Jiang, Z., et al. TaiNi: Maximizing research output whilst improving animals' welfare in neurophysiology experiments. Scientific Reports. 7 (1), 8086 (2017).
- Gao, Z., et al. A cortico-cerebellar loop for motor planning. Nature. 563 (7729), 113 (2018).
- Neumann, A. R., et al. Involvement of fast-spiking cells in ictal sequences during spontaneous seizures in rats with chronic temporal lobe epilepsy. Brain. 140 (9), 2355-2369 (2017).
- Gothard, K. M., Skaggs, W. E., Moore, K. M., McNaughton, B. L. Binding of hippocampal CA1 neural activity to multiple reference frames in a landmark-based navigation task. Journal of Neuroscience. 16 (2), 823-835 (1996).
- McNaughton, B. L. Google Patents. , (1999).
- Wilber, A. A., et al. Cortical connectivity maps reveal anatomically distinct areas in the parietal cortex of the rat. Frontiers in Neural Circuits. 8, 146 (2015).
- Mashhoori, A., Hashemnia, S., McNaughton, B. L., Euston, D. R., Gruber, A. J. Rat anterior cingulate cortex recalls features of remote reward locations after disfavoured reinforcements. Elife. 7, 29793 (2018).
- Luczak, A., McNaughton, B. L., Harris, K. D. Packet-based communication in the cortex. Nature Reviews Neuroscience. , (2015).
- Luczak, A. Analysis and Modeling of Coordinated Multi-neuronal Activity. , Springer. 163-182 (2015).
