Summary
Detta protokoll visar hur man använder ett elektrofysiologiskt system för sluten loop stimulering utlöses av neuronala aktivitetsmönster. Exempel på MATLAB-kod som enkelt kan modifieras för olika stimuleringsenheter finns också.
Abstract
Slutna neurofysiologiska system använder mönster av neuronala aktivitet för att utlösa stimuli, vilket i sin tur påverkar hjärnans aktivitet. Sådana slutna kretslopp finns redan i kliniska tillämpningar, och är viktiga verktyg för grundläggande hjärnforskning. En särskilt intressant ny utveckling är integrationen av slutna kretslopp med optogenetik, så att specifika mönster av neuronala aktivitet kan utlösa optisk stimulering av utvalda neuronala grupper. Det kan dock vara svårt att sätta upp ett Elektro fysiologiskt system för experiment med sluten slinga. Här finns en färdig att använda MATLAB-kod för utlösande stimuli baserat på aktiviteten hos en eller flera neuroner. Den här exempelkoden kan enkelt ändras baserat på individuella behov. Till exempel visar det hur man utlöser ljud stimuli och hur man ändrar den för att utlösa en extern enhet ansluten till en PC seriell port. Det presenterade protokollet är utformat för att fungera med ett populärt neuronala inspelningssystem för djurstudier (Neuralynx). Genomförandet av sluten loop stimulering påvisas i en vaken råtta.
Introduction
Målet med detta protokoll är att demonstrera hur man genomför sluten stimulering i neurofysiologiska experiment. Den typiska inställningen för experiment med sluten slinga i neurovetenskap innebär utlösande stimuli baserat på online-avläsning av neuronala aktivitet. Detta, i sin tur, orsakar förändringar i hjärnans aktivitet, vilket stänger feedbackslingan1,2. Sådana slutna experiment ger flera fördelar jämfört med standard inställningar för öppen slinga, särskilt i kombination med optogenetik, som gör det möjligt för forskare att inrikta sig på en specifik delmängd av neuroner. Till exempel, Siegle och Wilson används slutna-loop manipulationer för att studera rollen av theta svängningar i informationsbehandling3. De visade att stimulerande Hippocampus nervceller på den fallande fasen av theta svängningar hade olika effekter på beteende än att tillämpa samma stimulering på den stigande fasen. Experiment med sluten slinga blir också allt viktigare i prekliniska studier. Till exempel, flera epilepsi studier har visat att neuronala stimulering utlöses på anfall debut är ett effektivt sätt att minska svårighetsgraden av anfall4,5,6. Dessutom, system för automatiserad beslag detektering och villkorad leverans av terapi7,8 visade signifikanta fördelar hos epilepsipatienter9,10,11,12. Ett annat applikationsområde med snabb utveckling av slutna metoder är kontroll av neuroprotetik med kortikala hjärn maskingränssnitt. Detta beror på att ge ögonblicklig återkoppling till användare av protetiska enheter avsevärt förbättrar noggrannhet och kapacitet13.
Under de senaste åren, flera laboratorier har utvecklat anpassade system för samtidig elektrisk inspelning av neuronala aktivitet och leverans av stimuli i en sluten slinga system14,15,16,17,18. Även om många av dessa uppställningar har imponerande egenskaper, är det inte alltid lätt att implementera dem i andra laboratorier. Detta beror på att systemen ofta kräver erfarna tekniker för att montera den nödvändiga elektroniken och andra nödvändiga maskinvaru-och programvarukomponenter.
Därför, för att underlätta antagandet av slutna kretslopp inom neurovetenskap forskning, ger detta dokument ett protokoll och MATLAB kod för att omvandla en öppen slinga elektrofysiologiska inspelningsinställningar19,20,21,22 i en sluten slinga system2,6,23. Detta protokoll är utformat för att fungera med den digitala Lynx inspelnings maskinvara, ett populärt laboratoriesystem för neuronala befolknings inspelningar. Ett typiskt experiment består av följande: 1) inspelning 5-20 minuter av tillsatta data; 2) Spike sortering för att skapa neuronala mallar; 3) med hjälp av dessa mallar för att utföra online upptäckt av neurala aktivitetsmönster; och 4) utlöser stimulering eller experimentella händelser när användarspecificerade mönster upptäcks.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
Alla procedurer som beskrivs här utfördes under ett djur forskningsprotokoll som godkändes av University of Lethbridges djurskydds kommitté.
1. kirurgi
Anmärkning: de kirurgiska ingrepp som används för att implantatet sonder för neurofysiologiska inspelningar har presenterats i andra publikationer24,25,26. De exakta detaljerna i operationen för sluten-loop stimulering beror på vilken typ av inspelning sonder som används och hjärnområden riktade. I de flesta fall, emellertid, en typisk kirurgi kommer att bestå av följande steg.
- Ta till kirurgi rummet en bur med en råtta att implanteras med en silikon sond eller elektrod array att registrera neuronala aktivitet.
- Anesthetize gnagare med 2-2.5% isofluran och fixera huvudet i en stereotaxic ram. Se till att djuret är medvetslös under operationen genom att observera någon motorisk reaktion på milda taktila stimuli25.
- Applicera en ögonsalva för att minimera torrhet under operationen.
- Raka det kirurgiska området och desinficera huden med 2% klorhexidin lösning och 70% isopropylalkohol.
- Injicera lidokain (5 mg/kg) under hårbotten över hjärn området där elektroderna kommer att implanteras.
- Gör ett snitt i hårbotten över området för framtida implantat, och använda en skalpell och bomullspinne för att rensa periostet från den exponerade skallen25.
- Borra 4-8 hål i skallen för implantation av ankar skruvar (~ 0,5 mm) som strukturellt stöd för implantatet25. Fäst skruvarna i skallen genom att sätta in dem i hålen och se till att de hålls stadigt på plats.
- Borra kraniotomi vid de angivna koordinaterna, och insätta Microdrive/sond implantatet.
Anmärkning: det beskrivna protokollet för sluten loop stimulering kommer att fungera för alla hjärnregioner där elektroderna är införda. - Fäst Microdrive/PROBE och alla nödvändiga elektriska gränssnittskontakt till skallen med Dental akryl. Mängden Dental akryl bör vara tillräckligt för att ordentligt fästa implantatet, men det bör inte komma i kontakt med den omgivande mjuk vävnad25.
- Efter operationen, noga övervaka djuret tills det har återfått tillräckligt medvetande för att upprätthålla sternala vilo25. För de efterföljande 3 dagarna, administrera subkutant ett smärtstillande medel (t. ex. Metacam, 1 mg/kg) och ett antibiotikum för att förhindra infektion (t. ex. enrofloxacin, 10 mg/kg).
Obs: djur är vanligtvis kvar att återhämta sig från kirurgi för en vecka före någon provning eller inspelning.
2. installation av programvara
Obs: Detta testades på Windows 10, 64 bitars version.
- Installera datainsamlings-och bearbetningsprogram.
- Installera datainsamlingssystemet Cheetah 6,4 (https://neuralynx.com/software/category/sw-acquisition-control), som inkluderar bibliotek för att interagera med Cheetah förvärvs system.
- Installera SpikeSort3D (https://neuralynx.com/software/spikesort-3d) eller någon annan programvara som använder KlustaKwik27 för Spike sortering. Programvaran online Detection använder kluster definitionerna från KlustaKwik-motorn. Denna programvara kan köras på samma dator, eller så kan den köras på separata datorer som finns i samma nätverk.
- Installera NetComDevelopmentPackage (https://github.com/leomol/cheetah-interface/blob/master/NetComDevelopmentPackage_v3.1.0), som också kan hämtas från https://neuralynx.com/software/netcom-development-package.
- Installera MATLAB (https://www.mathworks.com/downloads/; kod testades på MATLAB version R2018a). Kontrollera att MATLAB är aktiverat i Windows-brandväggen. Normalt kommer ett pop-up-fönster upp under den första anslutningen.
- Logga in på ett MATLAB-konto. Välj licensen. Välj version. Välj operativsystem.
- Ladda ner följande bibliotek för online händelse utlöser från: https://github.com/leomol/cheetah-interface och extrahera filer till datorns "Documents/MATLAB" mapp. En kopia av koden finns i medföljande kompletterande material.
3. inledande datainsamling
- Starta datainsamling med Cheetah programvara.
- Spela in några minuter av tillsatta data för att fylla i mallen vågformer.
- Stoppa datainsamling och utföra Spike sortering på inspelade data.
- Öppna SpikeSort3D, klicka på Arkiv | Meny | Läs in Spike-filenoch välj en Spike-fil från mappen med inspelade data.
- Klicka på kluster -menyn och sedan på Autocluster med klustakwik, och lämna standardinställningarna och klicka på Kör.
4. experiment med sluten slinga
- Återuppta datainsamling i Cheetah.
- Öppna MATLAB.
- Öppna Closedloop. m och klicka på Kör. Alternativt kan du köra ClosedLoop () i MATLAB-kommandofönstret. Se till att ClosedLoop. m är på MATLAB-sökvägen. Om användaren vill använda en anpassad funktion för att anropa varje utlösare, kör ClosedLoop ("-callback", customFunction) i stället, där customFunction är ett handtag till funktionen.
- Läs in den insamling som definierats för den första inspelningen genom att klicka på Ladda, bläddra till mappen inspelning och välja en av de tillsatta datafiler (. NTT,. NSE).
- Välj en eller flera nervceller som kommer att utlösa stimulering genom att klicka på kryssrutan under plottade vågformer.
- Definiera det minsta antalet neuroner som utlöser stimulering genom att skriva ett heltal i textrutan "min matchar" ; och definiera tids fönstret där spikar som matchar olika vågformer anses vara samaktiva genom att skriva ett tal i textrutan "fönster".
- Klicka på Skicka till Start. Detta kommer att börja online utlösa händelser (toner som standard) baserat på tillsatta aktivitet av utvalda nervceller.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
Fisher-Brown Norge råttor födda och upphöjda på plats var vana att hantera för två veckor före experimentet. En inspelningsenhet implanterades kirurgiskt, liknande de metoder som beskrivits tidigare28,29,30,31,32,33,34. De neuronala signalerna spelades in vid 32 kHz med ett digitalt förvärvs system. Neuronala signaler var först förstärks med en enhet få trådlösa Head-scenen, sedan förstärks med en vinst på 1000, och bandet passera filtreras mellan 600 och 6 000 Hz. neuronala spikar som överskrider en manuellt inställd amplitud tröskel (vanligtvis 48-60 μV) sparades automatiskt och sedan sorteras i distinkta kluster. Således motsvarar varje kluster förmodligen spikar från en annan neuron27. För detta protokoll demonstration, var råttan vilar på en blomkruka, som var en bekant viloplats under raster i beteendemässiga experiment (figur 1).
En representativ skärmdump från inspelnings datorn visas i figur 2. Det visar samtidig körning av inspelningsprogrammet (vänster) och MATLAB-programmet, som visar Spike vågformer förvärvas i realtid. Detta MATLAB-skript ingår i kompletterande material. När spikar från fördefinierade utlösande kluster upptäcks, visas vågformerna med en fet streckad linje i MATLAB-Figurfönstret (figur 2), och den utlöser en ton, vilket ger ett slutet kretslopp. Denna slutna-loop experimentella installationen tillåter, till exempel, att studera neuroplasticitet, där man kan testa om para ihop neuronala aktivitet med en yttre stimuli (ton) kan påverka receptiva områden av dessa nervceller.
Bild 1: fotografi av en råtta med den trådlösa huvud-scenen (Board med förförstärkare och en Blå lysdiod) ansluten till en implanterad silikon sond. Sonden är placerad under Dental akryl (rosa material) och är inte synlig. Vänligen klicka här för att se en större version av denna siffra.
Bild 2: skärmbild av inspelningen och programvaran med sluten slinga. Leftward paneler är Windows som är en del av Cheetah inspelningssystem som används för att visualisera och kontrollera datainsamling. Fönstret på höger sida av skärmen visar en MATLAB-session som kör den beskrivna programvaran. Mittfönstret visar vågformen för en online-upptäckt Spike som matchar en fördefinierad mall. Spikar som hör till klustret användes för att utlösa ljud i den presenterade videon. Vänligen klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 3: Schematisk pipeline för dataflödet. Vänligen klicka här för att se en större version av denna siffra.
Figur 4: test av stimulus latens. (A) histogram över förseningar mellantiden för att generera en konstgjord spik och tid för utlöst signal. (B) Schematisk av en mikroprocessorboard setup för att generera konstgjorda spik vågformer. Den svarta och orange anslutningar ut en RC som vågform (som sträcker sig från 0 till 810 mV) och den är ansluten till huvud-scenen via en "signal-Mouse" gränssnitt som minskar spänningen till 810 μV. komponenter som är anslutna till samma kolumn i breadboard ansluts (resistorer: 110 ohm; 220 ohm; 1000 ohm; kondenare: 10 μF). Arduino var ansluten till en dator via USB/UART, som utlöste Arduino spikar och fick tillbaka signaler från både Arduino krets och förvärvet programvara API. Arduino instruerades att generera 1000 spikar. Vänligen klicka här för att se en större version av denna siffra.
Kompletterande fil 1: MATLAB-skript. Vänligen klicka här för att se denna fil (Högerklicka för att ladda ner).
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
Protokollet som beskrivs här, visar hur man använder en standard neurofysiologiska inspelningssystem för att utföra sluten loop stimulering. Detta protokoll gör det möjligt för neuroforskare med begränsad expertis inom datavetenskap att snabbt genomföra en mängd slutna experiment med liten kostnad. Sådana experiment är ofta nödvändiga för att studera kausala interaktioner i hjärnan.
Efter beredning av ett djur och installera programvaran (steg 1 & 2), det slutna kretsloppet experimentet består av två olika stadier. Första, inledande datainsamling (steg 3) för att samla in data för att definiera mallar som motsvarar aktiviteten av enskilda neuroner (dvs Spike sortering; Steg 3,5). För det andra, den slutna kretsloppet stimulering, där nyinspelade spikar automatiskt kommer att tilldelas fördefinierade kluster i realtid och utlösa stimulering om spikar bildar specificerade neuroner upptäcks (steg 4). Den presenterade MATLAB-skript (se kompletterande material) visar att utlösa olika stimuli baserat på aktiviteten hos en enda neuron, och på aktiviteten hos flera utvalda nervceller. Den senare är ett särskilt viktigt alternativ, eftersom neuroner tros bearbeta information som en församling (t. ex. paket35,36). Att utlösa stimuli baserade på neuronala populations mönster kan därför vara ett nyckel verktyg för att besvara en rad olika forskningsfrågor. Dataflödet under kontroll med sluten slinga illustreras i figur 3.
I denna protokoll demonstration användes en 3 kHz-tonstimuli. Denna rena tonen kan ersättas av en godtycklig ljudvågform genom att ändra variabeln "tone0". Observera också att i stället för en högtalare kan många andra enheter anslutas till datorns ljudutgång för att utlösa en stimulering. Till exempel användes ljudutgången för att driva en vibrationsmotor för att leverera taktila stimuli med låg frekvens (20 Hz)22. Alternativt kan MATLAB-koden användas för att skicka en TTL-signal till en enhet som är ansluten till en dators serieport. Detta kan åstadkommas genom att ersätta kommandot ' Sound () ' med följande kod: OBJ = Serial (' COM1 '); fopen (obj); Mål. RequestToSend = ' på '. En prov implementering av denna metod finns i kompletterande material (se Pulse. m). På samma sätt kan MATLAB användas för att skicka signaler till externa enheter via en USB-port. Sålunda, koden förevisat här tillåt förbrukaren till sända sluten-ögla avtryckare i en omväxling av väg till mångfaldig anordningen.
Tester visade att tidsfördröjningen mellan en neuronala spik och trigger signalen är ca 13 MS (min 9 MS, max 15 MS). Fördelningen av tidsfördröjningar illustreras i figur 4a. För denna latens tester, en Arduino användes för att skicka en konstgjord spik till förvärvet systemet (via Head-scenen). Fördröjningen registrerades som tiden mellan spik och trigger signalen från förvärvet PC som kör den slutna-loop MATLAB skript. Den schematiska av Arduino setup för att generera spikar visas i figur 4b.
Den strategi som presenteras här är implementerad i programvara, och därmed kanske inte kan leverera stimuli med temporala noggrannhet av system med dedikerad hårdvara. Till exempel, TDT (Tucker-Davis Technologies) erbjuder system för Spike utlöst stimulering som kan leverera stimuli inom millisekunder. Fördelen med MATLAB-lösningen som presenteras här är dock dess låga kostnad för användare som äger Cheetah-inspelningsmaskinvara, dess flexibilitet i att definiera aktivitets mönstren för att utlösa stimuli och dess flexibilitet när det gäller att definiera neuronala mallar. Dessutom är en millisekunds precision inte krävs i många experiment, så genomförandet lätthet av detta tillvägagångssätt kan erbjuda en stor fördel.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
Upphovsmännen har inte någon intressekonflikt i samband med detta arbete.
Acknowledgments
Detta arbete stöddes av NSERC Discovery Grants till AL och AG.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Baytril | Bayer, Mississauga, CA | DIN 02169428 | antibiotic; 50 mg/mL |
| Cheetah 6.4 | NeuraLynx, Tucson, AZ | 6.4.0.beta | Software interfaces for data acquisition |
| Digital Lynx 4SX | NeuraLynx, Tucson, AZ | 4SX | recording equipment |
| Headstage transmitter | TBSI | B10-3163-GK | transmits the neural signal to the receiver |
| Isoflurane | Fresenius Kabi, Toronto, CA | DIN 02237518 | inhalation anesthetic |
| Jet Denture Powder & Liqud | Lang Dental, Wheeling, US | 1230 | dental acrylic |
| Lacri-Lube | Allergan, Markham, CA | DIN 00210889 | eye ointment |
| Lido-2 | Rafter 8, Calgary | DIN 00654639 | local anesthetic; 20 mg/mL |
| Matlab | Mathworks | R2018b | software for signal processing and triggering external events |
| Metacam | Boehringer, Ingelheim, DE | DIN 02240463 | analgesic; 5 mg/mL |
| Netcom | NeuraLynx | v1 | Application Programming Interface (API) that communicates with Cheetah |
| Silicone probe | Cambridge Neurotech | ASSY-156-DBC2 | implanted device |
| SpikeSort 3D | NeuraLynx, Tucson, AZ | SS3D | spike waveform-to-cell classification tools |
| Wireless Radio Receiver | TBSI | 911-1062-00 | transmits the neural signal to the Digital Lynx |
References
- Grosenick, L., Marshel, J. H., Deisseroth, K. Closed-loop and activity-guided optogenetic control. Neuron. 86 (1), 106-139 (2015).
- Armstrong, C., Krook-Magnuson, E., Oijala, M., Soltesz, I. Closed-loop optogenetic intervention in mice. Nature Protocols. 8 (8), 1475-1493 (2013).
- Siegle, J. H., Wilson, M. A. Enhancement of encoding and retrieval functions through theta phase-specific manipulation of hippocampus. Elife. 3, 03061 (2014).
- Paz, J. T., et al. Closed-loop optogenetic control of thalamus as a tool for interrupting seizures after cortical injury. Nature neuroscience. 16 (1), 64-70 (2013).
- Krook-Magnuson, E., Armstrong, C., Oijala, M., Soltesz, I. On-demand optogenetic control of spontaneous seizures in temporal lobe epilepsy. Nature Communications. 4, 1376 (2013).
- Berényi, A., Belluscio, M., Mao, D., Buzsáki, G. Closed-loop control of epilepsy by transcranial electrical stimulation. Science. 337 (6095), 735-737 (2012).
- Peters, T. E., Bhavaraju, N. C., Frei, M. G., Osorio, I. Network system for automated seizure detection and contingent delivery of therapy. Journal of Clinical Neurophysiology. 18 (6), 545-549 (2001).
- Fountas, K. N., Smith, J. Operative Neuromodulation. , Springer. 357-362 (2007).
- Heck, C. N., et al. Two-year seizure reduction in adults with medically intractable partial onset epilepsy treated with responsive neurostimulation: final results of the RNS System Pivotal trial. Epilepsia. 55 (3), 432-441 (2014).
- Osorio, I., et al. Automated seizure abatement in humans using electrical stimulation. Annals of Neurology. 57 (2), 258-268 (2005).
- Sun, F. T., Morrell, M. J., Wharen, R. E. Responsive cortical stimulation for the treatment of epilepsy. Neurotherapeutics. 5 (1), 68-74 (2008).
- Fountas, K. N., et al. Implantation of a closed-loop stimulation in the management of medically refractory focal epilepsy. Stereotactic and Functional Neurosurgery. 83 (4), 153-158 (2005).
- Abbott, A. Neuroprosthetics: In search of the sixth sense. Nature. 442, (2006).
- Venkatraman, S., Elkabany, K., Long, J. D., Yao, Y., Carmena, J. M. A system for neural recording and closed-loop intracortical microstimulation in awake rodents. IEEE Transactions on Biomedical Engineering. 56 (1), 15-22 (2009).
- Nguyen, T. K. T., et al. Closed-loop optical neural stimulation based on a 32-channel low-noise recording system with online spike sorting. Journal of Neural Engineering. 11 (4), 046005 (2014).
- Laxpati, N. G., et al. Real-time in vivo optogenetic neuromodulation and multielectrode electrophysiologic recording with NeuroRighter. Frontiers in Neuroengineering. 7, 40 (2014).
- Su, Y., et al. A wireless 32-channel implantable bidirectional brain machine interface. Sensors. 16 (10), 1582 (2016).
- Ciliberti, D., Kloosterman, F. Falcon: a highly flexible open-source software for closed-loop neuroscience. Journal of Neural Engineering. 14 (4), 045004 (2017).
- Luczak, A., Bartho, P., Harris, K. D. Gating of sensory input by spontaneous cortical activity. The Journal of Neuroscience. 33 (4), 1684-1695 (2013).
- Luczak, A., Barthó, P., Harris, K. D. Spontaneous events outline the realm of possible sensory responses in neocortical populations. Neuron. 62 (3), 413-425 (2009).
- Schjetnan, A. G., Luczak, A. Recording Large-scale Neuronal Ensembles with Silicon Probes in the Anesthetized Rat. Journal of Visualized Experiments. (56), (2011).
- Bermudez Contreras, E. J., et al. Formation and reverberation of sequential neural activity patterns evoked by sensory stimulation are enhanced during cortical desynchronization. Neuron. 79 (3), 555-566 (2013).
- Girardeau, G., Benchenane, K., Wiener, S. I., Buzsáki, G., Zugaro, M. B. Selective suppression of hippocampal ripples impairs spatial memory. Nature Neuroscience. 12 (10), 1222-1223 (2009).
- Schjetnan, A. G. P., Luczak, A. Recording large-scale neuronal ensembles with silicon probes in the anesthetized rat. Journal of Visualized Experiments. (56), (2011).
- Vandecasteele, M., et al. Large-scale recording of neurons by movable silicon probes in behaving rodents. Journal of Visualized Experiments. (61), e3568 (2012).
- Sariev, A., et al. Implantation of Chronic Silicon Probes and Recording of Hippocampal Place Cells in an Enriched Treadmill Apparatus. Journal of Visualized Experiments. (128), e56438 (2017).
- Harris, K. D., Henze, D. A., Csicsvari, J., Hirase, H., Buzsáki, G. Accuracy of tetrode spike separation as determined by simultaneous intracellular and extracellular measurements. Journal of Neurophysiology. 84 (1), 401-414 (2000).
- Jiang, Z., et al. TaiNi: Maximizing research output whilst improving animals' welfare in neurophysiology experiments. Scientific Reports. 7 (1), 8086 (2017).
- Gao, Z., et al. A cortico-cerebellar loop for motor planning. Nature. 563 (7729), 113 (2018).
- Neumann, A. R., et al. Involvement of fast-spiking cells in ictal sequences during spontaneous seizures in rats with chronic temporal lobe epilepsy. Brain. 140 (9), 2355-2369 (2017).
- Gothard, K. M., Skaggs, W. E., Moore, K. M., McNaughton, B. L. Binding of hippocampal CA1 neural activity to multiple reference frames in a landmark-based navigation task. Journal of Neuroscience. 16 (2), 823-835 (1996).
- McNaughton, B. L. Google Patents. , (1999).
- Wilber, A. A., et al. Cortical connectivity maps reveal anatomically distinct areas in the parietal cortex of the rat. Frontiers in Neural Circuits. 8, 146 (2015).
- Mashhoori, A., Hashemnia, S., McNaughton, B. L., Euston, D. R., Gruber, A. J. Rat anterior cingulate cortex recalls features of remote reward locations after disfavoured reinforcements. Elife. 7, 29793 (2018).
- Luczak, A., McNaughton, B. L., Harris, K. D. Packet-based communication in the cortex. Nature Reviews Neuroscience. , (2015).
- Luczak, A. Analysis and Modeling of Coordinated Multi-neuronal Activity. , Springer. 163-182 (2015).
