Yetiştirme ve Gizle böcek RNA aracılı gen demonte çift sarmallı,<em> Dermestes maculatus</em
Summary
Burada, laboratuarda bir ara-germ böceği, Dermestes maculatus (D. maculatus) yetiştirme için protokolleri sunuyoruz. Biz de bu türün gen fonksiyonunu incelemek için embriyonik fenotipleri analiz etmek için embriyonik ve ebeveyn RNAi için protokolleri ve yöntemleri paylaşır.
Abstract
Advances in genomics have raised the possibility of probing biodiversity at an unprecedented scale. However, sequence alone will not be informative without tools to study gene function. The development and sharing of detailed protocols for the establishment of new model systems in laboratories, and for tools to carry out functional studies, is thus crucial for leveraging the power of genomics. Coleoptera (beetles) are the largest clade of insects and occupy virtually all types of habitats on the planet. In addition to providing ideal models for fundamental research, studies of beetles can have impacts on pest control as they are often pests of households, agriculture, and food industries. Detailed protocols for rearing and maintenance of D. maculatus laboratory colonies and for carrying out dsRNA-mediated interference in D. maculatus are presented. Both embryonic and parental RNAi procedures-including apparatus set up, preparation, injection, and post-injection recovery-are described. Methods are also presented for analyzing embryonic phenotypes, including viability, patterning defects in hatched larvae, and cuticle preparations for unhatched larvae. These assays, together with in situ hybridization and immunostaining for molecular markers, make D. maculatus an accessible model system for basic and applied research. They further provide useful information for establishing procedures in other emerging insect model systems.
Introduction
1998, yangın ve Mello çift zincirli RNA (dsRNA) Caenorhabditis elegans 1 gen işlevinin engellenmesi uyarabilir bildirmiştir. DsRNA ile tetiklenen Bu yanıt bir RNA interferans (RNAi) olarak adlandırılmıştır, ve RNAi aracılı gen susturma hayvan, bitki ve mantar 2-7 korunmuş olduğu bildirilmiştir. Bitkiler ve bazı hayvanlarda, RNAi fonksiyonları sistemik, yani etkisi (8-10 gözden) dsRNA doğrudan tanıtıldı değil diğer hücre / dokulara yayılabilir. Bilim adamları, böylece doğrudan (11-14 gözden) genomu manipüle etmeden gen fonksiyonu aşağı vurma, ilgi genleri hedef dsRNAs tasarlayarak bu endojen hücresel RNAi tepkisinin kullanımı yaptık.
RNAi aşağıdaki avantajları nedeniyle fonksiyonel çalışmalar için güçlü bir araçtır. İlk olarak, daha az gen sekansı bilgileri ile bir gen RNAi kullanılarak hedeflenebilir. Bu st için özellikle önemlidirgenomik veya transkriptomik verileri eksik olmayan model organizmaların udies. İkinci olarak, RNAi yanıtı sağlam sistemik organizmalarda, RNAi aracılı gen yok etme hemen hemen herhangi bir gelişme aşamasında gerçekleştirilebilir. Bu özellik, pleitropik genlerin işlevini çalışmak için çok yararlıdır. Üçüncü olarak, bazı durumlarda, RNAi etkileri fenotipleri yavrular 15,16 görülmektedir, öyle ki gonadlar ve soyu, yayıldı. Tek bir enjekte ebeveyn tarafından üretilen çok sayıda yavru yumurta doğrudan manipülasyonu olmadan muayene edilebilir ebeveyn RNAi (pRNAi) olarak bilinen bu fenomen, embriyonik gelişmeyi etkileyen genler için özellikle avantajlıdır. Bu nedenlerden dolayı, pRNAi tercih edilen bir yöntemdir. pRNAi etkisiz, ancak oogenez için gerekli olan genlerin, örneğin, daha sonra embriyonik RNAi (eRNAi) kullanılmalıdır. Dördüncü olarak, RNAi mutlaka kusurlar zayıf üretilmesi için dsRNA miktarı aralığında değişebilir teslim edilen bir alelik dizi eşdeğer oluşturmak için kullanılabilir. fenotipleri Böyle bir derece geni ölümcül bir kompleks süreci ve / veya fonksiyon tam kaybı söz konusu olduğunda gen fonksiyonu anlamak için yararlı olabilir. Beşinci olarak, dsRNA teslim özellikle sağlam sistemik RNAi yanıtları gösteren hayvanlarda genellikle kolay ve mümkündür. dsRNA mikroenjeksiyon 1,5, beslenme / yutma 17,18, ıslatma, 19,20 ve virüs / bakteri aracılı teslim 21,22 sokulabilir. Altıncı, bazı gen hedefleme / düzenleme yöntemlerin aksine, mutasyonu taşıyan organizmalar için ekrana veya RNAi kullanırken homozigotlarını üretmek için genetik haçlar yürütmek için gerek yoktur. Bu nedenle, gen fonksiyonu incelemek için pek çok teknikler ile karşılaştırıldığında, RNAi ucuz, hızlı ve büyük ölçekli ekranlar 23-25 için uygulanabilir.
RNAi geniş bir kullanım Beyon çalışma için uygun türlerin yelpazesini genişleterek, organizmaların geniş bir fonksiyonel çalışmalar yapmak için bir araç sağlarGenetik araçlar geliştirilmiştir olan geleneksel model sistemler d. Örneğin, sigara modeli sistemleri kullanılarak çalışmalar farklı gelişim modları temsil veya farklı morfolojik özellikler 26-29 sergileyen türlerden ortologlarda işlevlerini karşılaştırarak genler ve gen ağlarının evrimi anlayışlar vermek zorundadırlar. Bu tür çalışmalar uygulamalı ve temel hem de araştırma için etkileri olan, biyolojik çeşitliliğin daha iyi anlaşılmasını sağlayacaktır.
Gezegendeki en büyük hayvan grubunda olmak, böcekler mekanizmaları altta yatan çeşitliliğini keşfetmek için büyük bir fırsat sağlamaktadır. Ayrıca, böcekler, genellikle küçük, kısa yaşam döngüleri, yüksek doğurganlığını var ve laboratuarda arka kolaydır. Son yirmi yılda, RNAi başarıyla Diptera (gerçek sinekler) 5, Lepidoptera (Kelebekler) 30 olmak üzere, emirleri kapsayan böceklerde tatbik edilmiştir, Coleoptera (böcekleri) 16,31, Hymenoptera (sawfyalan, Arı, karınca ve arılar) 32, Hemiptera (gerçek böcek), Isoptera (termitler) 34, Blattodea (hamamböceği) 35, Orthoptera (cırcır, çekirge, çekirgeler ve çekirgeler) 36 ve Phthıraptera (bitler) 37. RNAi başarılı bir uygulama, ekdison 42 sinyalizasyon, erken embriyogenez desenleme çalışmaları için fonksiyonel verileri (ön-arka eksen 32, dorsal-ventral eksen 28, segmentasyon 26,38), cinsiyet tayini 39,40, kitin / manikür biyosentezini 41 sağladı sosyal davranış 43, ve daha fazlası. Farklı böcek türleri için geliştirilmiş RNAi yöntemler de (44-46 gözden) haşere kontrolü için yararlı olması muhtemeldir ki ek bir fayda olabilir. RNAi etkileri olmayan korunmuş bölgeler hedefleme için seçilen sürece, gene özel ve türe özgü olacaktır. yaşaması için hayati genleri hedef bal arıları ve ipek böceği gibi yararlı böcek türlerinin, içinenfeksiyon kontrol etmek için virüs veya parazitler bu türlerin 47,48 korumak için yeni bir strateji sağlayabilir.
Dermestes maculatus (D. maculatus), ortak adı gizlemek böceği, Antarktika hariç tüm dünyada dağıtılır. Bir holometabolous böcek gibi, D. maculatus yaşam döngüsü embriyonik larva, pupa ve erginleri (Şekil 1) içerir. O eti beslenir, çünkü D. maculatus ölü hayvanları iskeletini için müzelerde kullanılan ve adli entomologlar ölüm 49,50 zamanını tahmin etmek için kullanabilirsiniz. D. maculatus gövdeleriçin, kurutulmuş et, peynir ve pupa / diğer böceklerin koza de dahil olmak üzere hayvansal ürünlerde beslenir ve böylece hane zarar, depolanmış gıda ve ipek, peynir ve et endüstrileri 51,52 neden olur. Bu böceği de RNAi uygulayarak ekonomik etkisini en aza indirmek için etkin ve çevre dostu bir şekilde sağlayabilir. Bizim laboratuvar, yeni bir m olarak D. maculatus kullandıodel böcek segmentasyonu 53 incelemek için. O kısa ve uzun mikrop gelişimi arasındaki geçişi incelemek için kullanışlı bir tür yapma, bir ara-germ geliştiricisi olarak laboratuvar yetiştirme mükellef olmasının yanı sıra, D. maculatus temel araştırmalar için ilgi çekicidir.
Şekil 1: D. maculatus Yaşam Döngüsü. Belirtildiği gibi farklı yaşam evrelerinde D. maculatus Fotoğraf,. yetişkine yumurtadan ömrü daha düşük sıcaklıklarda, üç ila 30 ° C 'de hafta ama daha uzun sürer. (A, K) Yeni bırakılmış embriyolar yaklaşık olarak boyuna 1.5 mm, açık sarı ve oval beyazdır. Embriyo ~ 30 ° C 'de 55 saat sürer. (B, C ve G) Larva koyu pigmentli çizgili ve kıl ile kaplıdır. Larva 1 üzerinde cm'ye kadar uzatabilirsiniz çevre ve uzunluklarına bağlı olarak birkaç instars geçmesi. (D, H) </strong> Genç pupa sarı ışık bulunmaktadır. 30 ° C 'de 7 gün – pupa devresi ~ 5 alır. Kısa bir süre eclosion sonra (E, ben), koyu pigmentasyon yetişkin böceği vücut üzerinde görünür. Yetişkin birkaç ay kadar yaşayabilir ve bir kadın yaşamı boyunca embriyo yüzlerce düzenleyebilirsiniz. Bu rakamın büyük halini görmek için lütfen buraya tıklayınız.
Daha önce, RNAi D. maculatus 53 gen fonksiyonunu aşağı vurma etkili olduğunu göstermiştir. İşte laboratuvarda D. maculatus kolonileri yetiştirme deneyim embriyonik ve ebeveyn hem RNAi set-up, enjeksiyon, enjeksiyon sonrası bakım ve fenotipik analizi için adım-adım protokolleri ile birlikte paylaşılır. Burada tanıtılan dsRNA aracılı gen demonte ve analiz yöntemleri D. maculatus soruları ele almak için ayrıntılı bilgi sağlar, fakat aynı zamanda fo potansiyel öneme sahip değilr olmayan diğer modeli böceği / böcek türlerinde RNAi uygulamak.
Protocol
Representative Results
Discussion
Gelişmiş model sistemler (fareler, sinekler, solucanlar) az sayıda 20. yüzyılda geliştirilen iken, 21. yüzyılın yeni hayvan sistemlerinin bir dalga tüm dünyada laboratuvarlarında geliştirilen gördü. Bu yeni sistemler bilim yalnızca 'standart' modeli sistemleri kullanılarak tanınacak olamaz karşılaştırmalı evrimsel soruları için izin verir. yeni modellerin Bu dağıtım laboratuvar kültürleme, gen tanımlama ve yeni türlerde fonksiyonel yaklaşımları yöntemleri…
Disclosures
The authors have nothing to disclose.
Acknowledgements
We thank Drs. Alison Heffer and Yong Lu for setting up the microinjection apparatus and sharing their invaluable knowledge and experience with insect RNAi. This work was supported by the National Institutes of Health (R01GM113230 to L.P.).
Materials
| Dermestes maculatus live beetles | Our lab or Carolina Biological Supply | #144168 | Our lab strain was verified by COI barcoding; strain variation from Carolina cannot be ruled out |
| Wet cat food | Fancy Feast | Chunks of meat with gravy. Can buy at most pet food and grocery stores | |
| Dry dog food | Purina Puppy Chow | Can buy at most pet food and grocery stores | |
| Insect cage (size medium, 30.5x19x20.3 cm) | Exo Terra | PT2260 | For colony maintenance. Can use larger cage if needed |
| Insect cage (size mini, 17.8×10.2×12.7 cm) | Exo Terra | PT2250 | For embryo collection |
| Petri dish | VWR | 89038-968 | |
| Cotton ball | Fisher | 22-456-883 | |
| Megascript T7 transcription kit | Fisher | AM1334 | For 40 reactions |
| Pneumatic pump | WPI | PV830 | |
| Capillary holder | WPI | ||
| Micromanipulator | NARISHIGE | MN-151 | |
| Black filter paper (90 mm) | VWR | 28342-010 | |
| Food coloring (green) | McCormick | ||
| Borosilicate glass capillary | Hilgenberg | 1406119 | |
| Needle puller (micropipette puller) | Sutter Instrument Co. | P-97 | |
| Microscope glass slide | WorldWide Life Sciences Division | 41351157 | |
| Sealing film (Parafilm M) | Fisher | 13-374-12 | |
| Model 801 Syringe (10 µl ) | Hamilton | 7642-01 | |
| Needle (32-gauge) | Hamilton | 7762-05 | |
| Fixation Solution (Pampel's) | BioQuip Products, Inc. | 1184C | Toxic, needs to be handled in fume hood |
| Forcep (DUMONT #5) | Fine Science Tools | 11252-30 | |
| Cover slip (24X50 mm, No. 1.5) | Globe Scientific | 1415-15 | |
| Eppendorf Femtotips Microloader pipette tip | Fisher | E5242956003 | |
| Dissecting microscopy for embryo injection | Leica | M420 | |
| Dissecting microscopy for larval phenotypic visualization | Zeiss | SteREO Discover. V12 | |
| DIC microscopy | Zeiss | AXIO Imager. M1 | |
References
- Fire, A., et al. Potent and specific genetic interference by double-stranded RNA in Caenorhabditis elegans. Nature. 391, 806-811 (1998).
- Wianny, F., Zernicka-Goetz, M. Specific interference with gene function by double-stranded RNA in early mouse development. Nat Cell Biol. 2, 70-75 (2000).
- Svoboda, P., Stein, P., Hayashi, H., Schultz, R. M. Selective reduction of dormant maternal mRNAs in mouse oocytes by RNA interference. Development. 127, 4147-4156 (2000).
- Zimmermann, T. S., et al. RNAi-mediated gene silencing in non-human primates. Nature. 441, 111-114 (2006).
- Kennerdell, J. R., Carthew, R. W. Use of dsRNA-mediated genetic interference to demonstrate that frizzled and frizzled 2 act in the wingless pathway. Cell. 95, 1017-1026 (1998).
- Cogoni, C., et al. Transgene silencing of the al-1 gene in vegetative cells of Neurospora is mediated by a cytoplasmic effector and does not depend on DNA-DNA interactions or DNA methylation. EMBO J. 15, 3153-3163 (1996).
- Napoli, C., Lemieux, C., Jorgensen, R. Introduction of a Chimeric Chalcone Synthase Gene into Petunia Results in Reversible Co-Suppression of Homologous Genes in trans. Plant Cell. 2, 279-289 (1990).
- van Roessel, P., Brand, A. H. Spreading silence with Sid. Genome Biol. 5, 208 (2004).
- Grishok, A. RNAi mechanisms in Caenorhabditis elegans. FEBS Lett. 579, 5932-5939 (2005).
- Jose, A. M., Hunter, C. P. Transport of sequence-specific RNA interference information between cells. Annu Rev Genet. 41, 305-330 (2007).
- Hannon, G. J. RNA interference. Nature. 418, 244-251 (2002).
- Hammond, S. M., Caudy, A. A., Hannon, G. J. Post-transcriptional gene silencing by double-stranded RNA. Nat Rev Genet. 2, 110-119 (2001).
- Dorsett, Y., Tuschl, T. siRNAs: applications in functional genomics and potential as therapeutics. Nat Rev Drug Discov. 3, 318-329 (2004).
- Agrawal, N., et al. RNA interference: biology, mechanism, and applications. Microbiol Mol Biol Rev. 67, 657-685 (2003).
- Grishok, A., Tabara, H., Mello, C. C. Genetic requirements for inheritance of RNAi in C. elegans. Science. 287, 2494-2497 (2000).
- Bucher, G., Scholten, J., Klingler, M. Parental RNAi in Tribolium (Coleoptera). Curr Biol. 12, 85-86 (2002).
- Timmons, L., Fire, A. Specific interference by ingested dsRNA. Nature. 395, 854 (1998).
- Turner, C. T., et al. RNA interference in the light brown apple moth, Epiphyas postvittana (Walker) induced by double-stranded RNA feeding. Insect Mol Biol. 15, 383-391 (2006).
- Tabara, H., Grishok, A., Mello, C. C. RNAi in C. elegans: soaking in the genome sequence. Science. 282, 430-431 (1998).
- Eaton, B. A., Fetter, R. D., Davis, G. W. Dynactin is necessary for synapse stabilization. Neuron. 34, 729-741 (2002).
- Travanty, E. A., et al. Using RNA interference to develop dengue virus resistance in genetically modified Aedes aegypti. Insect Biochem Mol Biol. 34, 607-613 (2004).
- Whitten, M. M., et al. Symbiont-mediated RNA interference in insects. Proc Biol Sci. 283, (2016).
- Schmitt-Engel, C., et al. The iBeetle large-scale RNAi screen reveals gene functions for insect development and physiology. Nat Commun. 6, 7822 (2015).
- Dönitz, J., et al. iBeetle-Base: a database for RNAi phenotypes in the red flour beetle Tribolium castaneum. Nucleic Acids Res. 43, 720-725 (2015).
- Ulrich, J., et al. Large scale RNAi screen in Tribolium reveals novel target genes for pest control and the proteasome as prime target. BMC Genomics. 16, 674 (2015).
- Choe, C. P., Miller, S. C., Brown, S. J. A pair-rule gene circuit defines segments sequentially in the short-germ insect Tribolium castaneum. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 103, 6560-6564 (2006).
- Angelini, D. R., Kaufman, T. C. Functional analyses in the hemipteran Oncopeltus fasciatus reveal conserved and derived aspects of appendage patterning in insects. Dev Biol. 271, 306-321 (2004).
- Lynch, J. A., Peel, A. D., Drechsler, A., Averof, M., Roth, S. EGF signaling and the origin of axial polarity among the insects. Curr Biol. 20, 1042-1047 (2010).
- Tenlen, J. R., McCaskill, S., Goldstein, B. RNA interference can be used to disrupt gene function in tardigrades. Dev Genes Evol. 223, 171-181 (2013).
- Quan, G. X., Kanda, T., Tamura, T. Induction of the white egg 3 mutant phenotype by injection of the double-stranded RNA of the silkworm white gene. Insect Mol Biol. 11, 217-222 (2002).
- Brown, S. J., Mahaffey, J. P., Lorenzen, M. D., Denell, R. E., Mahaffey, J. W. Using RNAi to investigate orthologous homeotic gene function during development of distantly related insects. Evol Dev. 1, 11-15 (1999).
- Lynch, J. A., Brent, A. E., Leaf, D. S., Pultz, M. A., Desplan, C. Localized maternal orthodenticle patterns anterior and posterior in the long germ wasp Nasonia. Nature. 439, 728-732 (2006).
- Liu, P. Z., Kaufman, T. C. hunchback is required for suppression of abdominal identity, and for proper germband growth and segmentation in the intermediate germband insect Oncopeltus fasciatus. Development. 131, 1515-1527 (2004).
- Zhou, X., Wheeler, M. M., Oi, F. M., Scharf, M. E. RNA interference in the termite Reticulitermes flavipes through ingestion of double-stranded RNA. Insect Biochem Mol Biol. 38, 805-815 (2008).
- Ciudad, L., Piulachs, M. D., Bellés, X. Systemic RNAi of the cockroach vitellogenin receptor results in a phenotype similar to that of the Drosophila yolkless mutant. FEBS J. 273, 325-335 (2006).
- Mito, T., et al. Non-canonical functions of hunchback in segment patterning of the intermediate germ cricket Gryllus bimaculatus. Development. 132, 2069-2079 (2005).
- Yoon, K. S., et al. Brief exposures of human body lice to sublethal amounts of ivermectin over-transcribes detoxification genes involved in tolerance. Insect Mol Biol. 20, 687-699 (2011).
- Rosenberg, M. I., Brent, A. E., Payre, F., Desplan, C. Dual mode of embryonic development is highlighted by expression and function of Nasonia pair-rule genes. Elife. 3, 01440 (2014).
- Hasselmann, M., et al. Evidence for the evolutionary nascence of a novel sex determination pathway in honeybees. Nature. 454, 519-522 (2008).
- Shukla, J. N., Palli, S. R. Sex determination in beetles: production of all male progeny by parental RNAi knockdown of transformer. Sci Rep. 2, 602 (2012).
- Arakane, Y., et al. The Tribolium chitin synthase genes TcCHS1 and TcCHS2 are specialized for synthesis of epidermal cuticle and midgut peritrophic matrix. Insect Mol Biol. 14, 453-463 (2005).
- Cruz, J., Mané-Padròs, D., Bellés, X., Martìn, D. Functions of the ecdysone receptor isoform-A in the hemimetabolous insect Blattella germanica revealed by systemic RNAi in vivo. Dev Biol. 297, 158-171 (2006).
- Guidugli, K. R., et al. Vitellogenin regulates hormonal dynamics in the worker caste of a eusocial insect. FEBS Lett. 579, 4961-4965 (2005).
- Zhang, H., Li, H. C., Miao, X. X. Feasibility, limitation and possible solutions of RNAi-based technology for insect pest control. Insect Sci. 20, 15-30 (2013).
- Huvenne, H., Smagghe, G. Mechanisms of dsRNA uptake in insects and potential of RNAi for pest control: a review. J Insect Physiol. 56, 227-235 (2010).
- Price, D. R., Gatehouse, J. A. RNAi-mediated crop protection against insects. Trends Biotechnol. 26, 393-400 (2008).
- Paldi, N., et al. Effective gene silencing in a microsporidian parasite associated with honeybee (Apis mellifera) colony declines. Appl Environ Microbiol. 76, 5960-5964 (2010).
- Kanginakudru, S., et al. Targeting ie-1 gene by RNAi induces baculoviral resistance in lepidopteran cell lines and in transgenic silkworms. Insect Mol Biol. 16, 635-644 (2007).
- Magni, P. A., Voss, S. C., Testi, R., Borrini, M., Dadour, I. R. A Biological and Procedural Review of Forensically Significant Dermestes Species (Coleoptera: Dermestidae). J Med Entomol. 52, 755-769 (2015).
- Zanetti, N. I., Visciarelli, E. C., Centeno, N. D. The Effect of Temperature and Laboratory Rearing Conditions on the Development of Dermestes maculatus (Coleoptera: Dermestidae). J Forensic Sci. , (2015).
- Veer, V., Negi, B. K., Rao, K. M. Dermestid beetles and some other insect pests associated with stored silkworm cocoons in India, including a world list of dermestid species found attacking this commodity. Journal of Stored Products Research. 32, 69-89 (1996).
- Xiang, J., Forrest, I. S., Pick, L. Dermestes maculatus: an intermediate-germ beetle model system for evo-devo. Evodevo. 6, 32 (2015).
- Fontenot, E. A., Arthur, F. H., Hartzer, K. L. Oviposition of Dermestes maculatus DeGeer, the hide beetle, as affected by biological and environmental conditions. Journal of Stored Products Research. 64, 154-159 (2015).
- Heffer, A., Grubbs, N., Mahaffey, J., Pick, L. The evolving role of the orphan nuclear receptor ftz-f1, a pair-rule segmentation gene. Evol Dev. 15, 406-417 (2013).
- Heffer, A., Shultz, J. W., Pick, L. Surprising flexibility in a conserved Hox transcription factor over 550 million years of evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 107, 18040-18045 (2010).
- Wilson, M. J., Dearden, P. K. Pair-rule gene orthologues have unexpected maternal roles in the honeybee (Apis mellifera). PLoS One. 7, 46490 (2012).
- Dawes, R., Dawson, I., Falciani, F., Tear, G., Akam, M. Dax, a locust Hox gene related to fushi-tarazu but showing no pair-rule expression. Development. 120, 1561-1572 (1994).
- Erezyilmaz, D. F., Kelstrup, H. C., Riddiford, L. M. The nuclear receptor E75A has a novel pair-rule-like function in patterning the milkweed bug, Oncopeltus fasciatus. Dev Biol. 334, 300-310 (2009).
- Stuart, J. J., Brown, S. J., Beeman, R. W., Denell, R. E. A deficiency of the homeotic complex of the beetle Tribolium. Nature. 350, 72-74 (1991).
- Aranda, M., Marques-Souza, H., Bayer, T., Tautz, D. The role of the segmentation gene hairy in Tribolium. Dev Genes Evol. 218, 465-477 (2008).
- Mito, T., et al. even-skipped has gap-like, pair-rule-like, and segmental functions in the cricket Gryllus bimaculatus, a basal, intermediate germ insect (Orthoptera). Dev Biol. 303, 202-213 (2007).
- Patel, N. H., Ball, E. E., Goodman, C. S. Changing role of even-skipped during the evolution of insect pattern formation. Nature. 357, 339-342 (1992).
- Nüsslein-Volhard, C., Wieschaus, E. Mutations affecting segment number and polarity in Drosophila. Nature. 287, 795-801 (1980).
- Jürgens, G., Wieschaus, E., Nüsslein-Volhard, C., Kluding, H. Mutations affecting the pattern of the larval cuticle in Drosophila melanogaster. II. Zygotic loci on the third chromosome. Wilhelm Roux’s archives of developmental biology. 193, 283-295 (1984).
- Wakimoto, B. T., Kaufman, T. C. Analysis of larval segmentation in lethal genotypes associated with the Aantennapedia gene complex in Drosophila melanogaster. Dev. Biol. 81, 51-64 (1981).
- Yu, Y., et al. The nuclear hormone receptor Ftz-F1 is a cofactor for the Drosophila homeodomain protein Ftz. Nature. 385, 552-555 (1997).
- Nüsslein-Volhard, C., Wieschaus, E., Kluding, H. Mutations affecting the pattern of the larval cuticle in Drosophila melanogaster. I.Zygotic loci on the second chromosome. Wilhelm Roux’s archives of developmental biology. 193, 267-282 (1984).
- Wieschaus, E., Nüsslein-Volhard, C., Jürgens, G. Mutations affecting the pattern of the larval cuticle in Drosophila melanogaster. III.Zygotic loci on the X-chromosome and fourth chromosome. ‘Wilhelm Roux’s archives of developmental biology. 193, 296-307 (1984).
- Guichet, A., et al. The nuclear receptor homologue Ftz-F1 and the homeodomain protein Ftz are mutually dependent cofactors. Nature. 385, 548-552 (1997).
- Fontenot, E. A., Arthur, F. H., Hartzer, K. L. Effect of diet and refugia on development of Dermestes maculatus DeGeer reared in a laboratory. J Pest Sci. 88, 113-119 (2014).
- Yang, Y., et al. Biodegradation and Mineralization of Polystyrene by Plastic-Eating Mealworms: Part 1. Chemical and Physical Characterization and Isotopic Tests. Environ Sci Technol. 49, 12080-12086 (2015).
- Kitzmann, P., Schwirz, J., Schmitt-Engel, C., Bucher, G. RNAi phenotypes are influenced by the genetic background of the injected strain. BMC Genomics. 14, 5 (2013).
- Chandler, C. H., Chari, S., Tack, D., Dworkin, I. Causes and consequences of genetic background effects illuminated by integrative genomic analysis. Genetics. 196, 1321-1336 (2014).
- Montagutelli, X. Effect of the genetic background on the phenotype of mouse mutations. J Am Soc Nephrol. 11, 101-105 (2000).
- Doetschman, T. Influence of genetic background on genetically engineered mouse phenotypes. Methods Mol Biol. 530, 423-433 (2009).
