Summary
Vi beskriver en metode for å gjennomføre single-Nevron innspillinger med samtidig øye sporing hos mennesker. Vi viser nytten av denne metoden og illustrerer hvordan vi brukte denne tilnærmingen til å få neurons i den menneskelige midtre timelige flik som kodes mål for en visuell søk.
Abstract
Intrakraniell innspillinger fra pasienter med intractable epilepsi gir en unik mulighet til å studere aktiviteten til individuelle menneskelige neurons under aktiv adferd. Et viktig verktøy for kvantifisere atferd er øye sporing, som er et uunnværlig verktøy for å studere visuell oppmerksomhet. Men øye sporing er utfordrende å bruke samtidig med invasiv elektrofysiologi og denne tilnærmingen har derfor vært lite brukt. Her presenterer vi en bevist eksperimentell protokoll for å gjennomføre single-Nevron innspillinger med samtidig øye sporing hos mennesker. Vi beskriver hvordan systemene er koblet sammen og de optimale innstillingene for å registrere neurons og øyebevegelser. For å illustrere nytten av denne metoden, oppsummerer vi resultater som ble gjort mulig ved dette oppsettet. Disse dataene viser hvordan bruke øye sporing i et minne-guidet visuell søke oppgave tillot oss å beskrive en ny klasse av neurons kalt Target neurons, hvis responsen var reflektert av ovenfra og ned oppmerksomhet til gjeldende søk målet. Til slutt diskuterer vi betydningen og løsningene på potensielle problemer med dette oppsettet. Sammen, vår protokoll og resultater tyder på at single-Nevron innspillinger med samtidig øye sporing i mennesker er en effektiv metode for å studere menneskelige hjernefunksjon. Den skaffer en nøkkel savner koble sammen imellom dyr nevrofysiologi og Human Cognitive nevrovitenskap.
Introduction
Human enkelt-Nevron innspillinger er et unikt og kraftig verktøy for å utforske funksjonen til den menneskelige hjerne med ekstraordinære romlig og Temporal oppløsning1. Nylig, Single-Nevron innspillinger har fått bred bruk innen kognitiv nevrovitenskap fordi de tillater direkte undersøkelse av kognitive prosesser sentrale for menneskelig kognisjon. Disse opptakene er gjort mulig av klinisk behov for å bestemme plasseringen av epileptiske prioriteringer, som dybde elektroder er midlertidig implantert i hjernen til pasienter med mistanke om fokal epilepsi. Med dette oppsettet, enkelt-Nevron innspillinger kan fås ved hjelp microwires stikker ut fra spissen av hybrid dybde elektroden (en detaljert beskrivelse av kirurgisk metodikk involvert i innsetting av hybrid dybde elektroder er gitt i forrige protokoll2). Blant annet har denne metoden blitt brukt til å studere menneskelig minne3,4, Emotion5,6, og oppmerksomhet7,8.
Eye tracking måler blikket posisjon og øyebevegelser (fixations og saccades) under kognitive oppgaver. Video-baserte øye sporer vanligvis bruker hornhinnen refleksjon og midten av eleven som funksjoner for å spore over tid9. Eye tracking er en viktig metode for å studere visuell oppmerksomhet fordi blikket stedet indikerer fokus for oppmerksomhet i de fleste naturlige atferd10,11,12. Eye tracking har blitt brukt mye for å studere visuell oppmerksomhet i friske individer13 og nevrologiskepopulasjoner 14,15,16.
Mens både single-Nevron innspillinger og øye sporing er individuelt brukes mye i mennesker, har få studier brukt begge samtidig. Som et resultat, er det fortsatt i stor grad ukjent hvordan neurons i den menneskelige hjerne reagerer på øyebevegelser og/eller om de er følsomme for tiden fiksert stimulans. Dette er i motsetning til studier med aper, der eye-tracking med samtidige single-Nevron innspillinger har blitt et standard verktøy. For å direkte undersøke neuronal respons på øyebevegelser, kombinerte vi menneskelige enkelt-Nevron innspillinger og øye sporing. Her beskriver vi protokollen til å utføre slike eksperimenter og deretter illustrere resultatene gjennom et konkret eksempel.
Til tross for den etablerte rollen til den menneskelige midtre Temporal flik (MTL) i både objekt representasjon17,18 og minne3,19, er det fortsatt i stor grad ukjent om MTL neurons er modulert som en funksjon av topp-ned oppmerksomhet til behaviorally relevante mål. Å studere slike neurons er viktig å begynne å forstå hvordan mål-relevant informasjon påvirker nedenfra og opp visuelle prosesser. Her viser vi nytten av eye tracking mens innspillingen neurons bruker guidet visuelt søk, et velkjent paradigme å studere målrettet atferd20,21,22,23, 24 priser og , 25. ved hjelp av denne metoden, har vi nylig beskrevet en klasse av neurons kalt Target neurons, som signaliserer om tiden gikk stimulans er målet for en pågående søk8. I nedenfor presenterer vi studie protokollen som trengs for å gjengi denne tidligere vitenskapelige studien. Legg merke til at i dette eksempelet kan protokollen enkelt justeres for å studere en vilkårlig visuell oppmerksomhet oppgave.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Protocol
1. deltakere
- Rekruttere nevrokirurgisk pasienter med intractable epilepsi som gjennomgår plassering av intrakraniell elektroder for å lokalisere epileptiske anfall.
- Sett inn dybde elektroder med innebygd microwires i alle klinisk indikerte mål steder, som vanligvis inkluderer et delsett av amygdala, hippocampus, fremre cingulum cortex og pre-supplerende motor området. Se detaljer for implantation i vår tidligere protokoll2.
- Når pasienten kommer tilbake til en enhet som overvåker epilepsi, må opptaks utstyret kobles til både makro-og mikro-opptak. Dette inkluderer nøye forberede en Head-wrap som inkluderer hodet stadier (se vår tidligere beskrivelse for detaljer2). Deretter vente på at pasienten å gjenopprette fra kirurgi og gjennomføre testing når pasienten er helt våken (vanligvis minst 36 til 48 h etter operasjonen).
2. eksperimentell oppsett
- Forbinde det stimulans computer å det elektrofysiologi system og øye bane fulgte diagrammet inne skikkelsen 1.
- Bruk det eksterne ikke-invasive infrarøde øye sporingssystemet (se tabell over materialer). Plasser øye sporingssystemet på en robust mobil vogn (figur 1a, B). Til samme handlevogn, fest en fleksibel arm som har en LCD-skjerm. Bruk den eksterne modusen til å spore pasientens hode og øyne.
- Plasser en fullt oppladet uavbrutt strømforsyning (UPS) på øye sporings vognen, og koble til alle enheter som er relatert til øye sporing (dvs. LCD foran pasienten, Eye tracker-kameraet og lyskilde, og vertsmaskinen for øye sporing) til UPSEN i stedet for til en ekstern strømkilde Kilde.
- Juster avstanden mellom pasienten og LCD-skjermen til 60-70 cm og Juster vinkelen på LCD-skjermen slik at overflaten av skjermen er omtrent parallell med pasientens ansikt. Juster høyden på skjermen i forhold til pasientens hode slik at kameraet på øyet Tracker er omtrent på høyden av pasientens nese.
- Gi pasienten med knappe boksen eller tastaturet. Kontroller at utløsere (TTLs) og knappetrykk registreres riktig før eksperimentet startes.
3. single-Nevron opptak
- Start oppkjøpet programvare. Først visuelt inspisere bredbånd (0,1 Hz-8 kHz) lokale feltet potensialer og sørge for at de ikke er forurenset av linje støy. Ellers følger du standard prosedyrer for å fjerne støy (se diskusjon).
- For å identifisere enkelt neurons, band-pass filter signalet (300 Hz-8 KHz). Velg en av de åtte microwires som referanse for hver microwire bunt. Test forskjellige referanser og justere referansen slik at (1) de andre 7 kanalene viser klare neurons, og (2) referansen inneholder ikke neurons. Angi at inndataområdet skal være ± 2 000 μV.
- Aktiver lagring av data som en NRD-fil (dvs. bredbånd rådata som skal brukes til påfølgende off-line Spike sortering) før du registrerer data. Sett samplingsfrekvensen til 32 kHz.
4. øye sporing
- Start øye sporingsprogramvaren. Fordi det er et hode-fiksering gratis system, plasserer klistremerket på pasientens panne slik at øye tracker kan justere for hodebevegelser.
- Juster avstanden og vinkelen mellom øyet tracker og pasienten slik at målet markør, hodet avstand, elev, og hornhinnen refleksjon (CR) er merket som klar (som vist i grønt i øyet sporing programvare; Figur 2 viser et godt eksempel kamera oppsettskjermen). Klikk på øyet som skal tas opp og sett samplingsfrekvensen til 500 Hz.
- Bruk Auto-justering av ELEV og CR terskel. For pasienter som bruker briller, justerer du posisjonen og/eller vinkelen til lyset og kameraet, slik at refleksjoner fra glasset ikke forstyrrer elevens kjøp.
- Kalibrer øye sporingen med den innebygde 9-punkts rutenett metoden ved begynnelsen av hver blokk. Bekreft at øyet posisjoner (vist som "+") registrere pent som en 9-punkts rutenett. Hvis ikke, gjenta kalibreringen.
- Godta kalibreringen og gjøre validering. Godta valideringen hvis den maksimale valideringsfeilen er < 2 ° og den gjennomsnittlige valideringsfeilen er < 1 °. Hvis ikke, gjør du om validering.
- Gjør drift korreksjon og fortsette til selve eksperimentet.
5. oppgave
- I denne visuelle søke oppgaven, bruk stimuli fra vår forrige studie14 og følg oppgaven prosedyren som beskrevet før8.
- Gi oppgaveinstruksjoner til deltakerne. Be deltakerne om å finne målelementet i søke rekken og svare så snart som mulig. Be deltakerne om å trykke på venstre knapp i en svar boks (se tabell over materialer) hvis de finner målet og høyre knapp hvis de tror målet er fraværende. Eksplisitt instruere deltakerne at det vil være mål-stede og Target-fraværende forsøk.
- Start stimulans presentasjonsprogramvare (se tabell over materialer) og kjøre oppgaven: Presenter et mål Cue for 1 s og presentere søket array ved hjelp av stimulans presentasjonsprogramvare. Ta opp knappetrykk og gi tilbakemelding om prøveperiode (riktig, feil eller tidsavbrudd) til deltakere.
6. data analyse
- Fordi anskaffelse og eye tracking-systemer kjører på forskjellige klokker, kan du bruke atferdsdata loggfilen til å finne justering tidsstempelet for elektrofysiologi innspilling og øye sporing. Matche triggere fra elektrofysiologi opptak og øye sporing før du går videre til videre analyse. Pakk segmenter av data i henhold til tidsstempler og analyse Vinduer separat for elektrofysiologi opptak og øye sporing.
- Bruk semi-automatisk mal Matching algoritme Osort26 og følg trinnene beskrevet før2,26 for å identifisere antatte enkelt neurons. Vurder kvaliteten på sorteringen før du går videre til analyse2.
- Å analysere øyebevegelse data, først konvertere EDF data fra øyet tracker i ASCII-format. Også ekstrakt fixations og saccades. Deretter importerer du ASCII-filen og lagrer følgende informasjon i en MAT-fil: (1) tidsangivelser, (2) øye koordinater (x, y), (3) elev størrelse og (4) hendelses stempler. Analysere den kontinuerlige innspillingen i hvert forsøk.
- Følg tidligere beskrevne prosedyrer for å analysere sammenhengen mellom toppene og virkemåten8.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Representative Results
For å illustrere bruken av metoden som er nevnt ovenfor, beskriver vi neste kort et brukstilfelle som vi nylig publiserte8. Vi registrerte 228 enkelt neurons fra den menneskelige midtre Temporal flik (MTL; amygdala og hippocampus) mens pasientene utførte en visuell søke oppgave (figur 3a, B). Under denne oppgaven, undersøkte vi om aktiviteten av neurons differensiert mellom fixations på mål og distraktorene.
Først når vi justerte svar på knappe pressen, ble neurons funnet som viste differensial aktivitet mellom mål-stede prøvelser og mål-fraværende forsøk (figur 3c, D). Viktigere, med samtidig øye sporing, ble fiksering-basert analyse gjennomført. For å velge slike mål neurons, gjennomsnittlig avfyring rate i en tid vindu som starter 200 MS før fiksering debut og slutter 200 MS etter fiksering offset (neste saccade utbruddet) ble brukt. En undergruppe av MTL neurons (50/228; 21,9%; binomiske P < 10− 20) viste signifikant forskjellige aktiviteter mellom fixations på mål kontra Distraktorene (figur 3e, F). Videre, en type av slike mål Nevron hadde en større respons på mål i forhold til distraktorene (Target-foretrakk; 27/50 neurons; Figur 3e) mens den andre hadde en større reaksjon på distraktorene forhold til mål (distraktoren-foretrakk; 23/50; Figur 3F). Sammen viser dette resultatet at en undergruppe av MTL neurons kode om nåværende fiksering landet på et mål eller ikke.
Den dynamiske prosessen med visuelt søk er demonstrert i film 1.
Figur 1. Eksperimentell oppsett. (A) venstre panelene viser en skisse av forbindelsene mellom de ulike systemene. Stimulans datamaskinen fungerer som den sentrale kontrolleren. Den kobles til det elektrofysiologi systemet gjennom parallellporten og sender TTL-pulser som utløsere. Stimulans datamaskinen kobles til øyet sporing systemet gjennom en Ethernet-kabel, over som den sender tekstmeldinger til øyet tracker og mottar gjeldende blikket posisjon online. Stimulans datamaskinen også presenterer stimuli på stimulans skjermen (VGA) og mottar et svar fra pasienten fra en USB-knapp eller tastatur. Blå linjer viser tilkoblingene mellom enheter, og pilene viser kommunikasjons retningen mellom enheter. Panelet til høyre viser signal flyten mellom systemer og data som er lagret i hvert system. (B) et eksempel oppsett med viktige deler av systemet merket. (C) elektrofysiologi-systemet. (D) dokkingstasjon som har parallellporten og Ethernet-porten. (E) ups for elektrofysiologi system (venstre) og eye tracking system (høyre). Vennligst klikk her for å se en større versjon av dette tallet.
Figur 2. Eksempel øye tracker kamera oppsett skjerm. Markeringsramme, øye markeringsramme, hode avstand, elev og hornhinne refleksjon (CR) bør merkes som grønn og/eller "OK" før du fortsetter. Vennligst klikk her for å se en større versjon av dette tallet.
Figur 3. Eksempel resultater. (A) aktivitet. Søke signalet ble presentert for 1s, umiddelbart etterfulgt av søket array. Deltakerne ble bedt om å indikere ved knappetrykk om målet er til stede eller fraværende (timeout 14s). Trial-by-Trial tilbakemelding gis umiddelbart etter knappetrykk (' riktig ', ' feil ', eller ' Time Out), etterfulgt av en blank skjerm for 1-2 s. (B) eksempel visuelle søke matriser med fixations indikert. Hver sirkel representerer en fiksering. Grønn sirkel: første fiksering. Magenta sirkel: siste fiksering. Gul linje: saccades. Blå prikk: rå blikket posisjon. Rød boks: mål. (C-F) Single Nevron eksempler. (C-D) Knapp-trykk-justerte eksempler. (C) den Nevron som økte sin avfyring rate for målet-stede prøvelser, men ikke for Target-fraværende forsøk. (D) den Nevron som reduserte sin avfyring rate for målet-stede prøvelser, men ikke for Target-fraværende forsøk. Forsøkene er justert til knappen-trykk (grå linje) og er sortert etter reaksjonstid. Svarte linjer representerer starten og forskyvningen av søke signalet (1 s varighet). Det innfelte viser bølgeformer for hver enhet. Asterisk angir en betydelig forskjell mellom mål-stede og fraværende forsøk i den hyllen (P < 0,05, tosidig t-test, Bonferroni-korrigert; bin size = 250 MS). Skyggelagt område betegner ± SEM på tvers av prøveversjoner. (E-F) Fiksering-justerte eksempler. t = 0 er fiksering. (E) den Nevron som økte sin avfyring rate når fixating på mål, men ikke distraktorene (samme Nevron som (C)). (F) den Nevron som reduserte sin avfyring rate når fixating på mål, men ikke distraktorene (samme Nevron som (D)). Fixations sorteres etter fikserings varighet (svart linje viser starten på neste saccade). Asterisk angir en signifikant forskjell mellom fixations på mål og distraktorene i den hyllen (P < 0,05, tosidig t-test, Bonferroni-korrigert; bin size = 50 MS). Dette tallet er endret med tillatelse fra8. Vennligst klikk her for å se en større versjon av dette tallet.
Film 1. Typiske studier av visuelle søk med svar fra en enkelt mål Nevron. I mål-stede forsøk, denne Nevron økt sin avfyring hastighet uavhengig av identiteten til stikkordet. Gul prikk angir øye posisjon. Gule vertikale streker nederst er hendelses markører (dvs. debut, oppstilling, og inter-prøve-intervall debut). Røde vertikale striper nederst viser toppene, som også spilles som lyd. Den røde stiplede boksen angir plasseringen av søke målet (ikke vist til deltakere). Vennligst klikk her for å se denne videoen. (Høyreklikk for å laste ned.)
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Discussion
I denne protokollen, beskrev vi hvordan du kan ansette single-Nevron innspillinger med samtidige eye tracking og beskrev hvordan vi brukte denne metoden for å identifisere mål neurons i den menneskelige MTL.
Det setup medfører tre datamaskiner: ettall utfører vervet (stimulans Computer), ettall running det øye bane, og ettall running oppkjøpet system. For å synkronisere mellom de tre systemene, brukes parallellporten til å sende TTL-utløsere fra stimulans datamaskinen til elektrofysiologi systemet (figur 1C). Samtidig sender stimulans datamaskinen samme TTLs ved hjelp av en Ethernet-kabel til øyet tracker. Stimulans datamaskinen bør ha en parallellport på dokkingstasjonen i eksempelet vist (figur 1d), eller alternativt, har et PCI Express parallellport kort eller en lignende enhet.
Den mobile Cart for stimulans datamaskinen og øye tracker med fleksibel arm festet tillater fleksibel posisjonering av skjermen foran pasienten (figur 1a, B). Bruken av en UPS til makten enhetene på handlevognen er sterkt foreslått å eliminere linje støy introdusert i elektrofysiologisk innspillinger på grunn av nærheten til øyet sporing enheter til pasientens hode (figur 1e). Videre, transportable PC ' er running opp på akkumulator makt burde bli brukt idet stimulans computer og øye bane computer.
Hvis opptakene er forurenset av støy, bør øye sporing fjernes først for å vurdere om det er kilden til støyen. Hvis ikke, bør standard prosedyrer brukes til å denoise før du bruker Eye tracker igjen2. Merk at typiske kilder til støy inkluderer pasienten seng, IV enheter, enheter i pasientens rom, eller bakken løkker opprettet ved hjelp av ulike plugger for ulike systemer. Hvis øye sporing er kilden til støyen, skal alle enheter (kameraet, lyskilden og LCD-skjermen) være drevet av batteriet og/eller UPS-enheten. Hvis det er fremdeles bråk, det er en sikkert det det LCD skjermen og/eller makten levere for det LCD skjermen av det øye bane er mangelfull. En annen skjerm/strømforsyning skal da brukes. Hvis det er mulig, bør det brukes en LCD-skjerm med ekstern strømforsyning. Det er også viktig å sikre at TTL-kabelen ikke introduserer støy (dvs. Bruk en TTL-isolator).
Betydningen av innspillingen enkelt-Nevron data i nevrokirurgisk pasienter samtidig med øye sporing er høy av flere grunner. Først single-Nevron innspillinger har en høy romlig og Temporal oppløsning, og dermed tillate etterforskning av raske kognitive prosesser som visuell søk. For det andre gir de en sårt tiltrengt kobling mellom menneskelig kognitiv nevrovitenskap og dyre nevrofysiologi, som er avhengig av øye sporing. Tredje, fordi menneskelige enkelt-Nevron innspillinger er ofte utføres samtidig fra flere hjerneregioner, tillater vår tilnærming den timelige oppløsningen som vil bidra til å skille mellom visuelt drevet kontra top-down modulering fra frontal cortex. Oppsummert enkelt-Nevron innspillinger med øye sporing gjør det mulig å isolere bestemte prosesser som ligger til grunn målrettet atferd. I tillegg tillot vår samtidige øye sporing en fiksering-basert analyse, noe som i stor grad økte statistisk effekt (f.eks. figur 3a, B vs. figur 3c, D).
En utfordring med denne metoden er at øyet sporing systemet kan innføre ytterligere støy i elektrofysiologisk data. Men med prosedyrene som er beskrevet i denne protokollen, kan en slik ekstra støy elimineres, og når disse prosedyrene er etablert, kan de utføres rutinemessig. Videre forlenger øye sporing tiden som er nødvendig for et gitt eksperiment, fordi ytterligere oppsett er nødvendig, spesielt når kalibrering av øye sporing er utfordrende for noen pasienter, spesielt de med små elever eller briller. Men fordelene fra samtidige øye sporing er verdt dette ekstra innsats for flere studier, noe som gjør øye sporing et verdifullt tillegg til Single-Nevron innspillinger.
Subscription Required. Please recommend JoVE to your librarian.
Disclosures
Forfatterne erklærer ingen interessekonflikt.
Acknowledgments
Vi takker alle pasienter for deres deltagelse. Denne forskningen ble støttet av Rockefeller nevrovitenskap Institute, Autism Science Foundation og Dana Foundation (til S.W.), en NSF CAREER Award (1554105 til U.R.), og NIH (R01MH110831 og U01NS098961 til U.R.). Oppdragsgivers hadde ingen rolle i studien design, datainnsamling og analyse, beslutning om å publisere, eller utarbeidelse av manuskriptet. Vi takker James Lee, Erika Quan, og de ansatte i sedertrær-Sinai simulering Center for deres hjelp i å produsere demonstrasjonen video.
Materials
| Name | Company | Catalog Number | Comments |
| Cedrus Response Box | Cedrus (https://cedrus.com/) | RB-844 | Button box |
| Dell Laptop | Dell (https://dell.com) | Precision 7520 | Stimulus Computer |
| EyeLink Eye Tracker | SR Research (https://www.sr-research.com) | 1000 Plus Remote with laptop host computer and LCD arm mount | Eye tracking |
| MATLAB | MathWorks Inc | R2016a (RRID: SCR_001622) | Data analysis |
| Neuralynx Neurophysiology System | Neuralynx (https://neuralynx.com) | ATLAS 128 | Electrophysiology |
| Osort | Open source | v4.1 (RRID: SCR_015869) | Spike sorting algorithm |
| Psychophysics Toolbx | Open source | PTB3 ( RRID: SCR_002881) | Matlab toolbox to implement psychophysical experiments |
References
- Fried, I., Rutishauser, U., Cerf, M., Kreiman, G. Single Neuron Studies of the Human Brain: Probing Cognition. , MIT Press. Boston. (2014).
- Minxha, J., Mamelak, A. N., Rutishauser, U. Surgical and Electrophysiological Techniques for Single-Neuron Recordings in Human Epilepsy Patients. Extracellular Recording Approaches. Sillitoe, R. V. , Springer New York. New York, NY. 267-293 (2018).
- Rutishauser, U., Mamelak, A. N., Schuman, E. M. Single-Trial Learning of Novel Stimuli by Individual Neurons of the Human Hippocampus-Amygdala Complex. Neuron. 49, 805-813 (2006).
- Rutishauser, U., Ross, I. B., Mamelak, A. N., Schuman, E. M. Human memory strength is predicted by theta-frequency phase-locking of single neurons. Nature. 464, 903-907 (2010).
- Wang, S., et al. Neurons in the human amygdala selective for perceived emotion. Proceedings of the National Academy of Sciences. 111, E3110-E3119 (2014).
- Wang, S., et al. The human amygdala parametrically encodes the intensity of specific facial emotions and their categorical ambiguity. Nature Communications. 8, 14821 (2017).
- Minxha, J., et al. Fixations Gate Species-Specific Responses to Free Viewing of Faces in the Human and Macaque Amygdala. Cell Reports. 18, 878-891 (2017).
- Wang, S., Mamelak, A. N., Adolphs, R., Rutishauser, U. Encoding of Target Detection during Visual Search by Single Neurons in the Human Brain. Current Biology. 28, 2058-2069 (2018).
- Holmqvist, K., et al. Eye tracking: A comprehensive guide to methods and measures. , Oxford University Press. Oxford, UK. (2011).
- Liversedge, S. P., Findlay, J. M. Saccadic eye movements and cognition. Trends in Cognitive Sciences. 4, 6-14 (2000).
- Rehder, B., Hoffman, A. B. Eyetracking and selective attention in category learning. Cognitive Psychology. 51, 1-41 (2005).
- Blair, M. R., Watson, M. R., Walshe, R. C., Maj, F. Extremely selective attention: Eye-tracking studies of the dynamic allocation of attention to stimulus features in categorization. Journal of Experimental Psychology: Learning, Memory, and Cognition. 35, 1196 (2009).
- Rutishauser, U., Koch, C. Probabilistic modeling of eye movement data during conjunction search via feature-based attention. Journal of Vision. 7, (2007).
- Wang, S., et al. Autism spectrum disorder, but not amygdala lesions, impairs social attention in visual search. Neuropsychologia. 63, 259-274 (2014).
- Wang, S., et al. Atypical Visual Saliency in Autism Spectrum Disorder Quantified through Model-Based Eye Tracking. Neuron. 88, 604-616 (2015).
- Wang, S., Tsuchiya, N., New, J., Hurlemann, R., Adolphs, R. Preferential attention to animals and people is independent of the amygdala. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 10, 371-380 (2015).
- Fried, I., MacDonald, K. A., Wilson, C. L. Single Neuron Activity in Human Hippocampus and Amygdala during Recognition of Faces and Objects. Neuron. 18, 753-765 (1997).
- Kreiman, G., Koch, C., Fried, I. Category-specific visual responses of single neurons in the human medial temporal lobe. Nature Neuroscience. 3, 946-953 (2000).
- Squire, L. R., Stark, C. E. L., Clark, R. E.
- Chelazzi, L., Miller, E. K., Duncan, J., Desimone, R. A neural basis for visual search in inferior temporal cortex. Nature. 363, 345-347 (1993).
- Schall, J. D., Hanes, D. P. Neural basis of saccade target selection in frontal eye field during visual search. Nature. 366, 467-469 (1993).
- Wolfe, J. M. What Can 1 Million Trials Tell Us About Visual Search? Psychological Science. 9, 33-39 (1998).
- Wolfe, J. M., Horowitz, T. S. What attributes guide the deployment of visual attention and how do they do it? Nature Review Neuroscience. 5, 495-501 (2004).
- Sheinberg, D. L., Logothetis, N. K. Noticing Familiar Objects in Real World Scenes: The Role of Temporal Cortical Neurons in Natural Vision. The Journal of Neuroscience. 21, 1340-1350 (2001).
- Bichot, N. P., Rossi, A. F., Desimone, R. Parallel and Serial Neural Mechanisms for Visual Search in Macaque Area V4. Science. 308, 529-534 (2005).
- Rutishauser, U., Schuman, E. M., Mamelak, A. N. Online detection and sorting of extracellularly recorded action potentials in human medial temporal lobe recordings, in vivo. Journal of Neuroscience Methods. 154, 204-224 (2006).
