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Behavior

Seguimiento ocular simultáneo y grabaciones de una sola neurona en pacientes con epilepsia humana

Published: June 17, 2019 doi: 10.3791/59117
Automatic Translation
1, 2, 2, 2,3,4
1Department of Chemical and Biomedical Engineering, and Rockefeller Neuroscience Institute, West Virginia University, 2Departments of Neurosurgery and Neurology, Cedars-Sinai Medical Center, 3Center for Neural Science and Medicine, Department of Biomedical Sciences, Cedars-Sinai Medical Center, 4Division of Biology and Biological Engineering, California Institute of Technology

Summary

Describimos un método para llevar a cabo grabaciones de una sola neurona con seguimiento ocular simultáneo en humanos. Demostramos la utilidad de este método e ilustramos cómo usamos este enfoque para obtener neuronas en el lóbulo temporal medial humano que codifican objetivos de una búsqueda visual.

Abstract

Las grabaciones intracraneales de pacientes con epilepsia intratable proporcionan una oportunidad única para estudiar la actividad de las neuronas humanas individuales durante el comportamiento activo. Una herramienta importante para cuantificar el comportamiento es el seguimiento ocular, que es una herramienta indispensable para estudiar la atención visual. Sin embargo, el seguimiento ocular es difícil de usar simultáneamente con la electrofisiología invasiva y, por lo tanto, este enfoque se ha utilizado poco. Aquí, presentamos un protocolo experimental probado para llevar a cabo grabaciones de una sola neurona con seguimiento ocular simultáneo en humanos. Describimos cómo los sistemas están conectados y los ajustes óptimos para registrar las neuronas y los movimientos oculares. Para ilustrar la utilidad de este método, resumimos los resultados que fueron posibles gracias a esta configuración. Estos datos muestran cómo el uso del seguimiento ocular en una tarea de búsqueda visual guiada por memoria nos permitió describir una nueva clase de neuronas llamadas neuronas objetivo, cuya respuesta reflejaba la atención de arriba hacia abajo al objetivo de búsqueda actual. Por último, analizamos la importancia y las soluciones a los posibles problemas de esta configuración. Juntos, nuestro protocolo y los resultados sugieren que las grabaciones de una sola neurona con seguimiento ocular simultáneo en seres humanos son un método eficaz para estudiar la función cerebral humana. Proporciona un vínculo clave entre la neurofisiología animal y la neurociencia cognitiva humana.

Introduction

Las grabaciones humanas de una sola neurona son una herramienta única ypoderosa para explorar la función del cerebro humano con una resolución espacial y temporal extraordinaria 1. Recientemente, grabaciones de una sola neurona han ganado un amplio uso en el campo de la neurociencia cognitiva porque permiten la investigación directa de los procesos cognitivos centrales para la cognición humana. Estas grabaciones son posibles gracias a la necesidad clínica de determinar la posición de los focos epilépticos, para los cuales los electrodos de profundidad se implantan temporalmente en el cerebro de los pacientes con sospecha de epilepsia focal. Con esta configuración, las grabaciones de una sola neurona se pueden obtener utilizando microhilos que sobresalen de la punta del electrodo de profundidad híbrido (una descripción detallada de la metodología quirúrgica implicada en la inserción de electrodos de profundidad híbridos se proporciona en el anterior protocolo2). Entre otros, este método se ha utilizado para estudiar la memoria humana3,4, emoción5,6, y la atención7,8.

El seguimiento ocular mide la posición de la mirada y los movimientos oculares (fijaciones y saccades) durante las tareas cognitivas. Los rastreadores oculares basados en vídeo suelen utilizar el reflejo corneal y el centro de la pupila como características para realizar un seguimiento a lo largo del tiempo9. El seguimiento ocular es un método importante para estudiar la atención visual porque la ubicación de la mirada indica el foco de atención durante la mayoría de los comportamientos naturales10,11,12. El seguimiento ocular se ha utilizado ampliamente para estudiar la atención visual en individuos sanos13 y poblaciones neurológicas14,15,16.

Mientras que las grabaciones de una sola neurona y el seguimiento ocular se utilizan individualmente ampliamente en seres humanos, pocos estudios han utilizado ambos simultáneamente. Como resultado, todavía se desconoce en gran medida cómo las neuronas en el cerebro humano responden a los movimientos oculares y / o si son sensibles al estímulo actualmente fijado. Esto contrasta con los estudios con macacos, donde el seguimiento ocular con grabaciones simultáneas de una sola neurona se ha convertido en una herramienta estándar. Con el fin de investigar directamente la respuesta neuronal a los movimientos oculares, combinamos grabaciones humanas de una sola neurona y seguimiento ocular. Aquí describimos el protocolo para llevar a cabo estos experimentos y luego ilustramos los resultados a través de un ejemplo concreto.

A pesar del papel establecido del lóbulo temporal medial humano (MTL) tanto en la representación de objetos17,18 y la memoria3,19, sigue siendo en gran medida desconocido si las neuronas MTL se modulan en función de atención de arriba hacia abajo a objetivos relevantes para el comportamiento. Estudiar estas neuronas es importante para empezar a entender cómo la información relevante para objetivos influye en los procesos visuales de abajo hacia arriba. Aquí, demostramos la utilidad del seguimiento ocular mientras se registran las neuronas mediante la búsqueda visual guiada, un paradigma bien conocido para estudiar el comportamiento dirigido a objetivos20,21,22,23, 24 , 25. Usando este método, recientemente describimos una clase de neuronas llamadas neuronas objetivo, que indica si el estímulo actualmente atendido es el objetivo de una búsqueda continua8. A continuación, presentamos el protocolo de estudio necesario para reproducir este estudio científico anterior. Tenga en cuenta que a lo largo de este ejemplo, el protocolo se puede ajustar fácilmente para estudiar una tarea de atención visual arbitraria.

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Protocol

1. Participantes

  1. Reclutar pacientes neuroquirúrgicos con epilepsia intratable que estén en proceso de colocación de electrodos intracraneales para localizar sus convulsiones epilépticas.
  2. Inserte electrodos de profundidad con microhilos incrustados en todas las ubicaciones objetivo clínicamente indicadas, que normalmente incluyen un subconjunto de amígdala, hipocampo, corteza cingulada anterior y área motora presuplementada. Ver detalles para la implantación en nuestro protocolo anterior2.
  3. Una vez que el paciente regrese a la unidad de monitoreo de epilepsia, conecte el equipo de grabación para macro- y micro-grabaciones. Esto incluye preparar cuidadosamente un envoltorio para la cabeza que incluya etapas de la cabeza (consulte nuestra descripción anterior para obtener más información2). Luego, espere a que el paciente se recupere de la cirugía y realice pruebas cuando el paciente esté completamente despierto (normalmente al menos 36 a 48 h después de la cirugía).

2. Configuración experimental

  1. Conecte el ordenador de estímulo al sistema de electrofisiología y al rastreador ocular siguiendo el diagrama de la Figura1.
  2. Utilice el sistema remoto de seguimiento ocular infrarrojo no invasivo (ver Tabla de materiales). Coloque el sistema de seguimiento ocular en un carro móvil robusto (Figura1A,B). En el mismo carro, coloque un brazo flexible que sostenga una pantalla LCD. Utilice el modo remoto para rastrear la cabeza y los ojos de los pacientes.
  3. Coloque una fuente de alimentación ininterrumpida (UPS) completamente cargada en el carro de seguimiento ocular y conecte todos los dispositivos relacionados con el seguimiento ocular (es decir, LCD delante del paciente, la cámara de seguimiento de ojos y la fuente de luz, y el ordenador host del rastreador de ojos) al SAI en lugar de a una alimentación externa Fuente.
  4. Ajuste la distancia entre el paciente y la pantalla LCD a 60-70 cm y ajuste el ángulo de la pantalla LCD para que la superficie de la pantalla sea aproximadamente paralela a la cara del paciente. Ajuste la altura de la pantalla en relación con la cabeza del paciente de modo que la cámara del rastreador ocular esté aproximadamente a la altura de la nariz del paciente.
  5. Proporcione al paciente la caja de botones o el teclado. Compruebe que los desencadenadores (TTIL) y la pulsación de botón se graban correctamente antes de iniciar el experimento.

3. Grabación de una sola neurona

  1. Inicie el software de adquisición. En primer lugar, inspeccione visualmente los potenciales de campo local de banda ancha (0,1 Hz - 8 kHz) y asegúrese de que no estén contaminados por el ruido de línea. De lo contrario, siga los procedimientos estándar para eliminar el ruido (consulte Discusión).
  2. Para identificar neuronas individuales, filtro de paso de banda de la señal (300 Hz - 8 KHz). Seleccione uno de los ocho microcables como referencia para cada paquete de microhilos. Pruebe diferentes referencias y ajuste la referencia para que (1) los otros 7 canales muestren neuronas claras, y (2) la referencia no contenga neuronas. Establezca el rango de entrada en 2.000 V.
  3. Habilite guardar los datos como un archivo NRD (es decir, el archivo de datos sin procesar de banda ancha que se utilizará para la posterior clasificación de picos fuera de línea) antes de registrar los datos. Ajuste la frecuencia de muestreo a 32 kHz.

4. Seguimiento de los ojos

  1. Inicie el software de seguimiento ocular. Debido a que es un sistema libre de fijación de la cabeza, coloque la etiqueta en la frente del paciente para que el rastreador de ojos pueda ajustarse para los movimientos de la cabeza.
  2. Ajuste la distancia y el ángulo entre el rastreador de ojos y el paciente para que el marcador objetivo, la distancia de la cabeza, la pupila y la reflexión corneal (CR) estén marcados como listos (como se muestra en verde en el software de seguimiento ocular; La Figura 2 muestra una buena pantalla de configuración de la cámara de ejemplo). Haga clic en el ojo que desea grabar y establezca la frecuencia de muestreo en 500 Hz.
  3. Utilice el ajuste automático de la pupila y el umbral CR. Para los pacientes que llevan gafas, ajuste la posición y/o el ángulo del iluminador y la cámara para que los reflejos del vidrio no interfieran con la adquisición de la pupila.
  4. Calibre el rastreador de ojos con el método de rejilla de 9 puntos integrado al principio de cada bloque. Confirme que las posiciones de los ojos (mostradas como "+") se registren muy bien como una cuadrícula de 9 puntos. De lo contrario, rehacer la calibración.
  5. Acepte la calibración y realice la validación. Acepte la validación si el error de validación máximo es < 2o y el error de validación promedio es < 1o. De lo contrario, vuelva a realizar la validación.
  6. Realice la corrección de deriva y proceda al experimento real.

5. Tarea

  1. En esta tarea de búsqueda visual, utilice los estímulos de nuestro estudio anterior14 y siga el procedimiento de tarea descrito antesde 8.
  2. Proporcionar instrucciones de tarea a los participantes. Indique a los participantes que busquen el elemento de destino en la matriz de búsqueda y respondan lo antes posible. Indique a los participantes que presionen el botón izquierdo de un cuadro de respuesta (consulte Tabla de materiales)si encuentran el objetivo y el botón derecho si creen que el objetivo está ausente. Instruya explícitamente a los participantes que habrá ensayos de destino presentey y ausentes de destino.
  3. Inicie el software de presentación de estímulos (consulte Tabla de materiales)y ejecute la tarea: Presentar una cue de destino para 1 s y presentar la matriz de búsqueda utilizando el software de presentación de estímulo. El botón Grabar presiona y proporciona comentarios de prueba por prueba (Correcto, Incorrecto o Tiempo de espera) a los participantes.

6. Análisis de datos

  1. Debido a que los sistemas de adquisición y seguimiento ocular se ejecutan en diferentes relojes, utilice el archivo de registro de comportamiento para encontrar la marca de tiempo de alineación para el registro de electrofisiología y el seguimiento ocular. Haga coincidir los desencadenantes del registro de electrofisiología y el seguimiento ocular antes de continuar con el análisis. Extraiga segmentos de datos de acuerdo con marcas de tiempo y ventanas de análisis por separado para el registro de electrofisiología y el seguimiento ocular.
  2. Utilice el algoritmo de coincidencia de plantillas semiautomáticaOsorte2 y siga los pasos descritos antes de 2,26 para identificar las neuronas individuales putativas. Evalúe la calidad de la clasificación antes de pasar a un análisis adicional2.
  3. Para analizar los datos de movimiento ocular, primero convierta los datos EDF del rastreador de ojos en formato ASCII. Además, extrae fijaciones y saccades. A continuación, importe el archivo ASCII y guarde la siguiente información en un archivo MAT: (1) marcas de tiempo, (2) coordenadas oculares (x,y), (3) tamaño de alumno y (4) marcas de tiempo de evento. Analice la grabación continua en cada prueba.
  4. Siga los procedimientos descritos anteriormente para analizar la correlación entre los picos y el comportamiento8.

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Representative Results

Para ilustrar el uso del método antes mencionado, a continuación describimos brevemente un caso de uso que publicamos recientemente8. Grabamos 228 neuronas individuales del lóbulo temporal medial humano (MTL; amígdala e hipocampo) mientras los pacientes realizaban una tarea de búsqueda visual (Figura3A,B). Durante esta tarea, investigamos si la actividad de las neuronas se diferenciaba entre fijaciones en objetivos y distractores.

En primer lugar, cuando alineamos las respuestas en la pulsación del botón, se encontraron neuronas que mostraron actividad diferencial entre los ensayos de destino presente y los ensayos de destino ausente (Figura3C,D). Es importante destacar que, con el seguimiento ocular simultáneo, se llevó a cabo el análisis basado en la fijación. Para seleccionar estas neuronas objetivo, se utilizó la velocidad media de disparo en una ventana de tiempo que comienza 200 ms antes del inicio de la fijación y termina 200 ms después del desplazamiento de fijación (siguiente inicio de saccade). Un subconjunto de neuronas MTL (50/228; 21,9%; binomio P < 10x 20) mostró actividades significativamente diferentes entre fijaciones en objetivos frente a distractores (Figura3E,F). Además, un tipo de tal neurona objetivo tenía una mayor respuesta a los objetivos en relación con los distractores (objetivo-preferir; 27/50 neuronas; Figura 3E) mientras que el otro tenía una mayor respuesta a los distractores en relación con los objetivos (preferir disyuntores; 23/50; Figura 3F). Juntos, este resultado demuestra que un subconjunto de neuronas MTL codifican si la fijación actual aterrizó en un objetivo o no.

El proceso dinámico de búsqueda visual se muestra en la película 1.

Figure 1
Figura 1. Configuración experimental. (A) Los paneles izquierdos muestran un boceto de las conexiones entre los diferentes sistemas. La computadora de estímulo sirve como el controlador central. Se conecta al sistema de electrofisiología a través del puerto paralelo y envía pulsos TTL como disparadores. El ordenador de estímulo se conecta al sistema de seguimiento ocular a través de un cable Ethernet, a través del cual envía mensajes de texto al rastreador de ojos y recibe la posición de la mirada actual en línea. El ordenador de estímulo también presenta estímulos en la pantalla de estímulo (VGA) y recibe una respuesta del paciente desde una caja de botones USB o un teclado. Las líneas azules muestran las conexiones entre los dispositivos y las flechas muestran la dirección de la comunicación entre los dispositivos. El panel derecho muestra el flujo de señal entre los sistemas y los datos guardados en cada sistema. (B) Una configuración de ejemplo con partes clave del sistema etiquetadas. (C) Sistema de electrofisiología. (D) Estación de acoplamiento que tiene el puerto paralelo y el puerto Ethernet. (E) UPS para sistema de electrofisiología (izquierda) y sistema de seguimiento ocular (derecha). Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Figure 2
Figura 2. Ejemplo de pantalla de configuración de la cámara de seguimiento de ojos. El cuadro delimitador del marcador objetivo, el cuadro delimitador de los ojos, la distancia de la cabeza, la pupila y la reflexión corneal (CR) deben marcarse como verdes y/o "Aceptar" antes de continuar. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Figure 3
Figura 3. Ejemplos de resultados. (A) Tarea. La señal de búsqueda se presentó para 1s, inmediatamente seguido por la matriz de búsqueda. Se instruyó a los participantes que indicaran con el botón que presionara si el objetivo está presente o ausente (tiempo de espera 14s). Los comentarios de prueba por prueba se dan inmediatamente después de pulsar el botón ('Correcto', 'Incorrecto' o 'Tiempo de espera'), seguido de una pantalla en blanco para 1-2 s. (B) Ejemplo de matrices de búsqueda visual con fijaciones indicadas. Cada círculo representa una fijación. Círculo verde: primera fijación. Círculo Magenta: última fijación. Línea amarilla: saccades. Punto azul: posición de la mirada cruda. Caja roja: objetivo. (C-F) Ejemplos de neuronas únicas. (C-D) Ejemplos alineados con botones. (C) La neurona que aumentó su tasa de disparo para ensayos de objetivo presente, pero no para ensayos de destino ausente. (D) La neurona que disminuyó su tasa de disparo para ensayos de objetivo presente, pero no para ensayos de destino ausente. Las pruebas se alinean con la pulsación de botón (línea gris) y se ordenan por tiempo de reacción. Las líneas negras representan el inicio y el desplazamiento de la cue de búsqueda (duración de 1 s). El retén muestra formas de onda para cada unidad. El asterisco indica una diferencia significativa entre los ensayos de destino presente y ausente en ese contenedor (P < 0.05, prueba t de dos colas, corregido por Bonferroni; tamaño de la bandeja a 250 ms). El área sombreada denota el SSEM en los ensayos. (E-F) Ejemplos alineados con la fijación. t-0 es el inicio de la fijación. (E) La neurona que aumentó su tasa de disparo al fijarse en objetivos, pero no distractores (la misma neurona que (C)). (F) La neurona que disminuyó su tasa de disparo al fijarse en objetivos pero no distractores (la misma neurona que (D)). Las fijaciones se ordenan por duración de fijación (la línea negra muestra el inicio de la siguiente saccade). El asterisco indica una diferencia significativa entre las fijaciones en los objetivos y los distractores en ese contenedor (P < 0.05, prueba t de dos colas, corregido por Bonferroni; tamaño de la bandeja a 50 ms). Esta cifra se ha modificado con permiso de8. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Movie 1
Película 1. Ensayos típicos de búsqueda visual con respuestas de una sola neurona diana. En los ensayos de objetivo presente, esta neurona aumentó su tasa de disparo independientemente de la identidad de la señal. El punto amarillo denota la posición de los ojos. Las barras verticales amarillas en la parte inferior son marcadores de eventos (es decir, inicio de cue, inicio de matriz e inicio entre intervalos de prueba). Las barras verticales rojas en la parte inferior muestran picos, que también se reproducen como sonido. El cuadro de puntos rojo indica la ubicación del objetivo de búsqueda (no se muestra a los participantes). Por favor, haga clic aquí para ver este video. (Haga clic con el botón derecho para descargar.)

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Discussion

En este protocolo, describimos cómo emplear grabaciones de una sola neurona con seguimiento ocular simultáneo y describimos cómo usamos este método para identificar las neuronas objetivo en el MTL humano.

La configuración implica tres equipos: uno ejecutando la tarea (ordenador de estímulo), uno que ejecuta el rastreador de ojos y otro que ejecuta el sistema de adquisición. Para sincronizar entre los tres sistemas, el puerto paralelo se utiliza para enviar disparadores TTL desde el ordenador de estímulo al sistema de electrofisiología (Figura1C). Al mismo tiempo, el ordenador de estímulo envía los mismos TTIL usando un cable Ethernet al rastreador de ojos. El equipo de estímulo debe tener un puerto paralelo en su estación de acoplamiento en el ejemplo mostrado (Figura1D), o alternativamente, tener una tarjeta de puerto paralelo PCI Express o un dispositivo similar.

El carro móvil para el ordenador de estímulo y el rastreador de ojos con el brazo flexible conectado permite un posicionamiento flexible de la pantalla delante del paciente (Figura1A,B). Se recomienda encarecidamente el uso de un SAI para alimentar los dispositivos en el carro para eliminar el ruido de línea introducido en las grabaciones electrofisiológicas debido a la proximidad de los dispositivos de seguimiento ocular a la cabeza del paciente (Figura1E). Además, los portátiles que funcionan con batería deben utilizarse como ordenador de estímulo y ordenador rastreador de ojos.

Si las grabaciones están contaminadas por ruido, el rastreador de ojos debe retirarse primero para evaluar si es la fuente del ruido. Si no es así, se deben utilizar procedimientos estándar para denoise antes de volver a utilizar el rastreador de ojos2. Tenga en cuenta que las fuentes típicas de ruido de línea incluyen la cama del paciente, dispositivos IN, dispositivos en la sala del paciente o bucles de tierra creados mediante el uso de diferentes enchufes para diferentes sistemas. Si el rastreador de ojos es la fuente del ruido, todos los dispositivos (la cámara, la fuente de luz y la pantalla LCD) deben estar alimentados por la batería y/o el SAI. Si todavía hay ruido, es probable que la pantalla LCD y / o la fuente de alimentación para la pantalla LCD del rastreador de ojos está defectuosa. A continuación, se debe utilizar una pantalla / fuente de alimentación diferente. Si es posible, se debe utilizar una pantalla LCD con una fuente de alimentación externa. También es importante asegurarse de que el cable TTL no introduce el ruido (es decir, utilice un aislamiento del TTL).

La importancia de registrar datos de una sola neurona en pacientes neuroquirúrgicos simultáneamente con el seguimiento ocular es alta por varias razones. En primer lugar, las grabaciones de una sola neurona tienen una alta resolución espacial y temporal y, por lo tanto, permiten la investigación de procesos cognitivos rápidos como la búsqueda visual. En segundo lugar, proporcionan un vínculo muy necesario entre la neurociencia cognitiva humana y la neurofisiología animal, que depende en gran medida del seguimiento ocular. En tercer lugar, debido a que las grabaciones humanas de una sola neurona a menudo se realizan simultáneamente desde múltiples regiones cerebrales, nuestro enfoque permite la resolución temporal que ayudará a distinguir entre la modulación impulsada visualmente frente a la modulación descendente de la corteza frontal. En resumen, las grabaciones de una sola neurona con seguimiento ocular permiten aislar procesos específicos que subyacen al comportamiento dirigido a objetivos. Además, nuestro seguimiento ocular simultáneo permitió el análisis basado en la fijación, que aumentó considerablemente la potencia estadística (por ejemplo, Figura 3A,B frente a la Figura 3C,D).

Un desafío de este método es que el sistema de seguimiento ocular puede introducir ruido adicional en los datos electrofisiológicos. Sin embargo, con los procedimientos descritos en este protocolo, dicho ruido adicional puede ser eliminado, y una vez que se establecen estos procedimientos, se pueden ejecutar rutinariamente. Además, el seguimiento ocular alarga el tiempo necesario para un experimento determinado porque se requiere una configuración adicional, especialmente cuando la calibración del rastreador ocular es un desafío para algunos pacientes, en particular para aquellos con pupilas o gafas pequeñas. Sin embargo, los beneficios del seguimiento ocular simultáneo valen la pena este esfuerzo adicional para varios estudios, haciendo seguimiento de los ojos una adición valiosa a las grabaciones de una sola neurona.

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Disclosures

Los autores no declaran conflicto de intereses.

Acknowledgments

Agradecemos a todos los pacientes por su participación. Esta investigación fue apoyada por el Rockefeller Neuroscience Institute, la Autism Science Foundation y la Dana Foundation (a S.W.), un premio NSF CAREER (1554105 a U.R.), y el NIH (R01MH110831 y U01NS098961 a U.R.). Los funderos no tenían ningún papel en el diseño del estudio, la recopilación y el análisis de datos, la decisión de publicar o la preparación del manuscrito. Agradecemos a James Lee, Erika Quan y al personal del Centro de Simulación Cedars-Sinai por su ayuda en la producción del video de demostración.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
Cedrus Response Box Cedrus (https://cedrus.com/) RB-844 Button box
Dell Laptop Dell (https://dell.com) Precision 7520 Stimulus Computer
EyeLink Eye Tracker SR Research (https://www.sr-research.com) 1000 Plus Remote with laptop host computer and LCD arm mount Eye tracking
MATLAB MathWorks Inc R2016a (RRID: SCR_001622) Data analysis
Neuralynx Neurophysiology System Neuralynx (https://neuralynx.com) ATLAS 128 Electrophysiology
Osort Open source v4.1 (RRID: SCR_015869) Spike sorting algorithm
Psychophysics Toolbx Open source PTB3 ( RRID: SCR_002881) Matlab toolbox to implement psychophysical experiments

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References

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