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Biology

Uma abordagem experimental para investigar efeitos da luz artificial à noite em animais de alcance livre: implementação, resultados e direções para pesquisas futuras

Published: February 2, 2022 doi: 10.3791/63381
Automatic Translation
1, 1, 1,2, 1, 1
1Department of Biology, Behavioural Ecology and Ecophysiology Group, University of Antwerp, 2Faculty of Social Sciences, Antwerp School of Education, University of Antwerp

Summary

A luz artificial à noite (ALAN) tem efeitos biológicos de grande alcance. Este artigo descreve um sistema para manipular ALAN dentro de caixas de ninho enquanto monitora o comportamento, consistindo de luzes LED acoplada a uma bateria, temporizador e câmera de vídeo infravermelha capaz de áudio. Os pesquisadores poderiam empregar esse sistema para explorar muitas questões pendentes sobre os efeitos do ALAN nos organismos.

Abstract

Os animais evoluíram com padrões naturais de luz e escuridão. No entanto, a luz artificial está sendo cada vez mais introduzida no meio ambiente a partir da infraestrutura humana e da atividade recreativa. A luz artificial à noite (ALAN) tem o potencial de ter efeitos generalizados sobre o comportamento animal, a fisiologia e o condicionamento físico, que podem se traduzir em efeitos em escala mais ampla sobre populações e comunidades. Entender os efeitos do ALAN em animais de alcance livre não é trivial devido a desafios como medir níveis de luz encontrados por organismos móveis e separar os efeitos do ALAN daqueles de outros fatores de perturbação antropogênica. Aqui descrevemos uma abordagem que nos permite isolar os efeitos da exposição à luz artificial em animais individuais, manipulando experimentalmente os níveis de luz dentro das caixas de ninho. Para isso, um sistema pode ser usado consistindo de luz emissão de luz (LED) aderida a uma placa e conectada a um sistema de bateria e temporizador. A configuração permite a exposição de indivíduos dentro de caixas de ninho a intensidades e durações variadas de ALAN enquanto simultaneamente obtém gravações de vídeo, que também incluem áudio. O sistema tem sido usado em estudos sobre tetas grandes (Parus maior) e tetas azuis (Cyanistes caeruleus) para obter uma visão de como o ALAN afeta os padrões de sono e atividade em adultos e a dinâmica fisiológica e telômero no desenvolvimento de nestlings. O sistema, ou uma adaptação dele, poderia ser usado para responder a muitas outras perguntas intrigantes de pesquisa, como como alan interage com outros fatores de perturbação e afeta o equilíbrio bioenergésico. Além disso, sistemas semelhantes poderiam ser instalados dentro ou perto das caixas de ninho, ninhos ou tocas de uma variedade de espécies para manipular níveis de ALAN, avaliar respostas biológicas e trabalhar para construir uma perspectiva interespecífica. Especialmente quando combinada com outras abordagens avançadas para monitorar o comportamento e a circulação de animais livres, essa abordagem promete produzir contribuições contínuas para nossa compreensão das implicações biológicas do ALAN.

Introduction

Os animais evoluíram com os padrões naturais de luz e escuridão que definem dia e noite. Assim, ritmos circadianos em sistemas hormonais orquestram padrões de descanso e atividade e permitem que os animais maximizem o condicionamento físico 1,2,3. Por exemplo, o ritmo circadiano nos hormônios glicocorticoides, com um pico no início da atividade diária, primes vertebrados para se comportar adequadamente durante o período de 24 horas através de efeitos sobre o metabolismo da glicose e responsividade aos estressores ambientais4. Da mesma forma, o hormônio pineal melatonina, que é liberado em resposta à escuridão, está integralmente envolvido em padrões de ritmismo circadiano e também tem propriedades antioxidantes 5,6. A entrada de muitos aspectos da ritmética circadiana, como a liberação de melatonina, é afetada pela fotorrecepção dos níveis de luz no ambiente. Assim, a introdução da luz artificial no ambiente para apoiar a atividade humana, a recreação e a infraestrutura tem o potencial de ter efeitos de grande alcance sobre o comportamento, a fisiologia e a aptidão dos animais de alcance livre 7,8. De fato, diversos efeitos da exposição à luz artificial à noite (ALAN) foram documentados 9,10, e ALAN tem sido destacado como prioridade para a pesquisa de mudança globalno século 21 10.

Medir os efeitos do ALAN em animais de alcance livre representa desafios não triviais por uma série de razões. Primeiro, animais móveis que se deslocam pelo ambiente experimentam constantemente diferentes níveis de luz. Assim, como quantificar o nível de luz a que os animais individuais estão expostos? Mesmo que os níveis de luz no território do animal possam ser quantificados, o animal pode empregar estratégias de evasão que afetam padrões de exposição, exigindo assim o rastreamento simultâneo da localização animal e dos níveis de luz. De fato, na maioria dos estudos de campo, a média e a variação nos níveis de exposição à luz são desconhecidas11. Em segundo lugar, a exposição ao ALAN é frequentemente correlacionada com a exposição a outros fatores de perturbação antropogênica, como poluição sonora, exposição química e degradação do habitat. Por exemplo, animais que ocupam habitats ao longo das margens das estradas serão expostos à luz de lâmpadas de rua, ruídos do tráfego veicular e poluição do ar por emissões veiculares. Como, então, isola efetivamente os efeitos do ALAN dos efeitos das variáveis de confusão? Experimentos de campo rigorosos que permitem boas medições tanto dos níveis de exposição à luz quanto das variáveis de resposta são essenciais para avaliar a gravidade dos efeitos biológicos do ALAN e desenvolver estratégias eficazes de mitigação11.

Este artigo descreve uma abordagem experimental que, embora não sem suas limitações (ver seção de discussão), ajuda a assecar, se não eliminar as dificuldades identificadas acima. A abordagem implica manipular experimentalmente os níveis de ALAN dentro das caixas de ninho de uma espécie de pássaro diurna de vida livre, a grande teta (Parus maior), usando um sistema de luzes de diodo emissor de luz (LED) e uma câmera infravermelha (IR) instalada dentro de caixas de ninho. A configuração permite a aquisição simultânea de gravações de vídeo, incluindo áudio, o que permite aos pesquisadores avaliar efeitos sobre comportamentos e vocalizações. Grandes tetas utilizam caixas de ninho para reprodução, e dormem nas caixas de ninho entre novembro e março. As fêmeas também dormem dentro das caixas de ninho durante atemporada de reprodução 12. O sistema também tem sido usado em menor medida para estudar efeitos de ALAN em tetas azuis (Cyanistes caeruleus). A primeira dificuldade, envolvendo conhecer os níveis de luz encontrados pelo animal, é atenuada nisso, uma vez que um indivíduo está disposto a entrar na caixa do ninho (ou já está na caixa do ninho no caso de nestlings imóveis), os níveis de luz podem ser precisamente determinados pelo pesquisador. A segunda dificuldade, envolvendo correlações com variáveis de confusão, pode ser controlada usando caixas de ninho em ambientes semelhantes e/ou medindo os níveis de variáveis de confusão perto de caixas de ninho. Além disso, em aves de ninho de cavidade, adotar uma abordagem experimental é poderoso porque caixas de ninho ou cavidades naturais podem proteger filhotes e adultos de ALAN13, o que pode explicar por que alguns estudos correlativos encontram pouco efeito de ALAN (ou ruído antropogênico)14, enquanto estudos experimentais mais frequentemente encontram efeitos claros (veja abaixo). Além disso, um projeto experimental de medidas repetidas pode ser adotado no qual os indivíduos servem como seu próprio controle, o que aumenta ainda mais o poder estatístico, e a probabilidade de detectar efeitos biológicos significativos. As seções abaixo: (1) explicam os detalhes da concepção e implementação do sistema, (2) resumem os importantes resultados até agora derivados utilizando o sistema, e (3) propõem futuras direções de pesquisa que poderiam ser perseguidas, tanto em tetas quanto em outros animais.

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Protocol

Todas as aplicações deste sistema a experimentos em animais foram aprovadas pelo comitê de ética da Universidade de Antuérpia e conduzidas de acordo com as leis belgas e flamengas. Metodologia aderiu às diretrizes da ASAB/ABS para o uso de animais em pesquisas comportamentais. O Instituto Real Belga de Ciências Naturais (Koninklijk Belgisch Instituut voor Natuurwetenschappen; KBIN) forneceu licenças para todos os pesquisadores e pessoal.

1. Criação do sistema experimental

  1. Obtenha LEDS de amplo espectro para usar na criação de ALAN. Pegue a luz led de um farol led. Use uma única luz LED ou várias luzes LED de amplo espectro (por exemplo, 4) para uma iluminação mais difusa (Figura 1).
    NOTA: Como modificação, leds com diferentes propriedades espectrais (por exemplo, vermelho versus azul) poderiam ser utilizados, mas teriam que ser obtidos de uma fonte diferente (ver o material suplementar de Grunst et al. 201915 para as propriedades espectrais dos LEDs utilizados em estudos anteriores utilizando este sistema).
  2. Projete um sistema para montar os LEDs junto com uma câmera IR para permitir o monitoramento comportamental. Os pesquisadores podem realizar esse fim de várias maneiras.
    1. Opção 1. Insira um único LED de amplo espectro na caixa do ninho separadamente em um tubo de plástico adjacente a uma câmera IR montada com adesivo em uma placa de plástico ou metal que se encaixa dentro da caixa do ninho (Figura 1A, B).
    2. Opção 2. Monte uma câmera IR em uma posição central em uma placa de plástico ou metal e, em seguida, monte luzes LED em posições fixas na placa ao redor da câmera IR (Fig. 1C).
  3. Projete um meio de conectar o sistema a uma fonte de alimentação (bateria) e temporizador.
    1. Use uma faca ou broca para fazer bosques na lateral da caixa do ninho através dos quais os conectores de arame podem se estender para conectar o sistema a uma bateria Fe (12 V; 120 Wh) e temporizador caseiro (12 V).
    2. Projetar um gabinete de madeira verde escuro que corresponda à caixa do ninho em coloração, comprimento e largura (por exemplo, as caixas de ninho usadas em estudos anteriores tinham as dimensões: 120 mm x 155 mm x 250 mm), e com uma abertura lateral através de uma dobradiça para abrigar a bateria, gravador para o vídeo e sistema temporizador para os LEDs (Figura 2; Figura Suplementar 1 e Figura Suplementar 2).
  4. Projete um meio através do qual ajustar a intensidade do ALAN.
    1. Obtenha um resistor (valor contingente na tensão e iluminação da bateria) e conecte-o em série com os LED(s).
  5. Projete caixas "manequim" com as mesmas dimensões dos gabinetes que abrigam o temporizador e a bateria para uso em aves habituais ao sistema (ou seja, como na Figura 2A, mas sem a eletrônica interna).
    NOTA: A seção 2 e a seção 3 discutem os métodos passo a passo utilizados para estudar os efeitos do ALAN no organismo focal.

Figure 1
Figura 1: Dois sistemas compostos por câmeras de RI e luzes LED usadas para manipular ALAN dentro de caixas de ninho. (A) Vista superior da caixa do ninho com placa que mantém o sistema mais antigo no lugar. (B) Sistema mais antigo com LED de 1 espectro amplo para manipular ALAN e câmera central com 10 LEDs IR (c) Sistema mais novo com 4 LEDs de amplo espectro e câmera IR central com 4 LEDs IR. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 2
Figura 2: A bateria caseira e a unidade temporizador usada para manipular ALAN e comportamento de gravação de vídeo. (A) A unidade está fechada dentro de uma caixa de madeira que é montada no topo da caixa do ninho. (B) Ver a eletrônica dentro da unidade. Os conectores estendem-se de dentro da caixa de ninho até o gabinete de madeira para conectar a eletrônica à câmera IR e leds de amplo espectro. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

2. Planejar o experimento e ajustar a intensidade e o tempo do ALAN

  1. Determine a intensidade de luz desejada para expor os animais.
    1. Considere cuidadosamente qual intensidade experimental de luz usar para produzir resultados significativos que respondam à pergunta da pesquisa. Em geral, isso significará selecionar uma intensidade de luz ecologicamente relevante, que os animais de alcance livre provavelmente encontrarão (ver Tabela 1 para orientação).
  2. Ajuste as luzes LED à intensidade de luz desejada (por exemplo, 1-3 lux, como usado em estudos anteriores; Tabela 1 e Tabela 2).
    1. Antes da colocação no campo, coloque o sistema em uma caixa de ninho levada ao laboratório para calibrar a intensidade da luz. Conecte os LEDs à fonte de energia, conforme descrito mais adiante (Seção 3 do protocolo).
    2. Ajuste a luz emitida pelos LEDs à intensidade desejada (lux) colocando um medidor de luz no nível da ave dentro da caixa do ninho (~8 cm da parte inferior) e ajustando simultaneamente o resistor em série com os LEDs.
      NOTA: É possível alcançar intensidades de luz muito baixas (por exemplo, níveis de brilho do céu rural; 0,01 lux).
  3. Determine o prazo sobre o qual expor animais ao ALAN.
    1. Determine o comprimento e o tempo de exposição durante toda a noite. Por exemplo, pode-se expor animais a ALAN durante toda a noite, por apenas uma parte da noite, ou deixar um período de escuridão no meio da noite para reduzir o grau de perturbação.
    2. Nos casos em que um animal deve entrar na caixa do ninho (ou em uma área específica) para ser exposto ao ALAN, considere também se a luz deve ser acesa antes ou depois do evento de entrada provável que ocorra.
  4. Ajuste o temporizador para controlar o período de exposição à luz durante a noite.
    1. Defina o temporizador conectado aos LEDs de amplo espectro para que a luz se acenda e se acenda em períodos especificados (por exemplo, em pelo menos 2h antes do pôr do sol; fora 2h após o nascer do sol).
      NOTA: A câmera IR permite que o comportamento do animal seja gravado simultaneamente durante a exposição à luz e estará ligado desde que esteja conectado a uma bateria carregada.
  5. Determine o design experimental apropriado para usar para a questão de pesquisa-alvo( s).
    NOTA: Para algumas perguntas, um projeto experimental de medidas repetidas será a opção mais poderosa (por exemplo, como a exposição ao ALAN afeta o comportamento do sono?). Para outros, será necessário controle emparelhado e grupos experimentais (por exemplo, Como a exposição ao ALAN afeta a perda de telômeros no desenvolvimento de nestlings?).
Nível de origem/exposição Intensidade (lux)
Luz solar completa 103000
Luar cheia 0.05–1
Brilho do Céu Urbano 0.2–0.5
Exposição de pássaros negros europeus de vida livre 0.2 (0.07–2.2)
Estudos experimentais passados usando o sistema 1–3
Luzes de rua de LED ~10
Luzes de rua de sódio de baixa pressão ~10
Sódio de alta pressão ~10
Iluminação florescente 300
Halide metálico 400–2000

Tabela 1: Intensidades de luz características no ambiente 3,9, níveis de exposição de aves de alcance livre41, e intensidades utilizadas em estudos anteriores utilizando esse sistema (referências na Tabela 2).

3. Implementando a exposição ao ALAN

  1. Habituar os animais à configuração experimental.
    1. Se possível no contexto do experimento, habituar animais à configuração colocando caixas falsas no topo das caixas de ninho pelo menos 1 dia antes do experimento para minimizar os efeitos da aversão à novidade.
  2. Pesquise os indivíduos focais.
    1. Coloque animais na população do estudo com etiquetas de transponder integrativo passivo (PIT) para permitir a identificação dentro de caixas de ninhos sem perturbar as aves.
    2. Em experimentos envolvendo o efeito de ALAN no comportamento do sono, visite as caixas de ninho na noite anterior ao experimento e escaneie as caixas com um leitor de identificação de radiofrequência (RFID) para determinar quais pássaros estão se ausentando dentro.
    3. Em experimentos durante a estação de reprodução envolvendo exposição de filhotes em desenvolvimento a ALAN, monitore consistentemente (por exemplo, a cada dois dias) caixas de ninhos e verifique se há conteúdos de ninhos e identidade adulta. Selecione cuidadosamente caixas de ninho contendo ninhadas com certas características (ou seja, tamanho de ninhada modal, tanto os pais presentes quanto a alimentação) para uso no experimento.
  3. Selecione e implemente o experimento.
    1. Para experimentos envolvendo o comportamento do sono, implemente um projeto de medidas repetidas pelos primeiros indivíduos que dormem sob condições de escuridão por pelo menos uma noite para registrar sono não perturbado na ausência de ALAN (tratamento de controle) seguindo as etapas 3.3.2-3.3.21.
    2. Para isso, certifique-se de sincronizar o tempo nas câmeras de RI com o horário local antes de levá-las para o campo.
    3. Insira um cartão SD no slot SD no gravador mini DVR adjacente à bateria (Figura 2B; Figura Suplementar 2). Verifique se o cartão SD está vazio e, se não, apaguei os dados que ele contém.
    4. Pelo menos 2 h antes do início da escuridão, remova a caixa falsa do topo da caixa do ninho.
    5. Abra a tampa da caixa do ninho.
    6. Coloque a placa contendo a câmera IR dentro da caixa do ninho com o objetivo da câmera voltado para baixo.
    7. Estenda os conectores eletrônicos para fora do bosque na caixa do ninho.
    8. Feche a tampa da caixa do ninho.
    9. Coloque o gabinete contendo a bateria, o gravador e o temporizador em cima da caixa do ninho.
    10. Conecte os conectores de alimentação da bateria. Conecte o conector vermelho do gravador ao conector branco da câmera (áudio), o conector amarelo do gravador ao conector amarelo da câmera (vídeo) e o conector preto da bateria ao conector vermelho da câmera (alimentação) (Figura Suplementar 1 e Figura Suplementar 2).
    11. Pressione o botão de gravação para iniciar a gravação da câmera.
      NOTA: O temporizador não será definido e/ou a potência não será conectada ao temporizador que controla os LEDs para que nenhum ALAN seja produzido em noites de controle.
    12. Verifique com uma pequena tela tft para garantir que a gravação tenha sido iniciada e que a imagem esteja correta. Uma porta para conectar a tela tft está localizada abaixo do gravador (Figura Suplementar 2).
    13. Aproximadamente 1h depois de escurecer, retorne à caixa do ninho e verifique a identidade do pássaro dormindo dentro movendo um leitor de transponder RFID ao redor da parte inferior e laterais da caixa do ninho e registrando o número de identificação único comunicado da tag PIT.
    14. Na manhã seguinte à gravação de controle, pelo menos 2h após o nascer do sol, retorne à caixa do ninho e colete o sistema de bateria e a câmera IR.
    15. Mais uma vez, coloque uma caixa falsa em cima da caixa do ninho.
    16. No laboratório ou escritório, carregue a bateria e remova e baixe o cartão SD do gravador para coletar os dados comportamentais.
      NOTA: As baterias têm um tempo de vida de ~30 h em condições frias para permitir a gravação durante toda a noite, mas precisam ser totalmente recarregadas entre noites consecutivas de gravação.
    17. Depois de baixar com sucesso os dados, apaguei os dados do cartão SD e, em seguida, reinseri-los no gravador mini DVR.
    18. Na noite seguinte, implemente o tratamento de exposição à luz (por exemplo, 1-3 lux, como usado em experimentos passados usando o sistema; Tabela 1 e Tabela 2).
    19. Ajuste o sistema de temporizador para o período de tempo desejado de exposição à luz.
    20. Siga os mesmos passos (3.3.2-3.3.17) descritos acima para a gravação de controle, mas também conecte o temporizador à potência e aos LEDs ao temporizador (Figura Suplementar 1 e Figura Suplementar 2).
    21. Se desejar, repita a gravação de controle (do comportamento do sono em condições de escuridão, ou seja, ausência de ALAN) na terceira noite.
    22. Para experimentos envolvendo exposição de nestlings a ALAN, use controle e ninhadas experimentais conforme descrito nas etapas 3.3.23-3.3.25.
    23. Coloque caixas manequim (sem eletrônicos) em cima das caixas de ninho de ninhadas de controle e manuseie tanto o controle quanto os aninhas experimentais de maneiras equivalentes.
    24. Implementar a exposição experimental alan para caixas experimentais. Durante o período experimental, monte o sistema LED e a câmera IR dentro da caixa do ninho, conforme descrito acima, e defina o temporizador para controlar o período desejado de exposição à luz.
    25. Recarregue as baterias. Para experimentos envolvendo várias noites de exposição à luz e gravação de vídeo, colete os sistemas todas as manhãs para recarregar as baterias durante o dia e, em seguida, substituir o sistema à noite.
  4. Coletar dados sobre as variáveis de resposta de interesse.
    1. Se o comportamento dentro da caixa do ninho for a variável de interesse, a câmera IR permitirá documentar simultaneamente o comportamento (por exemplo, o comportamento do sono; Figura 3).
    2. Colete quaisquer outros dados de interesse através de métodos adicionais de monitoramento, com amostragem ocorrendo em pontos variáveis no tempo (por exemplo, amostras de sangue colhidas antes e depois da exposição à luz15).

Figure 3
Figura 3: Imagem infravermelha de uma grande teta dentro de uma caixa de ninho exposta a ALAN. (A) Sleeping e (B) Alerta grande tit Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

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Representative Results

Os artigos de pesquisa revisados por pares publicados usando este sistema estão resumidos na Tabela 2. Vários outros manuscritos estão em andamento. Esses estudos abordam três grandes conjuntos de questões de pesquisa. Primeiro, o sistema tem sido usado para estudar os efeitos da exposição à luz sobre o comportamento do sono e os níveis de atividade em adultos. Para isso, foi empregado um projeto experimental de medidas repetidas, no qual o mesmo indivíduo foi registrado pela primeira vez dormindo em condições naturais e, posteriormente, registrado dormindo em uma caixa de ninho iluminada. Todos os indivíduos utilizados nesses estudos foram equipados com etiquetas PIT, permitindo que os pesquisadores verificassem que o mesmo indivíduo está dormindo na caixa do ninho entre as noites subsequentes usando um leitor de transponder portátil sem perturbar as aves.

Efeitos dramáticos da exposição alan no comportamento do sono foram documentados. Por exemplo, grandes tetas expostas a ALAN a uma intensidade de 1,6 lux, uma intensidade relativamente baixa que é provável que seja experimentada por animais de alcance livre, acordaram meia hora antes, deixaram a caixa do ninho 20 minutos antes, e dormiram 40 minutos a menos que as aves de controle (Figura 4)16. Curiosamente, os efeitos do ALAN no sono podem estar condicionadas a outras variáveis, como intensidade de luz e estação. Em consonância com essa hipótese, os efeitos de ALAN sobre o comportamento do sono das grandes tetas femininas foram muito maiores durante o período de nestlção do que durante o inverno, com o efeito sobre a perda de sono sendo mais de duas vezes maior e o efeito sobre o tempo de despertar sendo mais de quatro vezes maior17. Por outro lado, houve pouca diferença no efeito da exposição à luz em uma intensidade de 1,6 versus 3 lux, sugerindo que mesmo ALAN de baixa intensidade pode ter efeitos deletérios12. O sistema também tem sido usado para documentar uma recuperação do sono após a interrupção do sono por ALAN, onde os indivíduos responderam à privação de sono induzida por ALAN, dormindo mais na noite seguinte17. Além disso, observou-se variação individual significativa na medida em que o sono é interrompido pelo ALAN, o que pode ser importante para prever as respostas da população e o escopo para a seleção17, embora o efeito do ALAN sobre o sono não tenha sido modificado pela personalidade exploratória tipo18. Efeitos substanciais do ALAN no sono provavelmente terão efeitos em cascata no comportamento de vigília, fisiologia e condicionamento físico. No entanto, os estudos até agora têm sido relativamente curtos em duração. Examinar ramificações mais amplas e efeitos a longo prazo é fundamental para elucidar as repercussões do ALAN para animais de alcance livre e é uma área importante para novas pesquisas (veja abaixo).

Figure 4
Figura 4: Tamanhos de efeito e intervalos de confiança de 95% comparando comportamentos de sono de grandes tetas em uma primeira noite sem perturbação e em uma segunda noite. Na segunda noite, os pássaros foram novamente deixados imperturbáveis (controle; painel superior) ou foram expostos a 1,6 lux ALAN (luz; painel inferior). Os tamanhos de efeito são dados em minutos, com exceção do "tempo na entrada", que é dado em segundos. Veja detalhes em Raap et al. (2015)16. Este número foi adaptado com permissão de Raap et al.16. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Em segundo lugar, o sistema tem sido usado para examinar como a exposição ao ALAN afeta o desenvolvimento de nestlings, utilizando uma gama de variáveis de resposta fisiológica (Tabela 2). Esses experimentos expuseram aninhas a ALAN durante uma parte da fase aninhada, variando de 2 a 7 dias, condicionando-se aos objetivos do estudo. Os efeitos documentados da exposição à luz nos ninhos incluem efeitos na massa corporal ou condição19, corticosterona pena níveis20, concentrações de haptoglobina21 e níveis de oxalato22. No entanto, esta pesquisa também sugere que alguns parâmetros, como taxa de degradação do telômero e estresse oxidativo15,19, podem não ser afetados pela exposição ao ALAN (Tabela 2). Em suma, esses estudos sugerem que a exposição ao ALAN no início da vida pode alterar o curso do desenvolvimento e potencialmente ter efeitos duradouros na idade adulta, mas mais pesquisas são necessárias para determinar até que ponto as características dos organismos em desenvolvimento são sensíveis ou resistentes à exposição à luz.

Em terceiro lugar, o sistema tem sido usado para avaliar efeitos sobre a aptidão, incluindo o sucesso reprodutivo e as taxas de sobrevivência. Até agora, nenhuma evidência forte para tais efeitos emergiu. No entanto, e importante, este trabalho ainda está muito em andamento, uma vez que avaliar efetivamente os efeitos do condicionamento físico exige um monitoramento a longo prazo de indivíduos expostos à luz.

Por fim, tem sido feito um trabalho comparando os efeitos da exposição a ALAN sobre o comportamento do sono de grandes tetas e tetas azuis. ALAN teve efeitos muito menores sobre o comportamento do sono das tetas azuis quando comparado com grandes tetas, o que chama a atenção para o potencial de diferenças interespecíficas na sensibilidade à luz, mesmo entre espécies intimamente relacionadas (Tabela 2)23 . Notavelmente, outros grupos de pesquisa também começaram recentemente a adotar essa abordagem de manipulação dos níveis de luz dentro das caixas de ninho, ilustrando a força da metodologia e o potencial para sua aplicação mais ampla24,25.

Espécie Fase da vida Intensidade ALAN usada (lux) Variáveis de resposta Efeito de ALAN Referência
Grande teta (Parus maior) Aninhado 1 Corticosterona pena (fCORT), condição corporal, comprimento do telômero, sucesso, recrutamento (+) fCORT 19 Grunst et al. 2020. Environ Polui. 259:113895. doi: 10.1016/j.envpol.2019.113895
(-) Condição corporal
(0) Outras variáveis de resposta
Grande teta Aninhado 1 Comprimento do telômero, condição corporal, sucesso, óxido nítrico (-) Condição corporal 14 Grunst et al. 2019. Sci Tot Environ. 662:266-275. doi: 10.1016/j.scitotenv.2018.12.469
(0) Comprimento do telômero, outras variáveis de resposta
Grande teta Adulto 1.6, 3 Resposta dependente da personalidade do sono (comportamento exploratório)? (-) Comportamento do sono 17 Raap et al. 2018. Environ Polui. 243:1317-1324. doi: 10.1016/j.envpol.2018.09.037
Não modificado pela personalidade
Grande teta Aninhado 3 Oxalato e se a resposta modificada pelo sexo (+) Oxalato, machos 21 Raap et al. 2018. Conservar Physiol. 6: coy005. doi: 10.1093/conphys/coy005
(0) Oxalato, fêmeas
Grande teta Aninhado 1.6, 3 Comportamento do sono e se a resposta modificada por estação ou intensidade de luz (-) Comportamento do sono 11 Raap et al. 2017. Behav Proc. 144:13-19. doi: 10.1016/j.beproc.2017.08.011
Pouco efeito da temporada Início do sono atrasado apenas por alta intensidade ALAN
Grande teta/teta azul (Cyanistes caeruleus) Adulto 3 Comportamento do sono Menos (-) efeito sobre o sono em tetas azuis 22 Sun et al. 2017. Environ Polui. 231:882-889. doi: 10.1016/j.envpol.2017.08.098
Grande teta Adulto 1.6 Comportamento do sono das fêmeas (-) Comportamento do sono Recuperação do sono após exposição de ALAN 16 Raap et al. 2016. Environ Polui. 215:125-134. doi: 10.1016/j.envpol.2016.04.100
Efeito mais (-) no período de aninhamento
Grande teta Aninhado 3 Mudança na massa corporal, estado oxidativo do sangue, sucesso em sua vida (-) Massa corporal 18 Raap et al. 2016. Sci Rep. 6:35626. doi: 10.1038/srep35626
(0) Status oxidativo, sucesso em sua vida
Grande teta Aninhado 3 Haptoglobina (Hp), óxido nítrico (NO) (+) Hp 20 Raap et al. 2016. Environ Polui. 218:909-914. doi: 10.1016/j.envpol.2016.08.024
(-) NÃO
Grande teta Adulto 1.6 Comportamento do sono (-) Comportamento do sono 15 Raap et al. 2015. Sci Rep. 5:13557. doi: 10.1038/srep13557
Nota: 0 = nenhum efeito de ALAN na variável resposta. Os números que procederem às entradas de referência referem-se à ordem na lista de referência.

Tabela 2: Resumo dos estudos publicados com base na exposição ao ALAN utilizando o sistema experimental. Nota: 0 = nenhum efeito de ALAN na variável resposta.

Figura suplementar 1: A placa contendo a câmera infravermelha (IR) e as luzes de diodo emissor de luz (LED), mostrando adicionalmente os cabos que conectam o sistema à fonte de alimentação. Clique aqui para baixar este Arquivo.

Figura suplementar 2: Uma visão interna da câmara contendo a bateria, o gravador e o sistema de tempo caseiro, mostrando também cabos conectando várias partes do sistema. Clique aqui para baixar este Arquivo.

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Discussion

Este sistema baseado em caixa de ninho de luzes LED e uma câmera ir emparelhada permitiu que os pesquisadores avaliassem uma série de perguntas intrigantes sobre os efeitos biológicos do ALAN. Além disso, há muito mais direções de pesquisa que podem ser perseguidas com o sistema. Além disso, a expansão do uso do sistema para outras espécies poderia ajudar a promover uma compreensão das diferenças interespecíficas na sensibilidade ao ALAN. Abaixo algumas possibilidades não exaustivas para futuras pesquisas são apresentadas na esperança de que este artigo ajude a motivar a pesquisa neste importante campo. A conclusão reitera brevemente os pontos fortes dessa abordagem experimental e aborda as limitações do sistema.

Este sistema poderia ser empregado para responder a muitas perguntas pendentes sobre como o ALAN afeta animais ou animais de alcance livre em semi-cativeiro. Em primeiro lugar, os estudos até agora envolveram períodos relativamente curtos de exposição ao ALAN e monitoramento de curto prazo dos efeitos biológicos. Consequentemente, pouco se sabe em relação aos efeitos a longo prazo da exposição alan de curto prazo, ou o que aconteceria se as aves fossem expostas a ALAN por muitos dias, muitas semanas ou por toda a sua vida útil (ver26 para um artigo recente demonstrando a importância da exposição a longo prazo a ALAN em grilos, Gryllus bimaculatus). Por exemplo, a exposição a ALAN a curto prazo tem efeitos de longo prazo no estado de saúde e nas taxas de envelhecimento biológico? A exposição alan a longo prazo resulta em estresse fisiológico e senescência acelerada, e são efeitos semelhantes ou distintos daqueles de exposição alan de curto prazo? Este sistema poderia ser usado para lidar com essas questões. De fato, muitas grandes tetas e tetas azuis (e também outras espécies) usam a mesma caixa de ninho em toda a sua vida útil.

Em segundo lugar, há a necessidade de examinar efeitos interativos do ALAN com outros fatores de perturbação antropogênica (por exemplo, adotando uma perspectiva multi-estressora como em27), e efeitos diferenciais do ALAN com diferentes propriedades. Este sistema poderia ser usado em combinação com outras manipulações experimentais ou em combinação com a variação natural nos níveis de perturbação antropogênica para investigar como diferentes fatores de perturbação antropogênica (por exemplo, luz, ruído, poluição química) podem interagir para afetar uma série de variáveis de resposta. Por exemplo, os filhotes podem ser simultaneamente expostos ao ALAN e ao ruído antropogênico para testar se esses dois fatores de perturbação têm efeitos aditivos ou sinérgicos nos níveis de corticosterona ou encurtamento do telômero. O sistema também poderia ser modificado para examinar os efeitos do ALAN com diferentes propriedades, ajustando as características dos LEDs utilizados. Por exemplo, seria interessante empregar o sistema para investigar como o ALAN de diferentes comprimentos de onda (por exemplo, comprimentos de onda vermelho versus azul) afetam o comportamento do sono ou o desenvolvimento de aninhados. Tem sido hipótese e suportado experimentalmente que diferentes comprimentos de onda de luz podem induzir respostas biológicas que diferem em intensidade28,29. Por exemplo, em um estudo recente, a luz branca versus verde afetou diferencialmente o comportamento de incubação das grandes tetas29.

Em terceiro lugar, esse sistema poderia ser usado para explorar os efeitos do ALAN em variáveis de resposta que foram subexploradas até hoje, incluindo bioenergetics, processos cognitivos, dinâmica social e cuidados parentais (mas ver30 para efeitos sobre bioenergetics). Para estudar os efeitos sobre a bioenergetics, a exposição alan poderia ser combinada com respirometria para medir a taxa metabólica de repouso ou basal (RMR, BMR)31, a abordagem de água duplamente rotulada para medir a taxa metabólica de campo (FMR; também conhecida como gasto energético diário)30,32, ou accelerometria para medir padrões de atividade e gasto energético33 . Os efeitos do ALAN sobre o bioenergéstico podem ter efeitos não triviais sobre a aptidão, dado que a taxa metabólica e o gasto energético foram propostos para fundamentar a variação das histórias de vida e o ritmo de vida34. Para explorar os efeitos do ALAN em traços cognitivos, os pesquisadores poderiam utilizar testes cognitivos baseados em campo após a exposição alan ou capturar adultos após a exposição e realizar testes cognitivos em laboratório. O sistema foi projetado para permitir pesquisas sobre aves de alcance livre, e remover aves para o cativeiro introduz suas próprias complicações. Assim, o teste cognitivo em aves selvagens é particularmente atraente, embora também desafiador. Por exemplo, trabalhos recentes examinaram a capacidade de resolução de problemas em caixas de ninho usando uma armadilha modificada de caixa de ninho35. As fêmeas expostas ao ALAN podem ser apresentadas com este teste cognitivo. Outra possibilidade seria o uso de "alimentadores inteligentes" projetados para avaliar a memória espacial ou o aprendizado associativo para explorar se a exposição de adultos adormecidos ao ALAN afeta esses traços cognitivos36. Finalmente, para examinar os efeitos do ALAN nas interações sociais e no cuidado parental, os pesquisadores puderam associar o sistema led com outras tecnologias, algumas das quais já foram comumente empregadas em estudos que utilizam a configuração. Por exemplo, os sistemas de etiquetas PIT em caixas de ninho permitem entradas e saídas de pássaros adultos equipados com etiquetas PIT a serem registradas37. Portanto, durante o período de reprodução, os pesquisadores puderam explorar se a exposição de fêmeas e filhotes a ALAN modifica as taxas de provisionamento ou afeta o equilíbrio no esforço dos pais entre os sexos. Além disso, várias plataformas de radio-telemetria foram miniaturizadas, facilitando o uso em animais de pequeno porte, e poderiam ser usadas para avaliar se a exposição de adultos adormecidos ao ALAN modifica interações com conespecíficos38.

Um sistema semelhante ao descrito aqui poderia ser usado para estudar os efeitos de ALAN em qualquer espécie aviária que usa caixas de ninhos para reprodução. Isso inclui vários passantes bem estudados, como andorinhas de árvores (Tchycineta bicolor), aves azuis ocidentais e orientais (Sialia mexicana e Sialia sialis), chickadees (Poecile sp.), wrens house (Troglodytes aedon), pied europeu (Ficedula hypoleuca) e colares (Ficedula albicollis) flycatchers, e pardais domésticos (Passerus domestics). Os starlings europeus (Sturnus vulgaris) também são uma espécie especialmente adequada, uma vez que podem ser estudados em cativeiro e na natureza e são grandes o suficiente para estudar o comportamento do sono usando técnicas eletroencefalográficas39. Os raptores, como as corujas-do-celeiro (Tyto alba) e os kestrels americanos (Falco sparverius), também utilizam caixas de ninho e poderiam servir como sujeitos de estudo. Os efeitos do ALAN no desenvolvimento da nestlagem poderiam ser facilmente avaliados nestas espécies. A extensão em que os efeitos do ALAN no comportamento do sono podem ser investigados depende se os adultos dormem dentro de caixas de ninho durante a estação de reprodução ou não- reprodução, mas há provavelmente um espaço substancial para investir efeitos de ALAN no sono em fêmeas durante a fase de incubação.

O sistema também poderia ser adaptado para uso em espécies que não sejam aves de ninho. Além das aves, várias espécies de mamíferos também fazem ninhos ou dormem em caixas de ninhos. Assim, o sistema poderia ser adotado para estudar os efeitos do ALAN sobre essas espécies. Por exemplo, várias espécies de lêmures ocuparão caixas, e caixas de ninhos artificiais já estão sendo empregadas para estudar seu comportamento de reprodução40. Além disso, embora desafiador, o sistema tem o potencial de ser adotado por cientistas inovadores para estudar os efeitos do ALAN em aves de ninho de copos abertos e espécies aviárias ou de mamíferos que fazem ninho ou dormem em fendas ou tocas. Para pássaros de ninho de copo aberto, isso envolveria a criação de um meio através do qual luzes led, e câmeras de RI poderiam ser montadas acima do ninho. Dada a necessidade de proteger o sistema LED e a câmera acima dos ninhos, tal sistema provavelmente seria mais facilmente implementado para espécies que fazem ninhos no solo ou perto do solo. Para espécies de ninhos de cava ou fenda, o pesquisador precisaria encaixar o sistema led e a câmera dentro das cavidades. Por exemplo, para algumas espécies que fazem ninhos em fendas rochosas, poderia ser possível remover rochas para criar espaço para proteger o sistema de luz e a câmera.

Como discutido acima, a força primária dessa metodologia para manipular os níveis de ALAN dentro das caixas de ninhos é a capacidade de expor os sujeitos do estudo a níveis de luz predeterminados ao longo de períodos específicos durante a noite. A capacidade de controlar com precisão os níveis e durações de exposição à luz permite ao pesquisador superar muitas das limitações inerentes a estudos não experimentais sobre os impactos biológicos do ALAN. No entanto, a metodologia também tem limitações, especialmente na forma de que os animais só podem ser expostos à luz quando descansam, dormem ou cuidam de filhotes dentro da caixa do ninho. Efeitos diretos de ALAN em comportamentos que ocorrem fora da caixa do ninho, como canto e forrageamento, não podem ser explorados (embora efeitos indiretos da exposição a ALAN dentro da caixa do ninho sobre esses comportamentos possam ser investigados). Para explorar tais efeitos diretos do ALAN fora da caixa do ninho, os pesquisadores precisarão empregar redes experimentais de maior escala de iluminação artificial ou abordagens não experimentais.

Além disso, uma grande crítica à abordagem da manipulação dos níveis de luz dentro das caixas de ninho é que as caixas de ninho, ou cavidades naturais, normalmente protegeriam os indivíduos de fontes externas de ALAN antropogênico. No entanto, é importante notar que nem todas as grandes tetas terão caixas de ninho, ou cavidades, disponíveis para dormir, pois são um recurso limitado. Assim, é possível, se não provável, que aves adultas em áreas urbanas estejam expostas aos baixos níveis (1-3 lux) de ALAN que foram utilizados em estudos anteriores utilizando este sistema (Tabela 2). Caixas de ninho em nossa população estão expostas entre 0,01-6,4 lux na caixa do ninho abrindo13, sugerindo que pássaros que dormem fora das caixas de ninho poderiam ser expostos a níveis de luz comparáveis aos usados nas manipulações. De fato, embora em uma espécie diferente, Dominoni et al. 201341 usaram toca-luz para medir os níveis de ALAN experimentados por aves-negras europeias de alcance livre (Turdus merula), e descobriram que as aves urbanas experimentaram níveis significativamente mais elevados de ALAN do que as aves rurais, embora os níveis de exposição fossem altamente variáveis (0,7-2,2 lux)41 . Além disso, em um experimento usando esses baixos níveis de ALAN (0,3 lux), eles demonstraram um efeito significativo desses níveis muito baixos de ALAN no tempo de reprodução e molt41. Por outro lado, de Jong et al. 201642 descobriram que os grandes peitos machos que se reproduzem em transectos artificiais em uma área florestal não experimentaram níveis mais altos de ALAN do que aves de controle, sugerindo comportamento de evasão. No entanto, eles observam que tal evasão pode ser mais difícil de realizar em áreas urbanas com exposição à luzgeneralizada 42. Assim, se os experimentos forem devidamente projetados usando níveis ecologicamente relevantes de ALAN, a abordagem da manipulação dos níveis de luz dentro das caixas de ninho tem o potencial de produzir resultados ecologicamente relevantes. De preferência, isso envolverá primeiro a medição da exposição alan de aves de alcance livre na população de estudo-alvo ou uma população urbana da mesma espécie.

Com relação à relevância de expor os filhotes a ALAN dentro das caixas de ninho, é verdade que os níveis de ALAN utilizados são muito maiores do que os que normalmente seriam experimentados dentro das cavidades (na população estudada, os níveis de luz são ~0,08 lux no fundo da caixa do ninho durante o dia, e entre 0 e 0,01 lux à noite). Em vez disso, espécies de ninhos de cavidade, como grandes tetas e tetas azuis, servem como espécies modelo convenientes para efeitos que podem ocorrer para espécies de ninhos abertos, cujos ninhos serão mais expostos 14,18,20,24. Mais pesquisas são agora urgentemente necessárias para documentar os níveis de ALAN experimentados pelos filhotes de espécies de ninhos de copos abertos. Com base em tais pesquisas, este sistema tem o potencial de ser adaptado para manipular os níveis de ALAN em ninhos abertos, como sugerido acima.

Para concluir, a abordagem de manipular níveis de luz dentro de caixas de ninho tem seus pontos fortes e fracos. No entanto, quando devidamente aplicada, a abordagem contribui solidamente para o corpo diversificado de abordagens experimentais e correlacionais necessárias para construir uma compreensão coerente dos efeitos biológicos do ALAN.

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Disclosures

Os autores declaram que não têm conflitos de interesse.

Acknowledgments

Nosso programa de pesquisa envolvendo os efeitos biológicos do ALAN sobre as aves recebeu financiamento da Flandres FWO (para M.E. e R.P., iD do projeto: G.0A36.15N), da Universidade de Antuérpia e da Comissão Europeia (para M.L.G, Marie Skłodowska-Curie Fellowship ID: 799667). Reconhecemos o apoio intelectual e técnico dos membros do grupo de Pesquisa em Ecologia Comportamental e Ecofisiologia da Universidade de Antuérpia, especialmente Peter Scheys e Thomas Raap.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
Broad spectrum; 15 mm x 5 mm; LED headlight RANEX; Gilze; Nederlands 6000.217 A similar model could also be used
Battery BYD R1210A-C Fe-battery 12 V 120 Wh ( lithium iron phosphate battery)
Dark green paint Optional. To color nest boxes/electronic enclosures
Electrical tape For electronics
Homemade timer system Amazon YP109A 12V A similar model could also be used
Infrared camera Koberts-Goods, Melsungen, DE 205-IR-L Mini camera; a similar model could also be used
Light level meter ISO-Tech ILM; Corby; UK 1335 To calibrate light intensity
Mini DVR video recorder Pakatak, Essex, UK MD-101 Surveillance DVR Recorder Mini SD Car DVR with 32 GB
Passive integrated transponder (PIT) tags Eccel Technology Ltd, Aylesbury, UK EM4102 125 Kh; Provides unique electronic ID
Radio frequency identification (RFID) Reader Trovan, Aalten, Netherlands GR-250 To scan PIT tags and determine bird identity
Resistor RS Components Value depending on voltage battery and illumination
SD card SanDisk 64 GB or larger
SongMeter Wildlife Acoustics; Maynard, MA Optional. Provides a means of monitoring vocalizations outside of nest boxes
TFT Color LED Portable Test Monitor Walmart Allows verification that the camera is on and recording the image correctly
Wood To construct nest boxes/electronic encolsures

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Biologia Edição 180
Uma abordagem experimental para investigar efeitos da luz artificial à noite em animais de alcance livre: implementação, resultados e direções para pesquisas futuras
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Grunst, M. L., Grunst, A. S., Pinxten, R., Eens, G., Eens, M. An Experimental Approach to Investigating Effects of Artificial Light at Night on Free-Ranging Animals: Implementation, Results, and Directions for Future Research. J. Vis. Exp. (180), e63381, doi:10.3791/63381 (2022).

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