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Biology

Un enfoque experimental para investigar los efectos de la luz artificial en la noche en animales en libertad: implementación, resultados y direcciones para futuras investigaciones

Published: February 2, 2022 doi: 10.3791/63381
Automatic Translation
1, 1, 1,2, 1, 1
1Department of Biology, Behavioural Ecology and Ecophysiology Group, University of Antwerp, 2Faculty of Social Sciences, Antwerp School of Education, University of Antwerp

Summary

La luz artificial en la noche (ALAN) tiene efectos biológicos de gran alcance. Este artículo describe un sistema para manipular ALAN dentro de cajas nido mientras se monitorea el comportamiento, que consiste en luces LED acopladas a una batería, temporizador y cámara de video infrarroja con capacidad de audio. Los investigadores podrían emplear este sistema para explorar muchas preguntas pendientes con respecto a los efectos de ALAN en los organismos.

Abstract

Los animales han evolucionado con patrones naturales de luz y oscuridad. Sin embargo, la luz artificial se está introduciendo cada vez más en el medio ambiente a partir de la infraestructura humana y la actividad recreativa. La luz artificial en la noche (ALAN) tiene el potencial de tener efectos generalizados en el comportamiento, la fisiología y la aptitud física de los animales, lo que puede traducirse en efectos a mayor escala en las poblaciones y comunidades. Comprender los efectos de ALAN en animales en libertad no es trivial debido a desafíos como medir los niveles de luz encontrados por organismos móviles y separar los efectos de ALAN de los de otros factores de perturbación antropogénica. Aquí describimos un enfoque que nos permite aislar los efectos de la exposición a la luz artificial en animales individuales mediante la manipulación experimental de los niveles de luz dentro de las cajas nido. Con este fin, se puede utilizar un sistema que consiste en luz (LED) de diodo emisor de luz (s) adherido a una placa y conectado a un sistema de batería y temporizador. La configuración permite la exposición de individuos dentro de cajas nido a diferentes intensidades y duraciones de ALAN mientras se obtienen simultáneamente grabaciones de video, que también incluyen audio. El sistema se ha utilizado en estudios sobre tetas grandes (Parus major) y tetas azules (Cyanistes caeruleus) para obtener información sobre cómo ALAN afecta los patrones de sueño y actividad en adultos y la fisiología y la dinámica de los telómeros en el desarrollo de polluelos. El sistema, o una adaptación del mismo, podría usarse para responder a muchas otras preguntas de investigación intrigantes, como la forma en que ALAN interactúa con otros factores de perturbación y afecta el equilibrio bioenergético. Además, se podrían instalar sistemas similares en o cerca de las cajas nido, nidos o madrigueras de una variedad de especies para manipular los niveles de ALAN, evaluar las respuestas biológicas y trabajar hacia la construcción de una perspectiva interespecífica. Especialmente cuando se combina con otros enfoques avanzados para monitorear el comportamiento y el movimiento de los animales de vida libre, este enfoque promete producir contribuciones continuas a nuestra comprensión de las implicaciones biológicas de ALAN.

Introduction

Los animales han evolucionado con los patrones naturales de luz y oscuridad que definen el día y la noche. Por lo tanto, los ritmos circadianos en los sistemas hormonales orquestan los patrones de descanso y actividad y permiten a los animales maximizar la aptitudfísica 1,2,3. Por ejemplo, el ritmo circadiano en las hormonas glucocorticoides, con un pico al inicio de la actividad diaria, prepara a los vertebrados para que se comporten adecuadamente durante el período de 24 horas a través de efectos sobre el metabolismo de la glucosa y la capacidad de respuesta a los factores estresantes ambientales4. Del mismo modo, la hormona pineal melatonina, que se libera en respuesta a la oscuridad, está integralmente involucrada en el gobierno de los patrones de rítmica circadiana y también tiene propiedades antioxidantes 5,6. El arrastre de muchos aspectos de la rítmica circadiana, como la liberación de melatonina, se ve afectado por la fotorrecepción de los niveles de luz en el medio ambiente. Por lo tanto, la introducción de luz artificial en el medio ambiente para apoyar la actividad humana, la recreación y la infraestructura tiene el potencial de tener efectos de amplio alcance en el comportamiento, la fisiología y la aptitud de los animales en libertad 7,8. De hecho, se han documentado diversos efectos de la exposición a la luz artificial en la noche (ALAN) 9,10, y ALAN se ha destacado como una prioridad para la investigación del cambio global enel siglo 2110.

La medición de los efectos de ALAN en animales en libertad plantea desafíos no triviales por varias razones. Primero, los animales móviles que se mueven a través del entorno experimentan constantemente diferentes niveles de luz. Por lo tanto, ¿cómo se cuantifica el nivel de luz al que están expuestos los animales individuales? Incluso si se pueden cuantificar los niveles de luz en el territorio del animal, el animal puede emplear estrategias de evitación que afectan los patrones de exposición, lo que exige un seguimiento simultáneo de la ubicación del animal y los niveles de luz. De hecho, en la mayoría de los estudios de campo, la media y la variación en los niveles de exposición a la luz son desconocidas11. En segundo lugar, la exposición a ALAN a menudo se correlaciona con la exposición a otros factores de perturbación antropogénica, como la contaminación acústica, la exposición química y la degradación del hábitat. Por ejemplo, los animales que ocupan hábitats a lo largo de los márgenes de las carreteras estarán expuestos a la luz de las farolas, al ruido del tráfico vehicular y a la contaminación del aire por las emisiones vehiculares. Entonces, ¿cómo se aíslan efectivamente los efectos de ALAN de los efectos de las variables de confusión? Los experimentos de campo rigurosos que permiten buenas mediciones tanto de los niveles de exposición a la luz como de las variables de respuesta son esenciales para evaluar la gravedad de los efectos biológicos de ALAN y para desarrollar estrategias de mitigación efectivas11.

Este artículo describe un enfoque experimental que, aunque no está exento de limitaciones (ver sección de discusión), ayuda a mitigar, si no eliminar, las dificultades identificadas anteriormente. El enfoque implica manipular experimentalmente los niveles de ALAN dentro de las cajas nido de una especie de ave diurna de vida libre, la teta grande (Parus major), utilizando un sistema de luces de diodo emisor de luz (LED) y una cámara infrarroja (IR) instalada dentro de las cajas nido. La configuración permite la adquisición simultánea de grabaciones de video, incluido audio, lo que permite a los investigadores evaluar los efectos en los comportamientos y vocalizaciones. Las grandes tetas utilizan cajas nido para la reproducción, y duermen en las cajas nido entre noviembre y marzo. Las hembras también duermen dentro de las cajas nido durante la temporada de reproducción12. El sistema también se ha utilizado en menor medida para estudiar los efectos de ALAN en las tetas azules (Cyanistes caeruleus). La primera dificultad, que implica conocer los niveles de luz encontrados por el animal, se mitiga en que, dado que un individuo está dispuesto a entrar en la caja nido (o ya está en la caja nido en el caso de los polluelos inmóviles), los niveles de luz pueden ser determinados con precisión por el investigador. La segunda dificultad, que implica correlaciones con variables de confusión, se puede controlar mediante el uso de cajas nido en entornos similares y/o midiendo los niveles de variables de confusión cerca de las cajas nido. Además, en las aves que anidan en cavidades, la adopción de un enfoque experimental es poderosa porque las cajas nido o cavidades naturales pueden proteger a los polluelos y adultos de ALAN13, lo que puede explicar por qué algunos estudios correlativos encuentran poco efecto de ALAN (o ruido antropogénico)14, mientras que los estudios experimentales a menudo encuentran efectos claros (ver más abajo). Además, se puede adoptar un diseño experimental de medidas repetidas en el que los individuos sirvan como su propio control, lo que aumenta aún más el poder estadístico y la probabilidad de detectar efectos biológicos significativos. Las siguientes secciones: (1) explican los detalles del diseño e implementación del sistema, (2) resumen los resultados importantes que se han derivado hasta ahora utilizando el sistema, y (3) proponen futuras direcciones de investigación que podrían seguirse, tanto en tetas como en otros animales.

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Protocol

Todas las aplicaciones de este sistema a los experimentos con animales fueron aprobadas por el comité ético de la Universidad de Amberes y llevadas a cabo de acuerdo con las leyes belgas y flamencas. Metodología adherida a las directrices ASAB/ABS para el uso de animales en la investigación conductual. El Real Instituto Belga de Ciencias Naturales (Koninklijk Belgisch Instituut voor Natuurwetenschappen; KBIN) proporcionó licencias para todos los investigadores y personal.

1. Creación del sistema experimental

  1. Obtenga LED(s) de amplio espectro para utilizar en la creación de ALAN. Tome la(s) luz(es) LED de un faro LED. Utilice una sola luz LED o varias (por ejemplo, 4) luces LED de amplio espectro para una iluminación más difusa (Figura 1).
    NOTA: Como modificación, se podrían usar LED con diferentes propiedades espectrales (por ejemplo, rojo versus azul) pero tendrían que obtenerse de una fuente diferente (ver el material complementario de Grunst et al. 201915 para las propiedades espectrales de los LED utilizados en estudios anteriores utilizando este sistema).
  2. Diseñe un sistema para montar los LED junto con una cámara IR para permitir el monitoreo del comportamiento. Los investigadores pueden lograr este fin de varias maneras.
    1. Opción 1. Inserte un solo LED de amplio espectro en la caja nido por separado en un tubo de plástico adyacente a una cámara IR montada con adhesivo en una placa de plástico o metal que quepa dentro de la caja nido (Figura 1A, B).
    2. Opción 2. Monte una cámara IR en una posición central en una placa de plástico o metal y luego monte luces LED en posiciones fijas en la placa que rodea la cámara IR (Fig. 1C).
  3. Diseñe un medio para conectar el sistema a una fuente de alimentación (batería) y un temporizador.
    1. Use un cuchillo o taladro para hacer arboledas en el costado de la caja nido a través de las cuales se pueden extender los conectores de cable para conectar el sistema a una batería de Fe (12 V; 120 Wh) y un temporizador casero (12 V).
    2. Diseñe un gabinete de madera verde oscuro que coincida con la caja nido en coloración, longitud y ancho (por ejemplo, las cajas nido utilizadas en estudios anteriores tenían las dimensiones: 120 mm x 155 mm x 250 mm), y con una abertura lateral a través de una bisagra para albergar la batería, grabadora para el video y sistema de temporizador para los LED (Figura 2; Figura suplementaria 1 y Figura suplementaria 2).
  4. Diseñar un medio a través del cual ajustar la intensidad de ALAN.
    1. Obtenga una resistencia (valor supeditado al voltaje y la iluminación de la batería) y conéctela en serie con el LED (s).
  5. Diseñe cajas "ficticias" con las mismas dimensiones que las carcasas que albergan el temporizador y la batería para su uso en la habituación de aves al sistema (es decir, como en la Figura 2A, pero sin la electrónica interna).
    NOTA: La Sección 2 y la sección 3 discuten los métodos paso a paso utilizados para estudiar los efectos de ALAN en el organismo focal.

Figure 1
Figura 1: Dos sistemas que consisten en cámaras IR y luces LED utilizadas para manipular ALAN dentro de cajas nido. (A) Vista superior de la caja nido con placa que sostiene el sistema más antiguo en su lugar. (B) Sistema más antiguo con 1 LED de amplio espectro para manipular ALAN y cámara central con 10 LED IR (c) Sistema más nuevo con 4 LED de amplio espectro y cámara IR central con 4 LED IR. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

Figure 2
Figura 2: La batería casera y la unidad de temporizador utilizada para manipular alan y el comportamiento de grabación de video. (A) La unidad está encerrada dentro de una caja de madera que está montada en la parte superior de la caja nido. (B) Vista de la electrónica dentro de la unidad. Los conectores se extienden desde el interior de la caja nido hasta la carcasa de madera para conectar la electrónica a la cámara IR y a los LED de amplio espectro. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

2. Planificación del experimento y ajuste de la intensidad y el tiempo de ALAN

  1. Determine la intensidad de luz deseada a la que exponer a los animales.
    1. Considere cuidadosamente qué intensidad de luz experimental usar para producir resultados significativos que respondan a la pregunta de investigación. En general, esto significará seleccionar una intensidad de luz ecológicamente relevante, que es probable que encuentren los animales en libertad (consulte la Tabla 1 para obtener orientación).
  2. Ajuste las luces LED a la intensidad de luz deseada (por ejemplo, 1-3 lux, como se usó en estudios anteriores; Tabla 1 y Tabla 2).
    1. Antes de colocarlo en el campo, coloque el sistema en una caja nido llevada al laboratorio para calibrar la intensidad de la luz. Conecte los LED a la fuente de alimentación, como se describe más adelante (sección 3 del protocolo).
    2. Ajuste la luz emitida por los LED a la intensidad deseada (lux) colocando un medidor de luz al nivel del ave dentro de la caja nido (~ 8 cm desde la parte inferior) y ajustando simultáneamente la resistencia en serie con los LED.
      NOTA: Es posible alcanzar intensidades de luz muy bajas (por ejemplo, niveles de brillo del cielo rural; 0.01 lux).
  3. Determine el período de tiempo durante el cual exponer a los animales a ALAN.
    1. Determine la duración y el momento de la exposición a lo largo de la noche. Por ejemplo, uno puede exponer a los animales a ALAN durante toda la noche, solo durante una parte de la noche, o dejar un período de oscuridad en medio de la noche para reducir el grado de perturbación.
    2. En los casos en que un animal deba ingresar a la caja nido (o un área específica) para exponerse al ALAN, también considere si la luz debe encenderse antes o después de que ocurra el evento de entrada.
  4. Configure el temporizador para controlar el período de exposición a la luz durante la noche.
    1. Configure el temporizador conectado a los LED de amplio espectro para que la luz se encienda y apague en períodos específicos (por ejemplo, encendido al menos 2 h antes de la puesta del sol; apagado 2 h después del amanecer).
      NOTA: La cámara IR permite que el comportamiento del animal se registre simultáneamente durante la duración de la exposición a la luz y estará encendida siempre que esté conectada a una batería cargada.
  5. Determinar el diseño experimental apropiado para usar para la(s) pregunta(s) de investigación objetivo(s).
    NOTA: Para algunas preguntas, un diseño experimental de medidas repetidas será la opción más poderosa (por ejemplo, ¿Cómo afecta la exposición a ALAN al comportamiento del sueño?). Para otros, se necesitarán grupos de control y experimentales emparejados (por ejemplo, ¿Cómo afecta la exposición a ALAN la pérdida de telómeros en el desarrollo de polluelos?).
Fuente/nivel de exposición Intensidad (lux)
Plena luz solar 103000
Luz de luna llena 0.05–1
Resplandor del cielo urbano 0.2–0.5
Exposición de mirlos europeos de vida libre 0.2 (0.07–2.2)
Estudios experimentales anteriores utilizando el sistema 1–3
Farolas LED ~10
Farolas de sodio de baja presión ~10
Sodio a alta presión ~10
Iluminación fluorescente 300
Halogenuros metálicos 400–2000

Tabla 1: Intensidades de luz características en el ambiente 3,9, niveles de exposición de aves en libertad41 e intensidades utilizadas en estudios anteriores utilizando este sistema (referencias en la Tabla 2).

3. Implementación de la exposición a ALAN

  1. Habitúa a los animales a la configuración experimental.
    1. Si es posible dentro del contexto del experimento, habitúe a los animales a la configuración colocando cajas ficticias en la parte superior de las cajas nido al menos 1 día antes del experimento para minimizar los efectos de la aversión a la novedad.
  2. Encuestar a los individuos focales.
    1. Ajuste los animales en la población de estudio con etiquetas de transpondedor integrador pasivo (PIT) para permitir la identificación dentro de las cajas nido sin molestar a las aves.
    2. En experimentos que involucren el efecto de ALAN en el comportamiento del sueño, visite las cajas nido la noche anterior al experimento y escanee las cajas con un lector de identificación por radiofrecuencia (RFID) para determinar qué aves están descansando dentro.
    3. En experimentos durante la temporada de reproducción que impliquen la exposición de polluelos en desarrollo a ALAN, monitoree constantemente (por ejemplo, cada dos días) las cajas nido y verifique el contenido del nido y la identidad adulta. Seleccione cuidadosamente las cajas nido que contengan crías con ciertas características (es decir, el tamaño modal de la cría, ambos padres presentes y la alimentación) para su uso en el experimento.
  3. Seleccione e implemente el experimento.
    1. Para experimentos que involucren el comportamiento del sueño, implemente un diseño de medidas repetidas registrando primero a las personas que duermen en condiciones de oscuridad durante al menos una noche para registrar el sueño no perturbado en ausencia de ALAN (tratamiento de control) siguiendo los pasos 3.3.2-3.3.21.
    2. Con este fin, asegúrese de sincronizar la hora en las cámaras IR con la hora local antes de llevarlas al campo.
    3. Inserte una tarjeta SD en la ranura SD de la grabadora mini DVR adyacente a la batería (Figura 2B; Figura suplementaria 2). Asegúrese de que la tarjeta SD esté vacía y, de lo contrario, borre los datos que contiene.
    4. Al menos 2 h antes del inicio de la oscuridad, retire la caja ficticia de la parte superior de la caja nido.
    5. Abra la tapa de la caja nido.
    6. Coloque la placa que contiene la cámara IR dentro de la caja nido con el objetivo de la cámara orientado hacia abajo.
    7. Extienda los conectores electrónicos fuera de la arboleda en la caja nido.
    8. Cierre la tapa de la caja nido.
    9. Coloque la carcasa que contiene la batería, la grabadora y el temporizador en la parte superior de la caja nido.
    10. Conecte los conectores de alimentación de la batería. Conecte el conector rojo de la grabadora al conector blanco de la cámara (audio), el conector amarillo de la grabadora al conector amarillo de la cámara (vídeo) y el conector negro de la batería al conector rojo de la cámara (alimentación) (Figura suplementaria 1 y Figura suplementaria 2).
    11. Presione el botón de grabación para iniciar la grabación de la cámara.
      NOTA: El temporizador no se configurará y / o la alimentación no se conectará al temporizador que controla los LED para que no se produzca ALAN en las noches de control.
    12. Verifique con una pequeña pantalla tft para asegurarse de que la grabación ha comenzado y que la imagen es correcta. Un puerto para conectar la pantalla tft se encuentra debajo de la grabadora (Figura suplementaria 2).
    13. Aproximadamente 1 h después del anochecer, regrese a la caja nido y verifique la identidad del ave que duerme en el interior moviendo un lector de transpondedor RFID alrededor de la parte inferior y los lados de la caja nido y registrando el número de identificación único comunicado desde la etiqueta PIT.
    14. En la mañana siguiente a la grabación de control, al menos 2 h después del amanecer, regrese a la caja nido y recoja el sistema de batería y la cámara IR.
    15. Una vez más, coloque una caja ficticia en la parte superior de la caja nido.
    16. En el laboratorio u oficina, cargue la batería y retire y descargue la tarjeta SD de la grabadora para recopilar los datos de comportamiento.
      NOTA: Las baterías tienen una vida útil de ~ 30 h en condiciones frías para permitir la grabación durante toda la noche, pero deben recargarse completamente entre noches consecutivas de grabación.
    17. Después de descargar con éxito los datos, borre los datos de la tarjeta SD y luego vuelva a insertarlos en la grabadora mini DVR.
    18. En la noche siguiente, implemente el tratamiento de exposición a la luz (por ejemplo, 1-3 lux, como se usó en experimentos anteriores con el sistema; Tabla 1 y Tabla 2).
    19. Configure el sistema de temporizador para el período de tiempo deseado de exposición a la luz.
    20. Siga los mismos pasos (3.3.2-3.3.17) descritos anteriormente para la grabación de control, pero también conecte el temporizador a la alimentación y los LED al temporizador (Figura suplementaria 1 y Figura suplementaria 2).
    21. Si lo desea, repita la grabación de control (del comportamiento del sueño en condiciones de oscuridad, es decir, ausencia de ALAN) en la tercera noche.
    22. Para los experimentos que impliquen la exposición de polluelos a ALAN, utilice crías de control y experimentales como se describe en los pasos 3.3.23-3.3.25.
    23. Coloque cajas ficticias (que carecen de electrónica) encima de las cajas nido de crías de control y maneje tanto los polluelos de control como los experimentales de manera equivalente.
    24. Implementar la exposición experimental ALAN para cajas experimentales. Durante el período experimental, monte el sistema LED y la cámara IR dentro de la caja nido, como se describió anteriormente, y configure el temporizador para controlar el período deseado de exposición a la luz.
    25. Recarga las baterías. Para experimentos que involucran varias noches de exposición a la luz y grabación de video, recoja los sistemas cada mañana para recargar las baterías durante el día y luego reemplace el sistema por la noche.
  4. Recopilar datos sobre la(s) variable(s) de respuesta de interés.
    1. Si el comportamiento dentro de la caja nido es la variable de interés, la cámara IR permitirá documentar simultáneamente el comportamiento (por ejemplo, el comportamiento del sueño; Figura 3).
    2. Recopilar cualquier otro dato de interés a través de métodos de monitoreo adicionales, con muestreo que ocurre en puntos variables en el tiempo (por ejemplo, muestras de sangre tomadas antes y después de la exposición a la luz15).

Figure 3
Figura 3: Imagen infrarroja de una gran teta dentro de una caja nido expuesta a ALAN. (A) Dormir y (B) Alertar gran teta Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

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Representative Results

Los artículos de investigación revisados por pares publicados utilizando este sistema se resumen en la Tabla 2. Varios otros manuscritos están en progreso. Estos estudios abordan tres conjuntos principales de preguntas de investigación. En primer lugar, el sistema se ha utilizado para estudiar los efectos de la exposición a la luz en el comportamiento del sueño y los niveles de actividad en adultos. Con este fin, se empleó un diseño experimental de medidas repetidas, en el que el mismo individuo se registró por primera vez durmiendo en condiciones naturales y posteriormente se registró durmiendo en una caja nido iluminada. Todos los individuos utilizados en estos estudios fueron equipados con etiquetas PIT, lo que permite a los investigadores verificar que el mismo individuo está durmiendo en la caja nido entre las noches posteriores utilizando un transpondedor-lector de mano sin molestar a las aves.

Se han documentado efectos dramáticos de la exposición a ALAN en el comportamiento del sueño. Por ejemplo, las grandes tetas expuestas a ALAN a una intensidad de 1,6 lux, una intensidad relativamente baja que es probable que experimenten los animales en libertad, se despertaron media hora antes, salieron de la caja nido 20 minutos antes y durmieron 40 minutos menos que las aves de control (Figura 4)16. Curiosamente, los efectos de ALAN sobre el sueño pueden depender de otras variables, como la intensidad de la luz y la estación. En línea con esta hipótesis, los efectos de ALAN en el comportamiento del sueño de las grandes tetas femeninas fueron mucho mayores durante el período de anidación que durante el invierno, siendo el efecto sobre la pérdida de sueño más de dos veces más grande y el efecto sobre el tiempo de despertar fue más de cuatro veces más grande17. Por otro lado, hubo poca diferencia en el efecto de la exposición a la luz a una intensidad de 1,6 versus 3 lux, lo que sugiere que incluso el ALAN de baja intensidad puede tener efectos nocivos12. El sistema también se ha utilizado para documentar un rebote del sueño después de la interrupción del sueño por ALAN, en el que los individuos respondieron a la privación del sueño inducida por ALAN durmiendo más la noche siguiente17. Además, se ha observado una variación individual significativa en la medida en que el sueño es interrumpido por ALAN, lo que puede ser importante para predecir las respuestas de la población y el alcance de la selección17, aunque el efecto de ALAN sobre el sueño no fue modificado por la personalidad exploratoria tipo18. Es probable que los efectos sustanciales de ALAN en el sueño tengan efectos en cascada sobre el comportamiento de vigilia, la fisiología y la condición física. Sin embargo, los estudios hasta la fecha han sido relativamente cortos en duración. Examinar las ramificaciones más amplias y los efectos a más largo plazo es fundamental para dilucidar las repercusiones de ALAN para los animales en libertad y es un área importante para futuras investigaciones (ver más abajo).

Figure 4
Figura 4: Tamaños del efecto e intervalos de confianza del 95% que comparan los comportamientos de sueño de las tetas grandes en una primera noche sin perturbaciones y en una segunda noche. En la segunda noche, las aves se dejaron nuevamente sin perturbar (control; panel superior) o fueron expuestas a 1.6 lux ALAN (luz; panel inferior). Los tamaños de efecto se dan en minutos, con la excepción de 'tiempo en la entrada', que se da en segundos. Ver detalles en Raap et al. (2015)16. Esta cifra ha sido adaptada con permiso de Raap et al.16. Haga clic aquí para ver una versión más grande de esta figura.

En segundo lugar, el sistema se ha utilizado para examinar cómo la exposición a ALAN afecta a los polluelos en desarrollo, utilizando una serie de variables de respuesta fisiológica (Tabla 2). Estos experimentos han expuesto a los polluelos a ALAN durante una parte de la etapa de anidación, que oscila entre 2 y 7 días, dependiendo de los objetivos del estudio. Los efectos documentados de la exposición a la luz en los polluelos incluyen efectos sobre la masa corporal o la condición19, los niveles de corticosterona de plumas20, las concentraciones de haptoglobina21 y los niveles de oxalato22. Sin embargo, esta investigación también sugiere que algunos parámetros, como la tasa de degradación de los telómeros y el estrés oxidativo 15,19, pueden no verse afectados por la exposición a ALAN (Tabla 2). En resumen, estos estudios sugieren que la exposición a ALAN temprano en la vida puede alterar el curso del desarrollo y potencialmente tener efectos duraderos en la edad adulta, pero se necesita más investigación para determinar hasta qué punto las características de los organismos en desarrollo son sensibles o resistentes a la exposición a la luz.

En tercer lugar, el sistema se ha utilizado para evaluar los efectos sobre la aptitud física, incluido el éxito reproductivo y las tasas de supervivencia. Hasta el momento, no ha surgido ninguna evidencia sólida de tales efectos. Sin embargo, y lo que es más importante, este trabajo todavía está muy en progreso, ya que la evaluación efectiva de los efectos de la aptitud física exige un monitoreo a más largo plazo de las personas expuestas a la luz.

Por último, se ha trabajado comparando los efectos de la exposición a ALAN en el comportamiento del sueño de las tetas grandes y las tetas azules. ALAN tuvo efectos mucho menores en el comportamiento del sueño de las tetas azules en comparación con las tetas grandes, lo que llama la atención sobre el potencial de diferencias interespecíficas en la sensibilidad a la luz, incluso entre especies estrechamente relacionadas (Tabla 2)23 . En particular, otros grupos de investigación también han comenzado recientemente a adoptar este enfoque de manipulación de los niveles de luz dentro de las cajas nido, lo que ilustra la fuerza de la metodología y el potencial para su aplicación más amplia24,25.

Especie Etapa de la vida Intensidad ALAN utilizada (lux) Variables de respuesta Efecto de ALAN Referencia
Teta grande (Parus major) Enclavado 1 Corticosterona de plumas (fCORT), condición corporal, longitud de los telómeros, éxito incipiente, reclutamiento (+) fCORT 19 Grunst et al. 2020. Medio ambiente contamina. 259:113895. doi: 10.1016/j.envpol.2019.113895
(-) Condición corporal
(0) Otras variables de respuesta
Gran teta Enclavado 1 Longitud de los telómeros, condición corporal, éxito incipiente, óxido nítrico (-) Condición corporal 14 Grunst et al. 2019. Sci Tot Environ. 662:266-275. doi: 10.1016/j.scitotenv.2018.12.469
(0) Longitud de los telómeros, otras variables de respuesta
Gran teta Adulto 1.6, 3 ¿Respuesta dependiente de la personalidad del sueño (comportamiento exploratorio)? (-) Comportamiento del sueño 17 Raap et al. 2018. Medio ambiente contamina. 243:1317-1324. doi: 10.1016/j.envpol.2018.09.037
No modificado por la personalidad
Gran teta Enclavado 3 Oxalato y si la respuesta se modifica por el sexo (+) Oxalato, machos 21 Raap et al. 2018. Conservar Physiol. 6: coy005. doi: 10.1093/conphys/coy005
(0) Oxalato, hembras
Gran teta Enclavado 1.6, 3 Comportamiento del sueño y si la respuesta se modifica por temporada o intensidad de la luz (-) Comportamiento del sueño 11 Raap et al. 2017. Behav Proc. 144:13-19. doi: 10.1016/j.beproc.2017.08.011
Poco efecto de la temporada El inicio del sueño se retrasa solo por ALAN de alta intensidad
Teta grande/teta azul (Cyanistes caeruleus) Adulto 3 Comportamiento del sueño Menos (-) efecto sobre el sueño en tetas azules 22 Sun et al. 2017. Medio ambiente contamina. 231:882-889. doi: 10.1016/j.envpol.2017.08.098
Gran teta Adulto 1.6 Comportamiento del sueño de las mujeres (-) Comportamiento del sueño Rebote del sueño después de la exposición a ALAN 16 Raap et al. 2016. Medio ambiente contamina. 215:125-134. doi: 10.1016/j.envpol.2016.04.100
Más efecto (-) en el período de anidación
Gran teta Enclavado 3 Cambio en la masa corporal, estado oxidativo de la sangre, éxito incipiente (-) Masa corporal 18 Raap et al. 2016. Sci Rep. 6:35626. doi: 10.1038/srep35626
(0) Estado oxidativo, éxito incipiente
Gran teta Enclavado 3 Haptoglobina (Hp), óxido nítrico (NO) (+) Hp 20 Raap et al. 2016. Medio ambiente contamina. 218:909-914. doi: 10.1016/j.envpol.2016.08.024
(-) NO
Gran teta Adulto 1.6 Comportamiento del sueño (-) Comportamiento del sueño 15 Raap et al. 2015. Sci Rep. 5:13557. doi: 10.1038/srep13557
Nota: 0 = ningún efecto de ALAN sobre la variable de respuesta. Los números que proceden a las entradas de referencia se refieren al orden de la lista de referencias.

Tabla 2: Resumen de los estudios publicados en base a la exposición a ALAN utilizando el sistema experimental. Nota: 0 = ningún efecto de ALAN sobre la variable de respuesta.

Figura complementaria 1: La placa que contiene la cámara infrarroja (IR) y las luces de diodo emisor de luz (LED), que muestra además los cables que conectan el sistema a la fuente de alimentación. Haga clic aquí para descargar este archivo.

Figura suplementaria 2: Una vista interna de la cámara que contiene la batería, la grabadora y el sistema de tiempo casero, que muestra además los cables que conectan varias partes del sistema. Haga clic aquí para descargar este archivo.

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Discussion

Este sistema basado en cajas nido de luces LED y una cámara IR emparejada ha permitido a los investigadores evaluar una serie de preguntas intrigantes con respecto a los efectos biológicos de ALAN. Además, hay muchas más direcciones de investigación que se pueden seguir con el sistema. Además, ampliar el uso del sistema a otras especies podría ayudar a fomentar la comprensión de las diferencias interespecíficas en la sensibilidad a ALAN. A continuación se presentan algunas posibilidades no exhaustivas para futuras investigaciones con la esperanza de que este documento ayude a motivar la investigación en este importante campo. La conclusión reitera brevemente las fortalezas de este enfoque experimental y aborda las limitaciones del sistema.

Este sistema podría emplearse para responder a muchas preguntas pendientes sobre cómo ALAN afecta a los animales en libertad o a los animales en semi-cautiverio. En primer lugar, los estudios realizados hasta la fecha han incluido períodos relativamente cortos de exposición a ALAN y la vigilancia a corto plazo de los efectos biológicos. En consecuencia, se sabe poco sobre los efectos a largo plazo de la exposición a ALAN a corto plazo, o lo que sucedería si las aves estuvieran expuestas a ALAN durante muchos días, muchas semanas o durante toda su vida útil (ver26 para un artículo reciente que demuestra la importancia de la exposición a largo plazo a ALAN en grillos, Gryllus bimaculatus). Por ejemplo, ¿la exposición a corto plazo a ALAN tiene efectos a largo plazo en el estado de salud y las tasas de envejecimiento biológico? ¿La exposición a largo plazo a ALAN resulta en estrés fisiológico y senescencia acelerada, y los efectos son similares o distintos de los de la exposición a CORTO PLAZO de ALAN? Este sistema podría utilizarse para abordar estas cuestiones. De hecho, muchas tetas grandes y tetas azules (y también otras especies) usan la misma caja nido a lo largo de toda su vida útil.

En segundo lugar, es necesario examinar los efectos interactivos de ALAN con otros factores de perturbación antropogénica (por ejemplo, adoptando una perspectiva de múltiples factores estresantes como en27), y los efectos diferenciales de ALAN con diferentes propiedades. Este sistema podría usarse en combinación con otras manipulaciones experimentales o en combinación con la variación natural en los niveles de perturbación antropogénica para investigar cómo diferentes factores de perturbación antropogénica (por ejemplo, luz, ruido, contaminación química) podrían interactuar para afectar una variedad de variables de respuesta. Por ejemplo, los polluelos podrían exponerse simultáneamente al ALAN y al ruido antropogénico para probar si estos dos factores de perturbación tienen efectos aditivos o sinérgicos sobre los niveles de corticosterona o el acortamiento de los telómeros. El sistema también podría modificarse para examinar los efectos de ALAN con diferentes propiedades ajustando las características de los LED utilizados. Por ejemplo, sería interesante emplear el sistema para investigar cómo ALAN de diferentes longitudes de onda (por ejemplo, longitudes de onda rojas frente a azules) afectan el comportamiento del sueño o el desarrollo de los polluelos. Se ha planteado la hipótesis y se ha apoyado experimentalmente que diferentes longitudes de onda de la luz pueden inducir respuestas biológicas que difieren en intensidad28,29. Por ejemplo, en un estudio reciente, la luz blanca frente a la luz verde afectó diferencialmente el comportamiento de incubación de las grandes tetas29.

En tercer lugar, este sistema podría usarse para explorar los efectos de ALAN en las variables de respuesta que han sido poco exploradas hasta la fecha, incluida la bioenergética, los procesos cognitivos, la dinámica social y el cuidado parental (pero ver30 para los efectos sobre la bioenergética). Para estudiar los efectos sobre la bioenergética, la exposición a ALAN podría combinarse con la respirometría para medir la tasa metabólica basal o en reposo (RMR, BMR)31, el enfoque de agua doblemente etiquetado para medir la tasa metabólica de campo (RMF; también conocido como gasto diario de energía)30,32, o la acelerometría para medir los patrones de actividad y el gasto de energía33 . Los efectos de ALAN en la bioenergética pueden tener efectos no triviales sobre la aptitud física, dado que se ha propuesto que la tasa metabólica y el gasto de energía subyacen a la variación de las historias de vida y el ritmo de vida34. Para explorar los efectos de ALAN en los rasgos cognitivos, los investigadores podrían utilizar pruebas cognitivas basadas en el campo después de la exposición a ALAN o capturar adultos después de la exposición y realizar pruebas cognitivas en el laboratorio. El sistema está diseñado para permitir la investigación sobre aves en libertad, y la eliminación de aves en cautiverio introduce sus propias complicaciones. Por lo tanto, las pruebas cognitivas en aves silvestres son particularmente atractivas, aunque también desafiantes. Por ejemplo, un trabajo reciente examinó la capacidad de resolución de problemas en cajas nido utilizando una trampa de caja nidomodificada 35. Las hembras melancólicas expuestas a ALAN podrían presentarse con esta prueba cognitiva. Otra posibilidad sería el uso de "alimentadores inteligentes" diseñados para evaluar la memoria espacial o el aprendizaje asociativo para explorar si la exposición de adultos dormidos a ALAN afecta estos rasgos cognitivos36. Finalmente, para examinar los efectos de ALAN en las interacciones sociales y el cuidado de los padres, los investigadores podrían emparejar el sistema LED con otras tecnologías, algunas de las cuales ya se han empleado comúnmente en estudios que utilizan la configuración. Por ejemplo, los sistemas de etiquetas PIT en las cajas nido permiten registrar las entradas y salidas de aves adultas equipadas con etiquetas PIT37. Por lo tanto, durante el período de reproducción, los investigadores podrían explorar si la exposición de hembras y polluelos en cría a ALAN modifica las tasas de aprovisionamiento de polluelos o afecta el equilibrio en el esfuerzo de los padres entre los sexos. Además, se han miniaturizado varias plataformas de radiotelemetría, facilitando su uso en animales pequeños, y podrían utilizarse para evaluar si la exposición de adultos dormidos a ALAN modifica las interacciones con congéneres38.

Un sistema similar al descrito aquí podría usarse para estudiar los efectos de ALAN en cualquier especie de ave que use cajas nido para la reproducción. Esto incluye varios paseriformes bien estudiados, como golondrinas de árbol (Tachycineta bicolor), pájaros azules occidentales y orientales (Sialia mexicana y Sialia sialis), garbanzos (Poecile sp.), llaves domésticas (Troglodytes aedon), pied europeo (Ficedula hypoleuca) y papamoscas de collar (Ficedula albicollis), y gorriones domésticos (Passer domesticus). Los estorninos europeos (Sturnus vulgaris) también son una especie especialmente adecuada ya que pueden ser estudiados en cautiverio y en la naturaleza y son lo suficientemente grandes como para estudiar el comportamiento del sueño utilizando técnicas electroencefalográficas39. Las rapaces, como las lechuzas (Tyto alba) y los cernícalos americanos (Falco sparverius), también utilizan cajas nido y podrían servir como sujetos de estudio. Los efectos de ALAN en el desarrollo del polluelo podrían evaluarse fácilmente en estas especies. La medida en que se podrían investigar los efectos de ALAN en el comportamiento del sueño depende de si los adultos duermen dentro de las cajas nido durante la temporada de reproducción o no reproducción, pero es probable que haya un margen sustancial para invertir los efectos de ALAN en el sueño en las hembras durante la etapa de incubación.

El sistema también podría adaptarse para su uso en especies distintas de las aves nido de cajas nido. Además de las aves, varias especies de mamíferos también anidan o duermen en cajas nido. Por lo tanto, el sistema podría adoptarse para estudiar los efectos de ALAN en estas especies. Por ejemplo, varias especies de lémures ocuparán cajas, y ya se están empleando cajas nido artificiales para estudiar su comportamiento reproductivo40. Además, aunque desafiante, el sistema tiene el potencial de ser adoptado por científicos innovadores para estudiar los efectos de ALAN en aves que anidan en copas abiertas y especies de aves o mamíferos que anidan o duermen en grietas o madrigueras. Para las aves que anidan en copa abierta, esto implicaría crear un medio a través del cual se podrían montar luces LED y cámaras IR sobre el nido. Dada la necesidad de asegurar el sistema LED y la cámara sobre los nidos, tal sistema probablemente se implementaría más fácilmente para las especies que anidan en o cerca del suelo. Para las especies de anidación de madrigueras o grietas, el investigador necesitaría colocar el sistema LED y la cámara dentro de las cavidades. Por ejemplo, para algunas especies que anidan en grietas rocosas, podría ser posible eliminar la roca para crear un espacio en el que asegurar el sistema de luz y la cámara.

Como se discutió anteriormente, la principal fortaleza de esta metodología para manipular los niveles de ALAN dentro de las cajas nido es la capacidad de exponer a los sujetos del estudio a niveles de luz predeterminados durante períodos de tiempo específicos durante la noche. La capacidad de controlar con precisión los niveles y duraciones de exposición a la luz permite al investigador superar muchas de las limitaciones inherentes a los estudios no experimentales con respecto a los impactos biológicos de ALAN. Sin embargo, la metodología también tiene limitaciones, especialmente en que los animales pueden estar expuestos a la luz solo cuando descansan, duermen o cuidan a los jóvenes dentro de la caja nido. Los efectos directos de ALAN en comportamientos que ocurren fuera de la caja nido, como cantar y buscar alimento, no se pueden explorar (aunque se podrían investigar los efectos indirectos de la exposición a ALAN dentro de la caja nido en estos comportamientos). Para explorar tales efectos directos de ALAN fuera de la caja nido, los investigadores deberán emplear redes experimentales a mayor escala de iluminación artificial o enfoques no experimentales.

Además, una crítica importante al enfoque de manipular los niveles de luz dentro de las cajas nido es que las cajas nido, o cavidades naturales, normalmente protegerían a los individuos de fuentes externas de ALAN antropogénico. Sin embargo, es importante tener en cuenta que no todas las tetas grandes tendrán cajas nido, o cavidades, disponibles para dormir, ya que son un recurso limitado. Por lo tanto, es posible, si no probable, que las aves adultas en áreas urbanas estén expuestas a los bajos niveles (1-3 lux) de ALAN que se han utilizado en estudios anteriores utilizando este sistema (Tabla 2). Las cajas nido en nuestra población están expuestas a entre 0.01-6.4 lux en la abertura de la caja nido13, lo que sugiere que las aves que duermen fuera de las cajas nido podrían estar expuestas a niveles de luz comparables a los utilizados en las manipulaciones. De hecho, aunque en una especie diferente, Dominoni et al. 201341 utilizaron registradores de luz para medir los niveles de ALAN experimentados por los mirlos europeos en libertad (Turdus merula), y encontraron que las aves urbanas experimentaron niveles significativamente más altos de ALAN que las aves rurales, aunque los niveles de exposición fueron muy variables (0.7-2.2 lux)41 . Además, en un experimento utilizando estos bajos niveles de ALAN (0,3 lux), demostraron un efecto significativo de estos niveles muy bajos de ALAN en el momento de la reproducción y la muda41. Por otro lado, de Jong et al. 201642 encontraron que las grandes tetas macho que se reproducen en transectos artificiales iluminados dentro de un área forestal no experimentaron niveles más altos de ALAN que las aves de control, lo que sugiere un comportamiento de evitación. Sin embargo, señalan que tal evasión podría ser más difícil de lograr en áreas urbanas con exposición generalizada a la luz42. Por lo tanto, si los experimentos se diseñan adecuadamente utilizando niveles ecológicamente relevantes de ALAN, el enfoque de manipular los niveles de luz dentro de las cajas nido tiene el potencial de producir resultados ecológicamente relevantes. Preferiblemente, esto implicará medir primero la exposición a ALAN de aves en libertad en la(s) población(es) objetivo(s) de estudio o una población urbana de la misma especie.

Con respecto a la relevancia de exponer los polluelos a ALAN dentro de las cajas nido, es cierto que los niveles de ALAN utilizados son mucho más altos que los que normalmente se experimentarían dentro de las cavidades (en la población estudiada, los niveles de luz son de ~ 0.08 lux en la parte inferior de la caja nido durante el día, y entre 0 y 0.01 lux por la noche). Más bien, las especies que anidan en cavidades, como las tetas grandes y las tetas azules, sirven como especies modelo convenientes para los efectos que pueden ocurrir para las especies de anidación abierta, cuyos polluelos estarán más expuestos 14,18,20,24. Ahora se necesita urgentemente más investigación para documentar los niveles de ALAN experimentados por los polluelos de especies de anidación de copa abierta. Sobre la base de dicha investigación, este sistema tiene el potencial de adaptarse para manipular los niveles de ALAN en nidos de copa abierta, como se sugirió anteriormente.

Para concluir, el enfoque de manipular los niveles de luz dentro de las cajas nido tiene tanto sus fortalezas como sus debilidades. Sin embargo, cuando se aplica adecuadamente, el enfoque hace una contribución sólida al diverso cuerpo de enfoques experimentales y correlacionales que se necesitan para construir una comprensión coherente de los efectos biológicos de ALAN.

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Disclosures

Los autores declaran que no tienen conflictos de intereses.

Acknowledgments

Nuestro programa de investigación sobre los efectos biológicos de ALAN en las aves ha recibido financiación de la FWO Flanders (a M.E. y R.P., ID del proyecto: G.0A36.15N), la Universidad de Amberes y la Comisión Europea (a M.L.G, Marie Skłodowska-Curie fellowship ID: 799667). Reconocemos el apoyo intelectual y técnico de los miembros del grupo de Investigación en Ecología del Comportamiento y Ecofisiología de la Universidad de Amberes, especialmente Peter Scheys y Thomas Raap.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
Broad spectrum; 15 mm x 5 mm; LED headlight RANEX; Gilze; Nederlands 6000.217 A similar model could also be used
Battery BYD R1210A-C Fe-battery 12 V 120 Wh ( lithium iron phosphate battery)
Dark green paint Optional. To color nest boxes/electronic enclosures
Electrical tape For electronics
Homemade timer system Amazon YP109A 12V A similar model could also be used
Infrared camera Koberts-Goods, Melsungen, DE 205-IR-L Mini camera; a similar model could also be used
Light level meter ISO-Tech ILM; Corby; UK 1335 To calibrate light intensity
Mini DVR video recorder Pakatak, Essex, UK MD-101 Surveillance DVR Recorder Mini SD Car DVR with 32 GB
Passive integrated transponder (PIT) tags Eccel Technology Ltd, Aylesbury, UK EM4102 125 Kh; Provides unique electronic ID
Radio frequency identification (RFID) Reader Trovan, Aalten, Netherlands GR-250 To scan PIT tags and determine bird identity
Resistor RS Components Value depending on voltage battery and illumination
SD card SanDisk 64 GB or larger
SongMeter Wildlife Acoustics; Maynard, MA Optional. Provides a means of monitoring vocalizations outside of nest boxes
TFT Color LED Portable Test Monitor Walmart Allows verification that the camera is on and recording the image correctly
Wood To construct nest boxes/electronic encolsures

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Biología Número 180
Un enfoque experimental para investigar los efectos de la luz artificial en la noche en animales en libertad: implementación, resultados y direcciones para futuras investigaciones
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Grunst, M. L., Grunst, A. S., Pinxten, R., Eens, G., Eens, M. An Experimental Approach to Investigating Effects of Artificial Light at Night on Free-Ranging Animals: Implementation, Results, and Directions for Future Research. J. Vis. Exp. (180), e63381, doi:10.3791/63381 (2022).

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