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Behavior

Avaliação do Comportamento Dominante-Submisso em Ratos Adultos Após Traumatismo Cranioencefálico

Published: December 16, 2022 doi: 10.3791/64548
Automatic Translation
*1, *2, 1, 1, 3, 1, 1, 4, 1, 1
1Division of Anesthesiology and Critical Care, Soroka University Medical Center and the Faculty of Health Sciences, Ben-Gurion University of the Negev, 2Department of Anesthesiology and Perioperative Medicine, Mayo Clinic, 3Department of Biochemistry and Physiology of the Faculty of Biology and Ecology, Oles Gonchar of the Dnipro National University, 4Department of Ophthalmology, Soroka University Medical Center and the Faculty of Health Sciences, Ben-Gurion University of the Negev
* These authors contributed equally

Summary

O presente protocolo descreve um modelo de traumatismo cranioencefálico induzido por percussão fluida em ratos, seguido por uma série de testes comportamentais para compreender o desenvolvimento do comportamento dominante e submisso. A utilização desse modelo de traumatismo cranioencefálico em conjunto com testes comportamentais específicos possibilita o estudo dos prejuízos sociais após a lesão cerebral.

Abstract

A competição por recursos como comida, território e parceiros influencia significativamente as relações dentro das espécies animais e é mediada por hierarquias sociais que muitas vezes são baseadas em relações dominantes-submissas. A relação dominante-submisso é um padrão de comportamento normal entre os indivíduos de uma espécie. O traumatismo cranioencefálico é uma causa frequente de prejuízo na interação social e na reorganização das relações dominante-submissa em pares de animais. Este protocolo descreve o comportamento submisso em ratos machos adultos da raça Sprague-Dawley após a indução de traumatismo cranioencefálico usando um modelo de percussão fluida em comparação com ratos virgens através de uma série de testes dominante-submissos realizados entre 29 dias e 33 dias após a indução. O teste de comportamento dominante-submisso mostra como a lesão cerebral pode induzir comportamento submisso em animais que competem por comida. Após o traumatismo cranioencefálico, os roedores foram mais submissos, como indicado por passarem menos tempo no comedouro e terem menor probabilidade de chegar primeiro ao cocho em comparação com os animais controle. De acordo com esse protocolo, o comportamento submisso se desenvolve após traumatismo cranioencefálico em ratos machos adultos.

Introduction

A competição intraespécie ocorre quando membros de uma mesma espécie competem por um recurso limitado ao mesmo tempo1. Em contraste, a competição interespécies ocorre entre membros de duas espécies diferentes2. A competição intraespécies é dividida em dois tipos, incluindo interferência (adaptada) e exploração (competição), e surge dependendo do tipo de recurso em disputa, como alimento e território3.

A existência de hierarquias sociais é impossível sem relações dominantes-submissas (DSRs). A dominância apresenta-se como "ganhar" e a subordinação como "perder" dentro de pares de animais4. No entanto, os DSRs aparecem não apenas em pares, mas também em grupos de três ou mais. Em 1922, Thorleif Schjelderup-Ebbe descreveu a hierarquia de dominância em galinhas domésticas. Os principais sinais de distinção entre os animais dominantes e subordinados foram o tempo de comedouro e o comportamento agressivo. A hierarquia de dominância é dividida em duas formas: linear e não linear5. A dominância linear envolve dois grupos, A e B. Nesse paradigma de relações transitivas6, o grupo A domina o grupo B, ou o grupo B domina o grupo A. A dominância não linear ocorre quando há pelo menos uma relação circular: A domina B, B domina C e C domina A7.

Existem modelos de avaliação do comportamento dominante-submisso para diferentes espécies, incluindo roedores, aves8, primatas não humanos 9,10,11 e humanos 12. O método dominante-submisso está bem representado na literatura e tem sido aplicado como modelo para avaliar mania e depressão13, bem como a atividade de drogas antidepressivas14. Esse modelo tem sido utilizado para investigar o estresse de vida precoce após a separação materna em ratos adultos15. Os paradigmas do DSR podem ser divididos em três modelos: o modelo de redução do comportamento dominante13,16, o modelo de redução do comportamento submisso 14 e o modelo de reversão de dominância da clonidina17.

Este estudo demonstra uma investigação da DSR por meio de tarefas baseadas na competição alimentar. As vantagens desse método são sua fácil reprodutibilidade e a capacidade de observar e analisar com precisão o comportamento dominante-submisso. Além disso, a tarefa comportamental dominante-submissa depende mais da comida do que do território, ao contrário das tarefas comportamentais comparáveis, o que torna essa tarefa comportamental mais barata e simples e os pesquisadores não precisam passar por treinamento complicado para executar a tarefa e processar os dados.

O objetivo geral do presente estudo é demonstrar o desenvolvimento de DSR após traumatismo cranioencefálico (TCE). O TCE está associado a prejuízos sociais, depressão e ansiedade. O modelo de indução de TCE é um modelo padrão simples e eficaz que envolve a indução de traumatismo cranioencefálico com dispositivo de percussão fluida18,19.

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Protocol

Os experimentos foram aprovados pelo Comitê de Cuidados com Animais da Universidade Ben-Gurion do Neguev.Os experimentos foram realizados seguindo as recomendações das Declarações de Helsinque e Tóquio e das Diretrizes para o Cuidado e Uso de Animais de Laboratório da Comunidade Europeia. Ratos machos adultos da linhagem Sprague-Dawley, pesando entre 300 e 350 g, foram utilizados no presente estudo. Os animais foram alojados à temperatura ambiente de 22 °C ± 1 °C e umidade de 40%-60% com ciclos claro-escuro.

1. Preparo dos animais

  1. Selecione aleatoriamente 30 ratos machos adultos e divida-os em dois grupos: TCE e simulação.
  2. Forneça ração (consulte a Tabela de Materiais) e água ad libitum.
    NOTA: Execute todas as etapas do teste ao mesmo tempo para controlar o efeito da hora do dia no desempenho comportamental. É melhor realizar os testes de comportamento pela manhã (entre 6:00 e 12:00) para evitar distúrbios da atividade geral.
  3. Realizar avaliações basais do escore de gravidade neurológica antes da lesão em ambos os grupos de ratos, conforme detalhado no passo 3 e na Tabela 1.
  4. Anestesiar os ratos com isoflurano a 4% (para indução) e 1,5% (para manutenção). Injetar Buprenorfina (0,05-0,1 mg/kg; SC) para analgesia preemptiva.
  5. Verifique a imobilização do rato testando a falta de movimento ou reflexo pedal em resposta a um estimulante.
    NOTA: Para administração de anestesia, recomenda-se um fluxo contínuo de isoflurano.

2. Procedimento cirúrgico

NOTA: Todos os procedimentos devem ser realizados em condições assépticas. Use luvas estéreis. Troque as luvas se alguma superfície não estéril for tocada. Aplique lubrificante oftálmico em ambos os olhos para evitar o ressecamento. A lesão por percussão líquida parassagital foi realizada após relatos previamentepublicados18,20.

  1. Infiltrar-se no couro cabeludo com bupivacaína a 0,5% (ver Tabela de Materiais), realizar incisão de 10 mm e retrair os tecidos lateralmente.
  2. Realizar craniotomia18,20 4 mm posterior e 4 mm lateral do bregma.
    NOTA: A área cirúrgica deve ser desinfetada várias vezes em movimento circular com um esfoliante à base de iodo ou clorexidina e álcool.
  3. Induzir TCE18,19 por um dispositivo de percussão fluida (ver Tabela de Materiais) ao longo de 21-23 ms através da torneira de três vias.
    NOTA: Executar TCE moderado com uma amplitude de 2,5 atm.
  4. Realizar craniotomia no grupo de ratos sham-operados (Figura 1). Não induzir TCE para o grupo operado por simulação.
  5. Realizar infiltração de bupivacaína a 0,1% antes do fechamento da ferida. Administrar buprenorfina (0,01-0,05 mg/kg) por via intramuscular como analgesia pós-operatória antes da suspensão do isoflurano.
    NOTA: Repetir doses de buprenorfina a cada 12 h por pelo menos 48 h.
  6. Transfira o rato para a sala de recuperação e monitore seu estado respiratório (por exemplo, parada respiratória), neurológico (por exemplo, paralisia) e cardiovascular (por exemplo, mudanças na cor das pupilas, diminuição da perfusão de tecidos moles e bradicardia) por 24 horas.

3. Avaliação do escore de gravidade neurológica

OBS: A maior pontuação possível para alterações comportamentais e função motora é de 24 pontos. Um escore 0 representa o estado neurológico íntegro e um escore 24 representa disfunção neurológica grave21,22,23 (Tabela 1).

  1. Avaliar o escore de gravidade neurológica (NSS) conforme previamente descrito24 nos ratos TCE e sham antes da cirurgia, 48 h após a cirurgia (Figura 2A) e no 28º dia após a cirurgia (Figura 2B).

4. Estudando o comportamento dominante-submisso

  1. Divida aleatoriamente os ratos em gaiolas 1 semana antes do teste.
    NOTA: Cada gaiola deve conter um rato operado simulado e um rato com TCE.
  2. Realizar uma sessão de 15 minutos todos os dias durante 2 dias antes do teste para que os ratos possam se aclimatar ao protocolo.
    OBS: A tarefa dominante-submissa foi iniciada no 29º dia após a lesão (Figura 1).
  3. Utilizar um aparelho (ver Tabela de Materiais) confeccionado com duas caixas de vidro acrílico transparente (30 cm x 20 cm x 20 cm, Caixa A e Caixa B, Figura 3) conectadas por um túnel delgado de 15 cm x 15 cm x 60 cm 15,19,25.
  4. Encha um comedouro (Figura 3) com leite adoçado e coloque-o no centro do túnel. Use leite composto por 10% de açúcar e 3% de gordura.
  5. Coloque o aparelho sobre uma mesa com altura de 80 cm acima do chão.
  6. Coloque cada rato no aparelho por 15 min para habituação nos primeiros 2 dias. Inicie a tarefa após 2 dias de habituação.
  7. Selecionar aleatoriamente um rato do grupo controle e um do grupo traumatismo cranioencefálico (TCE) e colocá-los a distâncias iguais do alimentador, permitindo que eles explorem por 5 min.
  8. Permitir que os ratos tenham acesso à água ad libitum.
    NOTA: A tarefa durou 5 dias. A restrição alimentar foi realizada durante todo o período da tarefa. A alimentação foi fornecida diariamente por 1 h após o período de teste.
  9. Limpar o equipamento com álcool a 5% antes de realizar os testes subsequentes com outros ratos.
    NOTA: A limpeza do aparelho eliminará o cheiro dos ratos anteriores. Realizar o teste em uma sala com circulação de ar adequada.

5. Gravação do vídeo e análise dos dados

  1. Posicione uma câmera e instale o software de computador recomendado (consulte a Tabela de Materiais) para capturar, salvar e processar os dados.
    NOTA: A câmera precisa ser instalada a uma altura de 290 cm do chão.
  2. Grave o vídeo enquanto os ratos estão na arena.
    OBS: A câmera e o aparelho foram posicionados a 210 cm de distância. A parte da arena onde o teste é realizado deve estar visível na moldura da câmera.
  3. Realizar a análisedos dados 23 manualmente por dois analistas cegos para os grupos.

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Representative Results

Avaliação do escore de gravidade neurológica
Os déficits neurológicos foram avaliados em ratos machos após TCE usando o SNE. Os ratos foram divididos em dois grupos: um grupo TCE e um grupo controle. O grupo controle foi submetido à cirurgia simulada. O SNE permitiu a avaliação da função motora e alteração do comportamento por meio de um sistema de pontos22,23; um escore de 24 indicou disfunção neurológica grave, e um escore de 0 representou estado neurológico íntegro. Não houve diferenças significativas nos déficits neurológicos 1 h antes da cirurgia entre os grupos TCE e sham-operado. Os déficits neurológicos em 48 h após a cirurgia foram suficientemente maiores para os ratos TCE em comparação com os ratos sham-operados (5-7, média: 6 vs. 0-0, média: 0; U = 0, p < 0,01, r = 0,89) (Figura 2A). Aos 28 dias após a cirurgia, as diferenças entre os grupos TCE e sham-operado foram insignificantes (teste U de Mann-Whitney19) (Figura 2B).

A avaliação do comportamento dominante-submisso
O comportamento dominante-submisso de ratos machos adultos foi avaliado 30 dias após a cirurgia. Isso foi feito após a avaliação do SNE para garantir que não houvesse disfunção locomotora. A tarefa dominante-submissa baseou-se na competição alimentar e foi avaliada em dois parâmetros principais: tempo gasto no comedouro e quem chegou primeiro ao comedouro. O tempo gasto no comedouro foi significativamente menor para os ratos TCE em comparação com os ratos sham-operados (33,1 s ± 8,7 s vs. 55,9 s ± 21 s, t(28) = 3,14, p < 0,01, d = 1,15) (Figura 4A). Menos TCE do que ratos sham-operados vieram primeiro para o alimentador (3 de 15 vs. 12 de 15, p < 0,01, de acordo com o teste do qui-quadrado e o teste exato de Fisher19) (Figure 4B).

Figure 1
Figura 1: Demonstração da linha do tempo do protocolo. Os ratos foram divididos em dois grupos: sham-operados e TCE. O TCE e a craniotomia foram realizados quando os ratos atingiram 3 meses de idade. Os escores do NSS foram medidos para TCE e ratos sham antes do início do experimento, 48 h após a cirurgia e no 28º dia após a cirurgia. A avaliação do comportamento dominante-submisso foi realizada entre o 29º e o 33º dia (totalizando 5 dias) após a cirurgia. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 2
Figura 2: Avaliação do escore de gravidade neurológica. Avaliação do escore de gravidade neurológica aos (A) 48 h e (B) 28 dias após a cirurgia, comparando o grupo TCE com o grupo controle. P < 0,01 para (A), determinado pelo teste U de Mann-Whitney. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 3
Figura 3: Aparato para avaliação do comportamento de DSR. Aparelho confeccionado com duas caixas de vidro acrílico transparente (30 cm x 20 cm x 20 cm, Caixa A e Caixa B) conectadas por um túnel esguio de 15 cm x 15 cm x 60 cm, com um dosador no centro do túnel. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Figure 4
Figura 4: Avaliação do comportamento dominante-submisso. A avaliação do comportamento dominante-submisso foi realizada no 33º dia após a cirurgia, comparando os ratos TCE com os ratos controle sham-operados. O tempo gasto em (A) o comedouro e (B) o rato que veio primeiro no comedouro são mostrados. P < 0,01 para (A), determinado pelo teste t. P < 0,01 para (B), determinado pelo teste do qui-quadrado e teste exato de Fisher. Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.

Tabela 1: Sistema de pontuação e graduação para avaliação do escore de gravidade neurológica. Clique aqui para baixar esta tabela.

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Discussion

Estudos clínicos indicam que a lesão cerebral pode aumentar o risco de transtornos psiquiátricos26,27. Além disso, o TCE afeta o desenvolvimento do comportamento social28,29. Nesse protocolo, o modelo de TCE teve efeito na apresentação do comportamento dominante-submisso. O comportamento dominante-submisso manifestou-se em termos de tempo gasto no comedouro e quem chegou primeiro ao comedouro.

Além da tarefa comportamental aqui realizada, existem outras tarefas para a avaliação das relações dominante-submisso, como o paradigma residente-intruso30,31 ou a complexa situação de mergulho para alimentação32,33,34. Cada uma dessas tarefas visa um aspecto diferente do comportamento social. O paradigma residente-intruso é apropriado para medir agressividade ofensiva, comportamento defensivo e estresse social, e o mergulho complexo para situação alimentar é mais apropriado para estudar hierarquias sociais. A tarefa dominante-submissa é a mais adequada para avaliar a DSR.

As dimensões do aparelho dependem do tamanho dos roedores. O aparelho deve ter duas câmaras de Plexiglas e um túnel que as ligue. No centro há um comedouro com leite adoçado. Para ratos35, as dimensões das câmaras e do túnel são de 24 cm x 17 cm x 14 cm e 4,5 cm x 4,5 cm x 52 cm, respectivamente. Para a avaliação da DSR após estresse de vida precoce 32, as dimensões do aparelho são30 cm x 20 cm x 20 cm para as câmaras e 15 cm x 15 cm x 60 cm para o túnel. As dimensões do aparelho para camundongos36 são 12 cm x 8,5 cm x 7 cm e 2,5 cm x 2,5 cm x 27 cm para as câmaras e túnel, respectivamente.

Este protocolo tem algumas etapas críticas. Para a tarefa dominante-submissa, é necessário limpar o equipamento após cada tentativa subsequente com a solução alcoólica. Ao mesmo tempo, a superfície da arena deve estar seca e limpa, pois qualquer cheiro residual de animais anteriores pode afetar o comportamento dos animais experimentais. A ventilação constante e a ausência de ruído são condições necessárias no ambiente para evitar fatores de estresse desnecessários que podem influenciar os padrões de comportamento. O leite no comedouro deve ser reposto após cada sessão comportamental. Os testes comportamentais devem ser realizados durante a fase escura, e filmar usando uma câmera com qualidade de alta resolução permitirá que as imagens sejam capturadas no escuro.

As limitações deste estudo incluem o pequeno tamanho dos grupos, a avaliação da atividade locomotora apenas pelo SNE e a não inclusão do peso nos dados. Estudos futuros também poderiam incorporar a avaliação da função locomotora por meio de testes de campo aberto e/ou labirinto em cruz elevado.

Os déficits neurológicos em 48 h após a cirurgia foram notavelmente maiores para os ratos TCE do que para os ratos sham-operados. Em 48 h após a lesão, havia déficits neurológicos significativos, indicando dano significativo. Quando uma avaliação neurológica foi realizada nos ratos no dia 28 após a lesão, não houve diferenças significativas entre os ratos sham e os ratos TCE; portanto, o comportamento submisso do grupo lesado não se deveu ao comprometimento do estado neurológico. A atividade locomotora não foi afetada e não afetou o comportamento dominante-submisso. O tempo gasto no comedouro foi significativamente menor para os ratos TCE em comparação com os ratos sham-operados. Menos ratos com TCE do que ratos operados com simulação vieram primeiro ao alimentador (Figura 4A). Os principais achados do presente estudo indicaram comportamento submisso em ratos após TCE e comportamento dominante nos ratos sham-operados. Os ratos TCE demonstraram comportamento submisso em dois parâmetros: tempo gasto no comedouro e quem chegou primeiro ao comedouro.

Em resumo, o principal achado deste estudo foi que o TCE em ratos adultos leva a comportamento submisso após 1 mês. Espera-se que esta pesquisa expanda nossa capacidade de compreender e avaliar o comportamento social após TCE. Espera-se que estudos futuros investiguem o traço do comportamento submisso como preditor da presença de lesão cerebral prévia.

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Disclosures

Os autores não têm nada a revelar.

Acknowledgments

Os trabalhos realizados fazem parte da tese de doutorado de Dmitry Frank.

Materials

Name Company Catalog Number Comments
2% chlorhexidine in 70% alcohol solution SIGMA - ALDRICH 500 cc For general antisepsis of the skin in the operatory field
4 boards of different thicknesses (1.5 cm, 2.5 cm, 5 cm and 8.5 cm) This is to evaluate neurological defect
4-0 Nylon suture 4-00
Bottles Techniplast ACBT0262SU
Bupivacaine 0.1 %
Diamond Hole Saw Drill 3 mm diameter Glass Hole Saw Kit Optional.
Digital Weighing Scale SIGMA - ALDRICH Rs 4,000
Dissecting scissors SIGMA - ALDRICH Z265969
Ethanol 99.9 % Pharmacy 5%-10% solution used to clean equipment and remove odors
Fluid-percussion device custom-made at the university workshop No specific brand is recommended.
Gauze Sponges Fisher
Gloves (thin laboratory gloves) Optional.
Heater with thermometer Heatingpad-1 Model: HEATINGPAD-1/2 No specific brand is recommended.
Horizon-XL Mennen Medical Ltd
Isofluran, USP 100% Piramamal Critical Care, Inc NDC 66794-017 Anesthetic liquid for inhalation
Logitech Webcam Software Logitech 2.51 Software for video camera
Operating forceps SIGMA - ALDRICH
Operating Scissors SIGMA - ALDRICH
PC Computer for USV recording and data analyses Intel Intel core i5-6500 CPU @ 3.2GHz, 16 GB RAM, 64-bit operating system
Plexiglass boxes linked by a narrow passage Two transparent 30 cm × 20 cm × 20 cm plexiglass boxes linked by a narrow 15 cm × 15 cm × 60 cm passage
Purina Chow Purina 5001 Rodent laboratory chow given to rats,  is a lifecycle nutrition that has been used in biomedical research
Rat cages (rat home cage or another enclosure) Techniplast 2000P No specific brand is recommended
Scalpel blades 11 SIGMA - ALDRICH S2771
SPSS SPSS Inc., Chicago, IL, USA A 20 package
Stereotaxic Instrument custom-made at the university workshop No specific brand is recommended
Timing device Interval Timer:Timing for recording USV's Optional. Any timer will do, although it is convenient to use an interval timer if you are tickling multiple rats
Video camera Logitech C920 HD PRO WEBCAM Digital video camera for high definition recording of rat behavior under dominant submissive test

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